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The potential roles of interruption points during development and evolution of the gene network underlying wing polyphenism in ants

Genotype, phenotype, and environment interact in complex non-linear ways during development and evolution. Wing polyphenism, which is the ability of a single genome to produce winged and wingless castes depending on environmental cues, is a good model for understanding these complex interactions. Although wing polyphenism evolved just once and is a homologous trait across all ant species, the gene network underlying wing polyphenism has evolved, i.e., the gene network is conserved in the winged castes of ants, but is interrupted at different points of this network in the wingless castes of different species. This represents an example of developmental system drift (DSD) in that a homologous trait is encoded by non-homologous genes or gene expression patterns. My PhD research is therefore focused on understanding DSD of the gene network underlying wing polyphenism in ants. In CHAPTER 2, I tested whether the gene brinker (brk) is a key node in the network underlying wing polyphenism, and predicted that when up-regulated, brk would reduce growth and induce apoptosis in the vestigial wing discs of wingless castes. I therefore examined the expression of brk and its upstream genes engrailed (en) and decapentaplegic (dpp) and its downstream gene spalt (sal) in the winged castes and wingless soldiers of the ant Pheidole morrisi during last larval and prepupal development. I found that the expression of these genes is conserved in the wing discs of winged castes relative to their expression in Drosophila wing disc. However, the expression of the above genes is interrupted in the vestigial forewing discs of soldiers relative to that in the wing discs of winged castes. Surprisingly, I discovered that brk expression is absent throughout vestigial wing disc development, and this absence is correlated with abnormal growth of the soldier forewing disc as revealed by En expression and morphometric analyses. Furthermore, the expression of dpp and sal changes dynamically during the transition from last larval to prepupal development, and is spatially and temporally correlated with the induction of apoptosis at the beginning of prepupal development. In CHAPTER 3, I tested whether brk expression has evolved across different ant species and whether or not it is correlated to the expression of its upstream gene regulators in the network. I therefore examined the expression of brk and its upstream gene en in the winged and wingless caste of three ant species: Tetramorium caespitum, Crematogaster lineolata, and Lasius niger. I found that the expression of both brk and En is conserved in the wing discs of winged castes. However, in the wingless workers, the expression of En is absent in the vestigial wing discs of T. caespitum and C. lineolata, but is present in L. niger. brk expression is absent in the vestigial wing discs of the three ant species regardless of the presence or absence of En expression. Taken together, these results suggest that the absence of brk expression may be a common interruption point in the wingless castes of derived ant species. / Le génotype, le phénotype et l'environnement interagissent de façon complexe et non-linéaire durant le développement et l'évolution. Le polyphénisme des ailes, qui est la capacité pour un simple génome de produire des castes avec ou sans ailes, selon les stimuli environnementaux, est un bon exemple pour faciliter la compréhension de ces types d'interactions complexes. Malgré que le polyphénisme des ailes ait évolué qu'une fois et qu'il soit également une caractéristique homologue pour toutes les espèces de fourmis, le réseau de gènes sous-jacent du polyphénisme des ailes a évolué. Par exemple, le réseau de gènes est maintenu dans la caste ailée des fourmis mais est interrompu à différents endroits dans ce réseau, dans la caste non ailée de différentes espèces. Ceci représente un exemple de la déviation du système de développement (DSD), en ce, qu'une caractéristique homologue soit encodée par des gènes ou des patrons d'expression non-homologues. Ma recherche doctorale est concentrée sur la compréhension DSD du réseau des gènes sous-jacent au polyphénisme des ailes chez les fourmis. Dans le CHAPITRE 2, j'ai effectué des tests sur le gène brinker (brk) afin de déterminer si celui-ci est un noeud clé dans le réseau sous-jacent du polyphénisme des ailes et en suis venue à la conclusion que, lorsque ce gène brk est sur-régulé, il ya diminution de la croissance et induction de l'apoptose des disques vestigiaux de l'aile chez les castes non ailées. Donc, j'ai examiné l'expression du brk et ses gènes en amont, engrailed (en) et decapentaplegic (dpp), ainsi que ses gènes en aval, appelés spalt (sal), chez les castes ailées et soldats non ailés de l'espèce Pheidole morrisi de la fourmi pendant le dernier stade du développement larvaire et le développement prépupal. J'ai trouvé que l'expression de ces gènes est conservée dans les disques de l'aile chez les castes ailées relativement à leur expression dans le disque de l'aile Drosophile. Par contre, l'expression des gènes ci-dessus est interrompue au niveau des disques antérieurs vestigiaux chez les soldats relativement à ceux des disques de l'aile chez les castes ailées. Étonnamment, j'ai trouvé que l'expression brk est inexistante pendant tout le développement du disque vestigial de l'aile et cette absence est en corrélation avec la croissance anormale du disque antérieur de l'aile du soldat, tel que révélé par les analyses morpho métriques et les expressions du gène en. De plus, les expressions dpp et sal sont modifiées dynamiquement pendant la dernière transition du stade larvaire au développement prépupal, et est spatialement et temporellement en corrélation avec l'induction de l'apoptose au début du développement prépupal. Dans le CHAPITRE 3, j'ai testé si l'expression du brk avait évolué chez différentes espèces de fourmis et s'il était en corrélation ou non avec l'expression du régulateur du gène en est situé en amont du réseau. J'ai donc examiné l'expression du brk ainsi que son gène en en amont, au niveau des castes ailées et non ailées chez trois espèces de fourmis: Tetramorium caespitum, Crematogaster lineolata, et Lasius niger. J'en ai conclu que l'expression des brk et en est conservée dans les disques des ailes chez les castes ailées. Par contre, chez les travailleurs non ailés, l'expression du en est inexistant dans les disques vestigiaux de l'aile chez le T.caespitum et le C. lineolata, mais est présent chez L. niger. L'expression brk est inexistante dans les disques vestigiaux de l'aile chez trois espèces de fourmis, sans tenir compte de l'absence ou la présence de l'expression en. Tous ces résultats confondus suggèrent que l'absence de l'expression brk pourrait être le point commun d'interruption chez les castes non ailées des espèces dérivées de fourmis.

Identiferoai:union.ndltd.org:LACETR/oai:collectionscanada.gc.ca:QMM.96988
Date January 2011
CreatorsShbailat, Seba
ContributorsEhab Abouheif (Supervisor)
PublisherMcGill University
Source SetsLibrary and Archives Canada ETDs Repository / Centre d'archives des thèses électroniques de Bibliothèque et Archives Canada
LanguageEnglish
Detected LanguageFrench
TypeElectronic Thesis or Dissertation
Formatapplication/pdf
CoverageDoctor of Philosophy (Department of Biology)
RightsAll items in eScholarship@McGill are protected by copyright with all rights reserved unless otherwise indicated.
RelationElectronically-submitted theses.

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