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Earthworm interactions with denitrifying bacteria in riparian buffers: significance for nitrogen dynamics from the physiological to ecological scales

Denitrification is responsible for gaseous nitrogen (N) loss from in riparian buffers. Earthworms affect denitrification in controlled laboratory and field studies; however, the small-scale effects of earthworm on denitrification need to be extrapolated to the field scale. The general objective of this thesis was to determine how earthworm-denitrifying bacteria interactions could affect N dynamics at a physiological level (within the earthworm body), the individual level (earthworm drilosphere), then finally determine whether these small-scale effects could be detected at the field scale (in riparian buffers). In a microcosm study (physiological level), earthworms were fed with organic substrates with different C:N ratio, but earthworm maintained a constant C:N ratio of 3.37 to 5.25 in their muscular tissue, regardless of the food N content. Adult Lumbricus terrestris had a significantly greater denitrification rate with the N-rich soybean mixture than with peat moss. These results suggest that adult L. terrestris consuming N-rich organic substrates may contribute to N2O and N2 fluxes from soil. In a mesocosm study (drilosphere level), earthworm presence increased the cumulative N2O emissions by 50% in the dry soil treatment, but earthworms reduced the cumulative N2O emissions by 34% in the wet soil treatment and reduced N2O emissions significantly by 82% in soil with rewetting-drying cycles (WD). Denitrification enzyme activity (DEA) increased significantly when earthworms were present and the abundance of 16S rRNA, nirS, and nosZ genes was affected significantly by the earthworm × soil moisture interaction. These results suggested that the decrease in cumulative N2O emissions from wet soil and the WD treatment by earthworms was due to a general alteration of the denitrifying bacterial community composition. Moreover, the results implied that earthworms would decrease the N2O emissions from saturated soils. At the field scale, earthworm demographics were investigated in temporary flooded riparian region (TR) and non-flooded riparian region (NR) in Quebec, Canada, from spring to autumn, 2012. The TR had more earthworm diversity (9 species) and larger population and biomass than NR. Earthworm population and biomass were largest in spring and autumn but declined in summer. Path analysis indicated that soil moisture, NH4+ and soil C:N ratio, but not earthworm biomass, directly affected the DEA. This observation suggests that earthworm-denitrifier interactions in riparian buffers were the result of soil moisture content and available substrate concentrations. In conclusion, my results indicate that physiological scale effects cannot be extrapolated directly from the lab to the field. Studies at the mesocosm and field scales suggest that the N2O output from riparian soils is the result of the moisture-earthworm-microbial interaction: soil moisture act as a crucial controller on the final product of denitrification (N2O or N2), while earthworms influence the gaseous N losses from natural riparian buffers through both direct effects on denitrifiers and indirect effects on substrates required for the denitrification reaction. / Dans les zones ripariennes (ZR), la dénitrification est la majeure source d'azote (N) perdu sous forme de gaz. Il a été démontré que la présence de vers de terre (VDT) affecte la dénitrification dans le sol à différentes échelles temporelles et spatiales (en conditions contrôlées et au champs). Cependant, il est nécessaire d'étudier l'impact à petite échelle des VDT sur la dénitrification afin de pouvoir l'extrapoler à l'échelle du champs. Cette thèse a pour objectif de déterminer comment les interactions entre les VDT et les bactéries dénitrifiantes affectent les dynamiques de l'N au niveau physiologique et au niveau de la drilosphère pour déterminer ensuite si ces interactions sont détectables sur le terrain. Dans une étude au laboratoire (échelle physiologique), des VDT ont été nourris avec des substrats organiques de rapports C/N variés tout en maintenant un rapport C/N constant de leurs tissus musculaires (3,37 à 5,35). Le taux de dénitrification des L. terrestris adultes était plus élevé avec un mélange à base de soja riche en N plutôt qu'avec la mousse de tourbe (P < 0.05). En revanche, les taux de dénitrification de A. tuberculata étaient plus variables. Ces résultats suggèrent que les VDT produisent des formes gazeuses d'N: les écosystèmes avec une population abondante de L. terrestris sont plus à risque de produire des flux élevés de N2O et de N2 en présence de substrats organiques riches en N. Une autre étude au laboratoire (drilosphère) de 69 jours a démontré que la présence de VDT augmentait de 50% le cumul de N2O émis dans le sol sec mais le diminuaient de 34% dans le sol humide et le réduisaient de 82% en présence de cycles d'assèchement-réhumidification. La dénitrification potentielle (DEA) augmentait en présence de VDT (P < 0.05). L'interaction des traitements VDT × humidité du sol a affecté l'abondance des gènes 16S rRNA, nirS et nosZ (P < 0.05). À la vue de ces résultats, les diminutions des cumuls de N2O émis causées par les VDT, en conditions humides ou lors cycles d'assèchement-réhumidification, sont dues à une stimulation des bactéries consommatrices de N2O et à une modification de la composition des microorganismes dénitrifiants du sol. De plus, la présence de VDT pourrait diminuer les émissions de N2O des sols saturés en eau. À l'échelle du terrain, les données démographiques sur les VDT ont été récoltées du printemps à l'automne 2012, dans des ZR temporairement inondées (TR) et non inondées (NR) du Québec, au Canada. Les zones TR présentaient une plus grande diversité (9 espèces) ainsi qu'une biomasse plus importante de VDT que les zones NR (6 espèces). La population et la biomasse des VDT étaient plus élevées au printemps et à l'automne 2012 mais déclinaient en été 2012. En présence de VDT, la DEA était 1,5 fois plus petite dans les zones TR et 1,2 fois plus petite dans les zones NR. L'analyse causale des données suggère qu'au contraire des VDT, l'humidité, l'ammonium et le rapport C:N du sol influence directement la DEA. Les interactions entre les VDT et les microorganismes dénitrifiants dans les ZR seraient alors la résultante de l'humidité du sol et des concentrations en substrats disponibles. En conclusion, mes résultats indiquent que les effets mesurés au laboratoire, à l'échelle physiologique, ne peuvent pas être extrapolés à l'échelle du champ. Cependant, les travaux de laboratoire à l'échelle de la drilosphère sont plus pertinents pour déterminer l'influence des VDT sur les émissions réelles de N2O. Finalement, la production de N2O des ZR résulte d'interactions multiples entre l'humidité du sol, les populations de VDT et les microorganismes : l'humidité du sol contrôle le produit final de la dénitrification tandis que les VDT diminuent l'activité des microorganismes dénitrifiants en conditions hydriques saturées. Les VDT influencent les pertes gaseuses azotées des ZR en agissant sur les microorganismes dénitrifiants et sur la disponibilités des substrats nécessaires à la dénitrification.

Identiferoai:union.ndltd.org:LACETR/oai:collectionscanada.gc.ca:QMM.121489
Date January 2014
CreatorsChen, Chen
ContributorsJoann Karen Whalen (Supervisor)
PublisherMcGill University
Source SetsLibrary and Archives Canada ETDs Repository / Centre d'archives des thèses électroniques de Bibliothèque et Archives Canada
LanguageEnglish
Detected LanguageFrench
TypeElectronic Thesis or Dissertation
Formatapplication/pdf
CoverageDoctor of Philosophy (Department of Natural Resource Sciences)
RightsAll items in eScholarship@McGill are protected by copyright with all rights reserved unless otherwise indicated.
RelationElectronically-submitted theses

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