Les microorganismes colonisent et modulent l'ensemble des niches écologiques disponibles sur terre, incluant celles d'hôtes métazoaires. Les contributions des microorganismes dans les systèmes hôte-microbiote sont un aspect essentiel pour comprendre l'ontogénèse et l'évolution de ces systèmes. L'interconnectivité de l'hôte et de son microbiote est soulignée par le concept d'holobionte, qui présente les organismes et leur microbiote comme une unité évolutive et fonctionnelle. Diverses études menées sur des Insectes présentant des régimes alimentaires spécifiques, tels que les phytophages et les hématophages, ont clairement établi la contribution cruciale des symbiotes à la régulation du métabolisme et à l'adaptation de l'hôte à sa niche écologique spécifique. Cependant, chez les Insectes polyphages, comme la Mouche soldat noire (*Hermetia illucens*), qui doivent faire face à une grande diversité de substrats alimentaires présentant chacun ses propres défis nutritionnels, les rôles fonctionnels des communautés du microbiote sont moins clairement établis. La Mouche soldat noire est un Insecte économiquement important à cause de son usage industriel pour faire le surcyclage de résidus organiques et la production de protéines animales de qualités. Il existe donc un fort intérêt pour comprendre le rôle du microbiote dans la bioconversion et l'ontogénie de la Mouche soldat noire, dans un but d'optimisation des productions. De plus, le modèle de la Mouche soldat noire présente un intérêt fondamental pour remettre en perspective la théorie de l'holobionte chez un organisme qui présente de fortes variations du microbiote. L'objectif global de ce projet de thèse était de comprendre le rôle du microbiote dans l'ontogénèse de la Mouche soldat noire et détailler les facteurs modulant son assemblage. Dans un premier temps, l'étude du différentiel d'expression du transcriptome entre des larves avec ou sans microbiote (i.e. axéniques) a permis de démontrer des profils d'expression de gènes microbiote-dépendant pour l'hôte. Le microbiote régule positivement la transcription de gènes dans les voies métaboliques du métabolisme des glucides, le système endocrinien, le métabolisme des lipides, le système nerveux, le système sensoriel, le système immunitaire, la transduction des signaux, le transport et catabolisme et le métabolisme et biodégradation des xénobiotiques, démontrant l'influence généralisée du microbiote sur l'hôte. L'élevage de larves axéniques a aussi démontré que le microbiote ne semble pas être obligatoire à la survie des larves. Dans un deuxième temps, la dynamique du microbiote au cours de l'ontogénèse de la Mouche soldat noire a été investiguée par une approche métataxonomique utilisant des gènes marqueurs. Nos résultats ont montré l'importance relative du stade de vie, du substrat d'élevage et des régions de l'intestin comme facteurs influençant la composition du microbiote bactérien et microeucaryote. La contribution de la transformation holométabole dans la plasticité métagénomique de la Mouche soldat noire a été mise en lumière, ainsi que l'implication du mécanisme de dysbiose adaptative dans la modification de son microbiote. Finalement, afin de mieux caractériser le rôle du microbiote dans le développement des larves, nous avons développé deux microbiotes synthétiques (i.e. SynComs), des assemblages de six bactéries d'origine endogène. L'administration de ces SynComs a révélé l'importance de microbiotes complexes dans la croissance des larves, et suggère que l'adaptation fonctionnelle du microbiote au substrat d'élevage joue un rôle important dans la compétence de bioconversion de l'hôte. Cette thèse permet de clarifier le rôle du microbiote dans l'ontogénèse de la Mouche soldat noire, en démontrant son impact sur le métabolisme de l'hôte. L'ensemble des résultats de ce projet semble indiquer que la plasticité métagénomique de la Mouche soldat noire est une composante importante de la capacité d'adaptation et d'exploitation de la larve à des niches écologiques hétérogènes. Ces résultats présentent un aspect opposé du rôle des microorganismes dans la biologie des hôtes comparativement aux associations spécialisées des symbiotes, qui permettent à leurs hôtes d'exploiter des niches écologiques spécifiques (e.g. les phytophages). Ces deux aspects opposés représentent des stratégies distinctes de survie et d'adaptation par les systèmes holobiontes. La forte plasticité métagénomique de la Mouche soldat noire présente un potentiel pour optimiser la bioconversion, et potentiellement d'autres caractéristiques, à travers l'ingénierie du microbiote, une perspective prometteuse pour l'exploitation industrielle. / Microorganisms colonize and modulate all available ecological niches on Earth, including metazoan hosts. The contributions of microorganisms in host-microbiota systems vary depending on the interacting species and the environment, but they are an essential aspect for understanding the ontogeny and evolution of these systems. The importance of host-microbiota interactions has been highlighted by the holobiont theory, proposing that organisms and their entire microbiota form a single evolutionary unit. Several studies in insects with specific diets, such as phytophages and haematophages, have demonstrated the essential role of symbionts in host metabolism and adaptation to the host's ecological niche, providing strong evidence supporting the holobiont theory. However, in polyphagous insects like the black soldier fly (Hermetia illucens), the functional roles of microbiota communities are less clearly established. The black soldier fly is an economically important insect due to its industrial use in organic waste upcycling and high-quality animal protein production. Consequently, there is a strong interest in understanding the role of microbiota in the bioconversion and ontogeny of the black soldier fly for the purpose of production optimization. Furthermore, the black soldier fly model presents a fundamental interest in reevaluating the holobiont theory in an organism that exhibits significant variations in its microbiota. The overall objective of this thesis project was to understand the role of microbiota in the ontogeny of the black soldier fly and to detail the factors that modulate its assembly. To this end, we developed an axenic rearing model for the black soldier fly and employed a three-fold approach to: (1) assess the influence of microbiota on the host's functional gene expression, (2) investigate the composition and factors influencing the microbiota during the ontogeny of the black soldier fly, and (3) develop and test the administration of synthetic microbiota on larval growth. First, the study of differential transcriptome expression between larvae with or without microbiota (i.e., axenic) demonstrated microbiota-dependent gene expression profiles for the host, including various metabolic pathways. The microbiota positively regulates the transcription of genes in a range of pathways, including carbohydrate metabolism, the endocrine system, lipid metabolism, the nervous system, the sensory system, the immune system, signal transduction, transport and catabolism, and xenobiotic metabolism, demonstrating the widespread influence of microbiota on the host. Rearing axenic larvae also demonstrated that microbiota does not appear to be obligatory for larval survival. Second, the dynamics of the microbiota during the ontogeny of the black soldier fly were investigated using a metataxonomic approach with marker genes. Our results showed the relative importance of life stage, rearing substrate, and intestinal regions as factors influencing the composition of the bacterial and microeukaryotic microbiota. Our findings highlighted the contribution of holometabolous transformation in the metagenomic plasticity of the black soldier fly, as well as the involvement of the adaptive dysbiosis mechanism in modifying the larva-associated microbiota. Finally, to better characterize the role of microbiota in larval development, we developed two synthetic microbiota (SynComs), assemblies of six endogenous bacteria. The administration of these SynComs revealed the importance of complex microbiota in larval growth and suggested that the functional adaptation of the microbiota to the rearing substrate plays a significant role in the host's bioconversion competence. The entirety of this thesis serves to elucidate the role of microbiota in the ontogeny of the black soldier fly, demonstrating its impact on host metabolism. The results of this project appear to indicate that the metagenomic plasticity of the black soldier fly is an important component of the larva's ability to adapt to and exploit a wide range of ecological niches. These findings provide an interesting contrast to the specialization of obligate symbionts that enable their hosts to exploit restricted niches such as phytophages. The strong metagenomic plasticity of the black soldier fly holds potential for optimizing bioconversion and potentially other characteristics through microbiota engineering, a promising prospect for industrial exploitation.
| Identifer | oai:union.ndltd.org:LAVAL/oai:corpus.ulaval.ca:20.500.11794/142683 |
| Date | 26 April 2024 |
| Creators | Auger, Laurence |
| Contributors | Derome, Nicolas, Vandenberg, Grant William |
| Source Sets | Université Laval |
| Language | French |
| Detected Language | French |
| Type | COAR1_1::Texte::Thèse::Thèse de doctorat |
| Format | 1 ressource en ligne (xix, 153 pages), application/pdf |
| Rights | http://purl.org/coar/access_right/c_abf2 |
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