Titre de l'écran-titre (visionné le 23 mai 2023) / La découverte de la co-dépendance entre les communautés de microorganismes symbiotiques et leurs hôtes eucaryotes a redéfini l'unité biologique soumise à l'action des forces évolutives, à « l'ensemble de l'hôte et son microbiote symbiotique », appelé holobionte. Les holobiontes aquatiques sont retrouvés dans une multitude d'environnements extrêmes sur Terre, allant des sources d'eau chaude, aux profondeurs océaniques, aux calottes polaires, jusqu'aux cours d'eau contaminés par les métaux lourds. De plus en plus d'études montrent que l'établissement d'associations symbiotiques avec des microbes a permis à la diversité animale de se développer dans ces environnements hostiles. Les Poissons, retrouvés dans une étonnante diversité d'environnements contrastés, constituent d'excellents modèles pour comprendre la nature des symbioses hôte-microbiote, tant en termes de composition des communautés impliquées, que d'identification des facteurs environnementaux et génétiques qui modulent leurs interactions avec l'organisme hôte. Au contraire des microbiotes humains, nos connaissances sur le microbiote des Poissons en sont à leurs tous débuts. De manière générale, le projet de thèse visait à mieux comprendre l'influence des facteurs modulant les communautés bactériennes chez les Poissons, ainsi qu'à détailler la nature de l'interaction symbiotique existant entre ces communautés et leurs hôtes. Pour y parvenir, nous avons utilisé une approche holistique qui s'intéressait aux différentes composantes modulant les interactions hôte-microbiote chez différentes espèces de poissons amazoniens. Premièrement, nous avons caractérisé la composition et les facteurs environnementaux qui altèrent le bactérioplancton amazonien, ce dernier représentant la source principale de bactéries recrutées par les poissons. Un échantillonnage de bactérioplancton au sein d'un gradient physicochimique de 15 sites naturels a montré que les communautés bactériennes environnementales varient en composition et en activité selon le type d'environnement échantillonné, les Betaprotéobactéries dégradant le carbone humique étant particulièrement abondantes en eau noire, un milieu acide et pauvre en ions. Deuxièmement, nous avons tenté d'évaluer l'effet du génotype de l'hôte sur le recrutement du microbiote chez les poissons amazoniens, afin de déterminer s'il s'agit d'un facteur significatif pouvant moduler le microbiote des Poissons. Suite à la caractérisation du génotype et du microbiote bactérien de quatre espèces de piranha génétiquement proches, nous avons montré l'existence de corrélations significatives entre le génotype de l'hôte et la structure de son microbiote cutané, ce qui n'était pas le cas pour le microbiote intestinal. Par la suite, nous avons profité des particularités d'un système d'étude unique en Amazonie, où on observe un découplage génotype X environnement, afin de quantifier les contributions respectives du génotype du poisson-hôte, des paramètres physicochimiques environnementaux et de la composition du bactérioplancton à la composition du microbiote branchial, représentant une des communautés microbiennes icthyienne la plus exposée à l'environnement. Pour se faire, nous avons mené une étude comparative sur plusieurs populations génétiques de poissons échantillonnées dans des types d'eau ayant des profils physicochimiques contrastés, et avons montré que le recrutement des souches bactériennes environnementales dépend davantage de la composition de l'assemblage bactérien planctonique, que du génotype du poisson-hôte. Finalement, nous avons étudié la nature des interactions poisson-microbiote en milieu extrême, en tentant de comprendre si des fonctions bactériennes des symbiotes branchiaux sont essentielles à la survie des poissons en eau noire, un milieu acide et pauvre en ions imposant d'importants défis physiologiques pour les poissons résidents. La caractérisation simultanée du transcriptome de l'organisme hôte et de sa communauté microbienne chez quatre espèces de Poissons, collectées le long d'un gradient physicochimique comprenant plusieurs sites d'eau noire, suggère que les bactéries branchiales jouent des rôles essentiels dans la régulation des processus d'ionorégulation de l'hôte. Par exemple, l'expression de plusieurs systèmes de transport transmembranaire d'ions n'était observée qu'en cas de surexpression de certaines Betaprotéobactéries connues pour moduler la perméabilité membranaire eucaryote. La contribution du bactérioplancton dans cette interaction a été étudiée davantage par l'implantation d'un modèle de poissons axéniques (stériles) exposés à ce même gradient physico-chimique amazonien, mais dans différents environnements stériles/non stériles en laboratoire. Les résultats de cette dernière expérience ont révélé que les bactéries autochtones/endémiques de l'eau noire d'Amazonie jouent un rôle crucial dans la survie des poissons dans ce type d'eau, puisque l'absence de celles-ci provoque une mort rapide. En conclusion, ce projet de thèse contribue à démontrer l'importance de considérer le microbiote de l'hôte, tout comme le microbiote environnemental, dans les études concernant l'évolution et l'écologie des Poissons. / The discovery of the codependency between communities of symbiotic microorganisms and their eukaryotic hosts has redefined the biological unit subject to the action of evolutionary pressures, from the hosts only, to the hosts and their symbiotic microbiota, known as "holobionts". Aquatic holobionts are found in a multitude of extreme environments on Earth, including hot springs, deep oceans, icy waters of Antarctica, and streams contaminated with heavy metals. More and more studies show that in these hostile environments, it is through the establishment of symbiotic associations with microbes that animal diversity has been able to develop. Fish, which are found in an astonishing diversity of contrasting environments, constitute excellent models for understanding the nature of host-microbiota symbiosis, the composition of the communities involved, as well as the environmental and genetic factors that modulate their interactions with their host organisms. Unlike human microbiota, our knowledge of the fish microbiota is still in its infancy. In general, this thesis project aimed to better understand the influence of factors modulating fish bacterial communities, as well as to detail the nature of the symbiotic interaction existing between these communities and their hosts. To achieve this, we used a holistic approach that focused on the many components modulating host-microbiota interactions in different Amazonian fish species. Firstly, we characterized the composition and the environmental factors that alter Amazonian bacterioplankton, the latter representing the main source of bacteria recruited by fish. A sampling of bacterioplankton within a physicochemical gradient of 15 natural sites showed that environmental bacterial communities vary in composition and activity depending on the type of environment sampled, with humic-carbon-degrading Betaproteobacteria being particularly abundant in black water, an acidic and ion-poor environment. Secondly, we attempted to assess the effect of the host genotype on microbiota recruitment in Amazonian fish, to determine if it is a significant factor that can modulate fish microbiota. Following the characterization of the genotype and bacterial microbiota of four genetically similar piranha species, we evidenced the existence of significant correlations between the host genotype and the structure of fish skin microbiota, which was not the case for the gut microbiota. Subsequently, we took advantage of a unique study system in Amazonia, where fish genotype X environment decoupling is observed, in order to quantify the respective contributions of the fish host genotype, physicochemical parameters and bacterioplankton community composition in shaping the composition of the gill microbiota, one of the most environmentally-exposed community on fish hosts. To do this, we conducted a comparative study on several genetic populations of fish sampled in water types with contrasting physicochemical profiles, and showed that the recruitment of environmental bacterial strains depends more on the composition of the planktonic bacterial assembly, than on the genotype of the host fish. Finally, we studied the nature of fish-microbiota interactions in extreme environments, trying to understand whether there are bacterial functions expressed by symbiotic gill bacteria, that are essential for fish survival in black water, an acidic and ion-poor environment imposing significant physiological challenges for resident fish. The simultaneous characterization of the host gill and microbiota transcriptome of four fish species, collected along a physicochemical gradient including multiple blackwater sites, suggests that gill bacteria play essential roles in regulating host ionoregulatory processes. For example, the host expression of several transmembrane ion transport systems was only observed concurrently with the overexpression of specific Betaproteobacteria known to modulate eukaryotic membrane permeability. The contribution of bacterioplankton in this interaction was further studied by implementing an axenic (sterile) fish model exposed to this same Amazonian physico-chemical gradient, but in different sterile/non-sterile environments in the laboratory. The results of this latest experiment revealed that autochthonous/endemic Amazonian blackwater bacteria play key roles in the survival of fish in this water type, such that when hosts are devoid of bacteria, they do not survive in such an environment. In conclusion, this thesis project contributes to highlight the importance of considering the host microbiota, as well as the environmental microbiota, in studies concerning fish evolution and ecology.
| Identifer | oai:union.ndltd.org:LAVAL/oai:corpus.ulaval.ca:20.500.11794/118205 |
| Date | 11 November 2023 |
| Creators | Sylvain, François-Étienne |
| Contributors | Val, Adalberto Luís, Derome, Nicolas |
| Source Sets | Université Laval |
| Language | French |
| Detected Language | French |
| Type | COAR1_1::Texte::Thèse::Thèse de doctorat |
| Format | 1 ressource en ligne (xxix, 238 pages), application/pdf |
| Coverage | Negro, Rio. |
| Rights | http://purl.org/coar/access_right/c_abf2 |
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