Ecological opportunity—the availability of open niche space to an evolving lineage—has long been thought to modulate the extent of adaptive diversification. Many microbial evolution experiments have confirmed that ecological opportunity drives diversification of initially homogeneous populations into communities of ecologically distinct sub-lineages (ecotypes). Interactions among ecotypes are crucial for both community function and the maintenance of the ecological diversity produced during adaptive diversification, however the factors influencing the evolution of these interactions remain unexplored. We assessed the influence of ecological opportunity on this process by studying communities of the bacterium Pseudomonas aeruginosa that were evolved in either nutritionally complex (COM) or simple (SIM) environments. We measured the net ecological interactions in these communities by comparing the cellular productivity and competitive fitness of whole communities from each environment to that of their component isolates in both complex and simple media. On average, COM communities had both higher productivity and fitness than their component isolates in complex media, indicating that the components of these communities share net positive interactions. The same was not true of SIM communities, which did not differ in either measure from their component isolates. Follow-up experiments revealed that high fitness in two COM communities was driven by rare variants (frequency < 0.1%) that secrete compounds during growth which inhibit PA14, the strain used as a common competitor for fitness assays. Taken together, our results suggest that environments with high levels of ecological opportunity drive diversification into ecotypes that share net positive ecological interactions. The strong effect of diversity on productivity and fitness we found in newly diversified communities has a number of implications for evolutionary ecology as well as the treatment of P. aeruginosa infections.

A adaptação e a diversificação em sistemas multiespecíficos são crescentemente reconhecidas como processos relevantes para a compreensão da biodiversidade. Nosso objetivo foi investigar como a seleção natural relacionada a interações ecológicas influencia a estrutura, dinâmica e diversificação de assembleias mutualistas. Primeiro, modelamos como mutualismo e competição intraespecífica geram regimes seletivos antagônicos que definem padrões de diversificação. Nossos modelos preveem que em mutualismos de baixa intimidade, nos quais cada organismo têm muitos parceiros individuais, fenótipos extremos têm interações mutualísticas desajustadas em relação à complementaridade de traços, contrabalanceando efeitos diversificadores da competição intraespecífica e restringindo a especiação. Em sistemas de alta intimidade, nos quais mutualismos têm maior impacto adaptativo e cada organismo têm poucos parceiros, tal seleção estabilizadora imposta por mutualismos é reduzida, favorecendo a diversificação. Entretanto, mutualismos de baixa intimidade são mais ricos que mutualismos íntimos na natureza. Sob baixa intimidade de interações, adições de espécies não-aparentadas envolvidas em dinâmicas de convergência constituem explicação plausível para essa discrepância. Em sistemas de alta intimidade, restrições a adições de espécies impostas por histórias coevolutivas estreitamente relacionadas poderiam explicar menores riquezas, apesar do maior potencial de diversificação adaptativa. Em segundo lugar, avaliamos se reconfigurações adaptativas das interações ecológicas podem explicar a variação estrutural de redes mutualistas. Usando um modelo eco-evolutivo, mostramos que a seleção favorecendo trocas de mutualistas e maximizando a abundância das espécies altera propriedades das redes, aumentando seu aninhamento e diminuindo sua estabilidade. Nossos modelos superestimaram o aninhamento em mutualismos de alta intimidade, possivelmente porque não consideramos ligações proibidas impostas por morfologia ou fenologia. Entretanto, as redes simuladas reproduzem aninhamento e modularidade de mutualismos de baixa intimidade, cujas interações são mais flexíveis. Sob competição por mutualistas, as reconfigurações da rede continuam em um dinâmica sem fim, mesmo quando estrutura e a estabilidade atingem níveis assintóticos, o que pode explicar a variação empírica de interações em redes com estruturas temporalmente constantes. Em um terceiro estudo, modelamos como diferentes modos de especiação modificam propriedades de redes mutualistas. Se a especiação resulta em expansão do nicho e as espécies emergentes tornarem-se mais conectadas, o aninhamento aumenta e a modularidade diminui, frequentemente resultando em redes instáveis. Se a especiação causar retração do nicho e as espécies emergentes tornarem-se menos conectadas, aninhamento e modularidade aumentam, promovendo estabilidade. Diferentes regras de sobreposição de nicho entre espécies emergentes não alteraram esses resultados. Assim, retrações de nicho via divergência adaptativa, como deslocamentos de caracteres na especiação simpátrica, devem gerar espécies incorporáveis às redes mutualistas sem desestabilização. Entretanto, expansões de nicho via adaptações a recursos complementares em alopatria devem desestabilizar as redes quando do contato secundário. Efeitos potencialmente amplos de um único evento de especiação mostram que estudos relacionando diversificação e dinâmica são relevantes para o debate sobre complexidade e estabilidade de redes ecológicas. Concluímos que a compreensão mecanística sobre as origens e a manutenção da biodiversidade depende da integração de teorias ecológicas e evolutivas com base em dados empíricos, como fizemos aqui ao modelar dinâmicas adaptativas de interações ecológicas usando informações sobre a organização e história natural de assembleias mutualistas / Adaptation and diversification in species-rich systems are increasingly recognized as relevant processes to improve our understanding on biodiversity. Our aim was to investigate how natural selection related to ecological interactions shapes the structure, dynamics and diversification of mutualistic assemblages. First, we modeled how mutualism and intraspecific competition generate antagonistic selective regimes that define patterns of diversification. Ours models predict that in low intimacy mutualisms, in which each organism has various individual partners, extreme phenotypes experience trait mismatches in mutualistic interactions that oppose the diversifying effects of intraspecific competition and constrain speciation. In high intimacy systems, in which mutualistic interactions have a higher impact on fitness and each organism has fewer partners, such stabilizing selection is reduced, favoring diversification. However, low intimacy mutualisms are richer than high intimacy mutualisms in nature. Under low interaction intimacy, additions of non-related species involved in trait convergence dynamics are a plausible explanation for such a discrepancy. In high intimacy systems, restrictions to species additions imposed by tight coevolutionary histories could explain lower richnesses despite of a higher potential for adaptive diversification. In a subsequent study, we evaluated whether the adaptive rewiring of ecological interactions explain the structural variation of mutualistic networks. Using an eco-evolutionary model, we show that selection favoring continuous interaction switching that maximizes species abundances changes network properties, increasing nestedness and decreasing stability. Our models overestimated nestedness in high intimacy mutualisms, probably because we did not consider forbidden links imposed by morphology or phenology. However, simulated networks reproduce nestedness and modularity of low intimacy mutualism, in which interactions are more flexible. Under competition for mutualists, rewires continue in an endless dynamics, even when the structure and stability reach asymptotic levels at the network level, which could explain the empirical variation of interactions in networks showing temporally constant structures. In a third study, we modeled effects of different modes of speciation on mutualistic network properties. If speciation results in niche width expansion and emerging species become more connected, nestedness increases and modularity decreases, often resulting in unstable networks. If speciation causes niche width retractions and emerging species become less connected, both nestedness and modularity increase, promoting stability. Different rules of niche overlap between emerging rules did not change these results. Therefore, niche retractions via adaptive divergence, such as character displacement in sympatric speciation, can generate species that will enter local networks without destabilizing them. However, niche width expansions due to adaptation to additional resources in allopatry should destabilize networks if secondary contact between emerging species occur. High magnitude potential effects of a single speciation event show that studies relating diversification and dynamics are relevant to the debate on complexity and stability of ecological networks. We concluded that the mechanistic understanding of biodiversity origins and maintenance relies on the integration between ecological and evolutionary theories based on empirical data, as wed did here by modeling the adaptive dynamics of ecological interactions using information on the structure and natural history of mutualistic assemblages