Des génotypes adaptés à des environnements contrastés ont de grandes chances de se comporter différemment lorsqu’ils sont placés dans des conditions similaires et contrôlées, notamment si leur sensibilité aux signaux environnementaux et/ou leur croissance intrinsèque sont limitées à différents niveaux. De ce fait, la variabilité observée dans les populations naturelles peut être utilisée comme une source illimitée de nouveaux allèles ou gènes pour l’étude des bases génétiques de la variation des traits quantitatifs. Mon travail de doctorat a consisté en l’analyse de la variabilité naturelle pour la croissance et la réponse à l’environnement chez Arabidopsis thaliana. Le but des approches de génétique quantitative est de comprendre comment la diversité génétique et épigénétique contrôle la variabilité phénotypique observée dans les populations à différentes échelles, au cours du développement et sous différentes contraintes environnementales. De plus, ces analyses ont pour objectif de comprendre comment les processus adaptatifs et démographiques influencent la fréquence de ces variants dans les populations en fonction de leur environnement local. Ainsi, l’étude de la variabilité naturelle peut être appréhendée en utilisant diverses approches, de la génétique et des méthodes de biologie moléculaire aux études écologiques et évolutives. Au cours de mon doctorat, j’ai eu la chance de travailler sur plusieurs de ces aspects au travers de trois projets indépendants qui exploitent tous la variabilité naturelle d’A. thaliana.Le premier projet a consisté en l’analyse du pattern de polymorphisme observé dans des populations d’A. thaliana au gène MOT1 qui code pour un transporteur de molybdate (la forme assimilable du molybdène (Mo), un micro-élément essentiel) et qui est responsable d’une partie des variations de croissance et de fitness observées à l’échelle de l’espèce en fonction de la disponibilité en Mo des sols. J’ai montré à différentes échelles géographiques que le pattern de polymorphisme à MOT1 ne reflète pas une évolution neutre mais présente plutôt des traces de sélection diversifiante. Ce travail a contribué à renforcer l’hypothèse selon laquelle des mutations au niveau du gène MOT1 pourraient avoir été sélectionnées dans certaines populations pour faire face aux niveaux élevés de Mo observés dans certains sols et potentiellement délétères malgré leur effet négatif sur des milieux pauvres en Mo.Le deuxième projet portait sur la caractérisation et l’analyse fonctionnelle de deux récepteur-kinase putatifs (RLK) identifiés de part leurs effets sur la croissance foliaire spécifiquement en réponse à un stress induit par du mannitol mais pas sous d’autres contraintes osmotiques. La fonction de ces récepteurs chez A. thaliana -qui n’est pas connu pour produire du mannitol- peut paraître intrigante. Les différentes expériences réalisées au cours de cette thèse nous ont cependant permis de construire un modèle selon lequel ces récepteurs pourraient être activés par le mannitol produit par certains pathogènes tel que les champignons et participer aux réponses de défense de la plante.Le troisième projet a été réalisé en collaboration avec l’équipe de Michel Vincentz (CBMEG, Brésil) et de Vincent Colot (IBENS, Paris) et consiste en l’analyse de l’occurrence de variants épigénétiques naturels au gène QQS dans différentes populations d’Asie Centrale et de leurs possibles conséquences phénotypique et adaptative.En conclusion, l’analyse des variants génétiques et épigénétiques naturels à l’origine des variations de biomasse en interaction avec l’environnement permet de comprendre comment l’évolution façonne la variabilité naturelle. / Genotypes adapted to contrasting environments are expected to behave differently when placed in common controlled conditions, if their sensitivity to environmental cues or intrinsic growth behaviour are set to different thresholds, or are limited at distinct levels. This allows natural variation to be exploited as an unlimited source of new alleles or genes for the study of the genetic basis of quantitative trait variation. My doctoral work focuses on analysing natural variation for shoot growth and response to the environment in A. thaliana. Natural variation analyses aim at understanding how molecular genetic or epigenetic diversity controls phenotypic variation at different scales and times of plant development and under different environmental conditions, and how selection or demographic processes influence the frequency of those molecular variants in populations for them to get adapted to their local environment. As such, the analysis of A. thaliana natural variation can be addressed using a variety of approaches, from genetics and molecular methods to ecology and evolutionary questions. During my PhD, I got the chance to tackle several of those aspects through my contributions to three independent projects which have in common to exploit A. thaliana natural variation. The first one is the analysis of the pattern of polymorphism from a set of 102 A. thaliana accessions at the MOT1 gene coding for a molybdate transporter (an essential micronutrient) and responsible for contrasted growth and fitness among accessions in response to Mo availability in the soil. I showed at different geographical scales that MOT1 pattern of polymorphisms is not consistent with neutral evolution and shows signs of diversifying selection. This work helped reinforce the hypothesis that in some populations, mutations in MOT1 have been selected to face soils rich in Mo and potentially deleterious despite their negative effect on Mo-limiting soils. The second project consists in the characterisation and functional analysis of two putative receptor-like kinases (RLKs) identified from their effect on shoot growth specifically under mannitol-supplemented media and not in response to other osmotic constraints. The function of such RLKs in A. thaliana, which is not known to synthesize mannitol was intriguing at first but, through different experiments, we built the hypothesis that those RLKs could be activated by the mannitol produced by some pathogens such as fungi and participate to plant defensive response. The third project, in collaboration with Michel Vincentz’s team from CBMEG (Brasil) and Vincent Colot (IBENS, Paris), consists in the analysis of the occurrence of natural epigenetic variants of the QQS gene in different populations from Central Asia and their possible phenotypic and adaptive consequences. Overall, these analyses of the genetic and epigenetic molecular variation leading to the biomass phenotype(s) in interaction with the environment provide clues as to how and where in the pathways adaptation is shaping natural variation.

La performance d'une plante repose en partie sur sa capacité à capturer l'énergie lumineuse via la croissance foliaire. La littérature souligne deux limitations majeures de la croissance, de nature métabolique ou hydraulique. Nous testons ici l'hypothèse originale que l'importance relative de ces deux limitations est structurée par l'ontogenèse de la feuille chez Arabidopsis thaliana. Nous montrons que la disponibilité en carbone restreint la croissance des jeunes feuilles, tandis qu'une compétition hydraulique entre croissance et transpiration s'accroît au cours de l'ontogenèse. La mise en place de cette limitation hydraulique s'explique par une dégradation de la capacité du xylème et probablement des aquaporines à approvisionner la feuille en eau, malgré une diminution ontogénétique de la transpiration. Cette dernière est la conséquence de l'acquisition progressive de la sensibilité des stomates aux signaux de fermeture, notamment l'obscurité et l'acide abscissique (ABA), hormone induite par la sécheresse. Enfin, nous mettons en évidence une nouvelle composante de la sensibilité stomatique à l'ABA, conservée chez des mutants décrits comme insensibles à cette hormone : l'ABA induit une diminution de la conductance hydraulique foliaire qui abaisse le potentiel hydrique foliaire et in fine la conductance stomatique. Ce mécanisme chez les feuilles développées contribuerait sous stress hydrique à rediriger le flux d'eau vers les feuilles en croissance. Plus généralement, le contrôle des stomates par des mécanismes hydrauliques induits par l'ABA pourrait être une composante majeure de l'ajustement entre offre et demande en eau chez les plantes soumises à un stress hydrique. / In plants, leaf growth is the central process allowing energy capture and space colonization. The literature suggests that leaf growth is predominantly determined by metabolic and hydraulic limitations. Here, we test the original hypothesis that the relative importance of metabolics and hydraulics on the control of leaf growth is organized according to leaf ontogeny in Arabidopsis thaliana. We show that leaf carbon balance limits growth of the young leaves which therefore grow at a slower rate in the nighttime, while a hydraulic limitation gradually establishes in the daytime, when growth and transpiration competes for water. This gradual hydraulic limitation is underlain by a deterioration of leaf venation and probably aquaporins capacity to supply water to the leaf, despite an ontogenetic decrease in transpiration. This decline in transpiration occurs because stomata acquire throughout leaf ontogeny their sensitivity to the major closure signals, including darkness and abscisic acid (ABA), a hormone induced by drought. Finally, we discover a novel component of stomatal sensitivity to ABA, conserved in mutants described as insensitive to ABA in isolated epidermis: ABA induces a decrease in leaf hydraulic conductance which lowers leaf water potential and stomatal conductance according to a hydraulic cascade. Decreasing leaf hydraulic conductance through ABA action in fully expanded leaves would contribute to redirect water flow to the young leaves under water stress. More generally, controlling stomata by ABA-induced hydraulic mechanisms could be a crucial component of the coordination between water supply and water demand in plants under water challenging conditions.