Le frelon Vespa velutina, est une espèce invasive introduite en France il y a une dizaine d’années. Cet Hyménoptère social chasse de nombreux insectes, et plus particulièrement des abeilles, exerçant une forte pression de prédation sur l’entomofaune. Son établissement en Europe est donc susceptible d’avoir un impact néfaste sur les activités humaines et sur la biodiversité locale. L’olfaction joue un rôle central dans la biologie du frelon, que ce soit pour la communication intraspécifique (phéromones) ou la recherche de nourriture. Pour limiter l’impact de V. velutina, une stratégie prometteuse serait d’interférer avec son comportement olfactif. Nous avons donc cherché à acquérir une meilleure connaissance du système olfactif des frelons ainsi que des signaux chimiques impliqués dans leur comportement de prédation. Nous avons tout d’abord décrit et comparé l’organisation du système olfactif des différentes castes d’une colonie de frelons. Le premier centre olfactif du cerveau, le lobe antennaire, est constitué d’unités morphologiques et fonctionelles, les glomérules. Nous avons démontré l’existence de glomérules hypertrophiées (macroglomérules), potentiellement spécialisées dans la détection des phéromones sexuelles, chez les mâles. Nous avons également observé des similarités neuroanatomiques frappantes dans l’organisation du lobe antennaire chez des Hyménoptères de familles différentes (fourmis, abeilles, frelons), permettant de reconstruire une partie de l’histoire évolutive de cette structure, au sein de cet ordre. En particulier, nous avons démontré l’homologie d’un groupe de glomérules impliqué dans le traitement des hydrocarbures cuticulaires, signaux de reconnaissance intraspécifique, chez les frelons et les fourmis. Ce système a pu représenter une préadaptation pour l’apparition de comportements sociaux dans ces familles. De plus, nos résultats ont montré que le nombre de glomérules dans ce système varie fortement chez différentes espèces de frelons, probablement en relation avec les différents niveaux de sympatrie dans lesquels vivent ces espèces. Le lobe antennaire des frelons présente ainsi des adaptations concernant aussi bien le nombre de glomérules que leurs volumes respectifs. Enfin, nous avons effectué des essais comportementaux pour déterminer quels composés odorants sont impliqués dans l’attraction de V. velutina envers les ruches d’abeilles domestiques. Nos résultats suggèrent que les ouvrières de frelon sont sélectivement attirées par des odorants indiquant la présence de ruches, dont des phéromones d’abeille. Ces résultats permettent d’envisager le développement de stratégies de piégeage utilisant des appâts olfactifs spécifiques. / The hornet Vespa velutina is an invasive species introduced from China to France about 10 years ago. This social hymenoptera preys on numerous insects species, but predominantly from honeybee colonies, hence exerting a stong predation pressure on insect fauna. Its etablishment to Europe can have strong detrimental effects on human activities and local biodiversity. Olfaction plays a central role in the biology and behavior of hornets, for both intraspecific communication or food search. To limit the impact of V. Velutina, a promising strategy would be to interfere with its olfactory behaviors. We thus aimed to acquire a better knowledge on the olfactory system of hornets and on the chemical signals involved in their predatory behavior. We first described and compared the organization of the olfactory system of the different castes of hornets. The first olfactory processing center, the antennal lobe, consists of morphological and functional units, the glomeruli. We have demonstrated the existence of enlarged glomeruli (macroglomeruli), potentially specialized in the detection of sex pheromones in males. We also observed striking neuroanatomical similarities in the antennal lobe organization of different Hymenoptera families (ants, bees, hornets) allowing to retrace part of the evolutionary history of this structure within that insect order. In particular, we demonstrated the homology of a glomerular cluster involved in the processing of cuticular hydrocarbons (intraspecific recognition signals) among hornets and ants. This systsem could be a preadaptation for the emergence of social behaviors in these families. In addition, our results showed that the number of glomeruli within this system varies across hornet species, probably due to the different sympatry levels these species experience. The hornet antennal lobe presents adaptations both in the number and the volume of glomeruli. Finally, we performed behavioral tests to identify odor compounds involved in the attraction of V. Velutina towards bee hives. Our results suggest that workers are selectively attracted to olfactory cues indicating the presence of hives, including some honeybee pheromones. These results allow considering the development of trapping strategies using specific baits.

Pendant la période de reproduction, les mâles et les reines d’abeilles du genre Apis se regroupent au sein de congrégations. Ces congrégations qui ont lieu haut dans le ciel sont particulièrement difficiles à étudier sur le terrain. Nous avons donc développé un simulateur de marche permettant de tester l’attractivité de signaux olfactifs chez l’abeille domestique, A. mellifera. Avec ce dispositif, notre travail montre qu’une odeur dégagée par un groupe de mâles en âge de se reproduire attire les autres mâles et les reines vierges. Cette interattraction des mâles est dépendante de l’âge et apparaît uniquement chez les mâles matures sexuellement (12-15 jours). En parallèle, des extraits chimiques de mâles ont été effectués et permettent de proposer des molécules candidates possiblement impliquées dans l’attraction des mâles et des reines vierges. Ce travail conforte l’hypothèse d’une phéromone sexuelle/d’agrégation émise par les mâles sexuellement matures et qui jouerait un rôle dans la formation et le maintien des congrégations. Nous nous sommes ensuite intéressés à l’évolution de la communication sexuelle phéromonale chez 5 espèces du genre Apis. Nous avons ainsi analysé l’organisation neuroanatomique du lobe antennaire (premier centre olfactif) des mâles. Les données montrent des différences marquées dans le nombre et la position des macroglomérules, structures spécialisées dans la détection des phéromones sexuelles. Les espèces d’abeilles naines (A. florea) et d’abeilles géantes (A. dorsata) possèdent 2 macroglomérules et les abeilles de cavités (A. cerana, A. koshevnikovi et A. mellifera) entre 3 et 4 macroglomérules, suggérant une complexification des échanges sexuels phéromonaux dans ce groupe. Cependant, toutes les espèces du genre Apis présentent un même macroglomérule, connu pour détecter le composé majeur de la phéromone de reine, le 9-ODA, chez Apis mellifera. Ce travail établit l’existence d’une phéromone de mâles chez les abeilles du genre Apis et suggère une influence des signaux olfactifs dans l’isolement reproducteur et la spéciation de ces abeilles. / During the mating season, honey bee males (drones) and queens gather at congregation areas high up in the air, which make their onsite study arduous. We developed a walking simulator to test the attractiveness of olfactory signals under controlled laboratory conditions in honey bees A. mellifera. Our results show that mature drones and virgin queens are both attracted by groups of sexually mature drones. This attraction between drones is influenced by sexual maturity, as only sexually mature drones (12-15 days old) display an inter-attraction. In parallel, we performed analyses of drones’ chemical profiles and proposed a number of candidates molecules possibly involved in olfactory attraction of virgin males and queens. This study supports the existence of a sexual/aggregation pheromone emitted by sexually mature drones, which may play a pivotal role in the formation and maintenance of congregations. We were then interested in the evolution of pheromonal sex communication in 5 species of the genus Apis. We thus analyzed the neuroanatomical organization of the drone antennal lobe (primary olfactory center). Our data revealed marked differences in the number and position of macroglomeruli, insects’ functional units dedicated to sex pheromone processing. Dwarf (A. florea) and giant (A. dorsata) honey bee species possess 2 macroglomeruli while cavity nesting bees (A. cerana, A. koshevnikovi and A. mellifera) present 3 or 4 macroglomeruli, suggesting an increase in the complexity of sexual communication in the genus Apis. Interestingly, one macroglomerulus, which is dedicated to the detection of the queen pheromone, 9-ODA in A. mellifera, was conserved in all species. This work establishes the existence of a male pheromone in Apis species and suggests an influence of olfactory signals in the reproductive isolation and speciation of these bees.

Durant leur cycle de vie, les insectes doivent faire face à différents perturbateurs pour réussir à survivre et à se reproduire. L’utilisation de plus en plus répandue des insecticides néonicotinoïdes, en raison de leur grande efficacité, a conduit à l’accumulation de résidus dans l’environnement. Ceux-ci ont certainement un effet additif toxique sur les insectes cibles. Cependant il a été montré que ces résidus peuvent aussi avoir un effet positif non désiré sur certains traits de vie des insectes ravageurs.Dans ma thèse, j’ai étudié les effets d’un insecticide néonicotinoïde sur le système olfactif d’un insecte ravageur, la noctuelle Agrotis ipsilon. Nos résultats montrent que l’exposition aigüe des mâles à des faibles doses de clothianidine modifie leurs réponses comportementales à la phéromone sexuelle: une baisse est observée à la dose 0,25 ng/insecte (<DL0) alors que la doses de 10 ng (DL20) induit une augmentation de la réponse chez les adultes naïfs ou pré-exposés à la phéromone. Cet effet biphasique à faible et très faible dose s’apparente à un effet hormétique et les modifications observées sont corrélées avec des changements de sensibilité du système olfactif central et non périphérique. Nous émettons l’hypothèse que la clothianidine agirait sur l’expression des sous-unités des récepteurs nicotiniques pour lesquels elle joue le rôle d’agoniste, changeant leur affinité pour l’acétylcholine et perturbant ou améliorant la transmission synaptique des signaux sensoriels selon la dose. Nos résultats montrent que la prise en compte d’effets de doses sublétales d’insecticides est essentielle non seulement pour les insectes non cibles, mais aussi des insectes cibles. / Insects face a multitude of environmental stresses, which they have to bypass in order to survive and reproduce. The extensive use of neonicotinoid insecticides, because of their high efficiency, leads to the accumulation of residues in the environment, which can have an additive toxic effect on target insects. However, such residues can also have unwanted positive effects on certain life traits of pest insects. In my thesis I studied the effects of a neonicotinoid insecticide on the olfactory system of the pest insect Agrotis ipsilon. Our results show that acute oral treatments of males with low doses of clothianidin modify their behavioural responses to the sex pheromone: a treatment with 0.25 ng/moth (<LD0) induces a decrease of pheromone responses whereas intoxication with 10 ng/moth (LD20) leads to an increase in the capacity of naive and pre-exposed males to locate a pheromone source as compared to controls. We propose that this biphasic effect, with low dose stimulation and very low dose inhibition is an hormeticlike effect, that is correlated with sensitivity changes within the central, but not the peripheral olfactory system. We hypothesize that the observed modifications might be due to a differential effect of clothianidin on the expression of different subunits of nicotinic acetylcholine receptors, which might change the affinity of the receptors for acetylcholine, and thus disturb or improve synaptic transmission of sensory signals as a function of the insecticide dose. Our results show that effects of sublethal doses of insecticides need to be taken into account not only for non-target, but also for target insects when evaluating pest management strategies.