Tableau d’honneur de la Faculté des études supérieures et postdoctorales, 2010-2011 / Actuellement, un des objectifs permettant de découvrir le rôle de la sélection naturelle dans la production de la diversité phénotypique est de décomposer la variation des traits en leurs composantes environnementales et héréditaires. Toutefois, une importante question demeure, à savoir si les traits phénotypiques ont des niveaux significatifs de variance génétique, car cela déterminerait si un trait répond à la sélection. Par ailleurs, les relations génétiques entre les caractères affectent aussi leur capacité à répondre indépendamment à la sélection. Cela soulève une autre question, à savoir si les traits phénotypiques partagent leur variance génétique ou covarient génétiquement. Les phénotypes alternatifs de reproduction sont caractérisés par la présence de catégories extrêmes de variation phénotypique. L'incidence de ces catégories et les caractères s'y trouvant varient considérablement. Cependant, l'ampleur de la variation génétique de ces traits est peu connue. Ainsi, cette thèse vise à explorer la variance génétique associée aux voies alternatives de développement (migratrices versus résidentes) chez Salmo salar à l'aide d'une expérience en élevage commun. Tout au long de l'ontogenèse, la variation génétique est abondante à l'intérieur des phénotypes alternatifs, et en d'autres traits qui influencent directement leur activation. De plus, les voies alternatives de développement provoquent un découplage significatif de la variance génétique de la masse corporelle. Globalement, la présence de variance génétique chez les caractères mesurés suggère que de la diversité phénotypique de cette espèce peut être générée par sa réponse à la sélection naturelle. Une telle réponse peut survenir au cours du stade larvaire, juvénile, de maturité sexuelle ou migratoire. La différence entre les profils de covariation génétique des phénotypes alternatifs montre également leurs différentes capacités évolutives. De futures avenues de recherche devraient étudier la forme et l'intensité de la sélection sur ces traits.

L’importance historique du saumon atlantique et son exploitation contemporaine en font une espèce prioritaire en conservation. Cette thèse propose l’atteinte de plusieurs objectifs liés aux différents enjeux de gestion et de conservation touchant l’espèce. De plus, en privilégiant une approche génomique, la mise en évidence des bases génétiques de la divergence adaptative était au cœur de la présente thèse. D’abord, nous avons cherché à évaluer les changements temporels dans la composition génétique d’une population sauvage de saumon atlantique suivant l’introgression de saumon d’élevage. Bien que les résultats n’aient pas montré de changement temporel en termes de richesse allélique ou de diversité génétique, nous avons démontré que cette introgression se traduit par une altération de l’intégrité génétique de la population indigène, incluant une perte possible d’adaptation. Ensuite, nous avons participé au développement et à l’essai d’une biopuce à SNP en réalisant l’étude de génétique des populations la plus détaillée jamais réalisée sur le saumon atlantique. Nos résultats ont révélé trois groupes génétiques régionaux en Europe et des zones de contact secondaire entre ces groupes. Ces zones seraient potentiellement associées à des barrières exogènes et endogènes, ce qui rend l’interprétation équivoque quant à l’influence de l’environnement sur la divergence adaptative. Dans ce contexte, l’objectif suivant de la thèse était d’améliorer notre compréhension des liens entre l’environnement et la divergence génétique des populations. Nos résultats amènent de nouvelles perspectives sur les liens entre la variation environnementale et la divergence génétique neutre et adaptative. Spécifiquement, nous avons montré que le climat et la géologie des rivières étaient significativement associés à la divergence potentiellement adaptative et neutre des populations. Finalement, nous avons cherché à explorer les déterminismes génomiques de la mortalité en mer des saumons atlantiques. Par une méthode novatrice multilocus, nous avons observé un patron de mortalité sélective en mer temporellement répété. Ces résultats supportent l’hypothèse voulant que la sélection cause principalement de petits changements de fréquences alléliques à plusieurs loci covariants plutôt qu’un petit nombre de changements à effet majeur. En somme, cette thèse contribue significativement à l’avancement des connaissances dans plusieurs contextes cruciaux liés à la gestion et la conservation de l’espèce. / The historical significance of Atlantic salmon and its contemporary exploitation have made this species a central focus in conservation biology. This thesis addresses a number of questions linked to important challenges for this species’ conservation and management. Moreover, by emphasizing a genomic approach, we aimed to systematically disentangle neutral and adaptive genetic divergence. First, we documented temporal changes in the genetic make up of a wild Atlantic salmon population following introgression from farmed escapees. Although our results did not show any significant temporal changes in allelic richness and gene diversity, introgression has resulted in significant alterations of the genetic integrity of the native population, including a possible loss of adaptation to wild conditions. Then, we participated in the development and testing of a SNP-array and conducted the most extensive population genetic study on Atlantic salmon to date. We found three major regional genetic groups in Europe and secondary contact zones between those groups. These zones were associated with putative endogenous and exogenous barriers, rendering the interpretation of environmental influence on potentially adaptive divergence equivocal. In this context, the next objective was to improve our understanding of links between the environment and genetic divergence of Atlantic salmon populations. Our results provide valuable insight into the links between environmental variation and both neutral and potentially adaptive genetic divergence. In particular, we have shown that climate and geological characteristics were significantly associated with both potentially adaptive and neutral genetic divergence. Finally, we explored the genomic bases for sea mortality of Atlantic salmon. Using a novel multilocus approach, we observed a pattern of genetically-based selective mortality at sea, which was repeated over time. These results support the hypothesis that selection mainly causes small changes in allele frequencies among many co-varying loci rather than a small number of changes in loci with large effects. Overall, this thesis has significantly improved our knowledge of many critical aspects of Atlantic salmon population genetics, which are tightly linked to conservation and management.

L’un des principaux objectifs des travaux présentés dans cette thèse était d’étudier les mécanismes moléculaires de l’évolution contemporaine chez le saumon atlantique (Salmo salar) à l’aide de la technique des bio-puces. La création de lignées de saumon d’élevage est un exemple d’évolution contemporaine dirigée par une activité humaine. La comparaison des niveaux de transcription de milliers de gènes entre saumons d’élevage, saumons sauvages et leurs hybrides nous a permis d’en identifier certains dont le niveau de transcription présentait des différences héritables entre ces groupes. Ces résultats nous renseignent sur les mécanismes génétiques de l’évolution parallèle et permettent d’évaluer l’ampleur des différences génétiques accumulées en 25 à 35 ans entre saumons d’élevage et sauvages ainsi que l’importance relative de l’additivité dans le contrôle génétique des niveaux de transcription géniques. Ils appuient l’idée que des mesures limitant les échappées de saumons d’élevage doivent être prises rapidement. Dans d’autres travaux, l’estimation du Qst ainsi que de l’héritabilité du niveau de transcription de milliers de gènes nous a permis d’appliquer une méthode nouvelle, le « balayage transcriptomique », afin d’identifier des gènes pour lesquels le contrôle génétique du niveau de transcription a potentiellement évolué en 6 générations sous l’effet de la sélection naturelle chez deux sous-populations de saumon de la rivière Ste-Marguerite. Un autre objectif de ces travaux était l’étude des mécanismes moléculaires de la plasticité phénotypique. Ainsi, la comparaison des niveaux de transcription géniques chez des juvéniles de saumons sains ou atteints de saprolegniose nous a permis d’identifier plusieurs des acteurs potentiels de la réponse immunitaire à cette infection, incluant notamment plusieurs gènes codant pour des protéines de la réponse immunitaire non-spécifique. Enfin, nous avons identifié, en comparant le niveau de transcription de 16006 gènes dans les cerveaux de saumons juvéniles dominants ou subordonnés en présence ou en l’absence de truite arc-en-ciel, certains acteurs moléculaires potentiellement impliqués dans la perte plastique de dominance sociale chez de jeunes saumons mis en présence de truites, contribuant ainsi à développer les connaissances sur les liens entre la transcription génique et la plasticité comportementale dans le contexte d’interactions compétitives entre espèces invasives et espèces indigènes. / One of the main objectives of the work presented here was to study the molecular mechanisms of contemporary evolution in Atlantic salmon (Salmo salar) using microarrays. The creation of salmon breeding lines through artificial selection is an example of contemporary evolution driven by human activities. Comparing the transcription levels of thousands of genes between farmed salmon, wild salmon and their hybrids allowed us to identify genes of which the transcription level showed heritable differences between these groups. The results inform us on the genetic mechanisms of parallel evolution and allow us to evaluate the extent of the genetic differences accumulated in only 25 to 35 years of artificial selection between wild and farmed salmon as well as the prevalence of additivity in the genetic control of gene transcription. These results also support the idea that measures to markedly reduce escapes of farmed salmon and their reproduction in the wild are urgently needed. In another study, estimating gene transcription level Qst and heritability for thousands of genes allowed us to apply a new method, the «transcriptome scan», to identify genes for which the genetic control of transcription is likely to have evolved in only 6 generations under the effect of directional selection in two Atlantic salmon sub-populations from rivière Ste-Marguerite. Another goal of this thesis was to study the molecular mechanisms of phenotypic plasticity. Hence, the comparison of transcript levels from saprolegniosis-affected or healthy salmon juveniles allowed us to identify several potential actors of the immune response to this infection, including several genes coding for proteins of the acute-phase response. Finally, we compared the transcription levels of thousands of genes in the brains of socially dominant or subordinate salmon juveniles in absence or presence of rainbow trout (O. mykiss), which allowed us to identify several potential molecular actors in the plastic loss of social dominance hierarchies in salmon in presence of trout. This contributes to a better understanding of the relation between gene transcription and behavioural plasticity in the context of competitive interactions between invasive and native species.

Une des difficultés majeures de la biologie des invasions est de prédire l'effet des interactions entre les espèces exotiques et natives à tous les échelons de l'écosystème, tant au niveau écologique qu'évolutif. Dans les cours d'eau du Québec (Canada), la truite arcen-ciel {Oncorhynchus mykiss) a été introduite pour satisfaire une demande halieutique et aquacole. Elle interagit avec une espèce native à caractère économique, le saumon Atlantique (Salmo salar). Le but de cette thèse était d'étudier les interactions entre ces deux espèces dans un contexte écosystémique intégré et d'en évaluer les conséquences écologiques et évolutives chez l'espèce native. Des mesures d'utilisation d'habitat ont montré que les deux espèces coexistaient spatialement dans la rivière Malbaie au stade alevin. En milieu semi-naturel, nous avons mis en évidence une compétition par interférence imposée par les alevins de truites, qui forçait les jeunes saumons à être plus actifs pendant le jour. Cet effet persistait lorsque les saumons étaient soumis à un risque de prédation par des adultes de truites arc-en-ciel (piscivores). En conséquence, la présence de jeunes truites augmente les risques de prédation des alevins de saumons (le jour étant une période particulièrement critique en terme de risque de prédation). De plus, nous avons démontré que l'introduction de truites juvéniles et/ou adultes ne modifiait pas les relations trophiques entre les saumons, les invertébrés brouteurs et le périphyton. Ce sont la vitesse de courant et les effets bottom-up qui modulent cette chaîne trophique, limitant ainsi les effets indirects de l'espèce exotique sur l'écosystème. En laboratoire, la compétition affectait les liens de dominance au sein des groupes de saumons ainsi que les relations croissance-comportements, suggérant ainsi que la truite arc-en-ciel pourrait potentiellement modifier les pressions de sélection naturelle. Finalement, malgré les effets importants de la truite, les relations hétérozygotie - fitness présentes chez les alevins de saumons Atlantique ne sont pas affectées par la compétition. Pour conclure, la présence de truites arc-en-ciel pourrait entraîner des conséquences écologiques et évolutives chez l'espèce native. Au niveau écosystémique, les impacts de l'espèce exotique étaient mineurs, probablement en raison des particularités abiotiques de la rivière Malbaie. / One of the major difficulties in studying biological invasions is to accurately predict both the ecological and the evolutionary consequences of interaction between exotic and native species. In the Province of Québec (Canada), rainbow trout {Oncorhynchus mykiss) has been introduced in several watersheds for sport fishing and fisheries purposes. This species interacts with an economically important native species, the Atlantic salmon (Salmo salar). The goal of this thesis was to study biotic interactions between both species within an ecosystemic framework and to evaluate the ecological and evolutionary consequences of rainbow trout on Atlantic salmon. In Malbaie River, habitat measurements showed that the juveniles of these two species display important spatial niche overlap. In a semi-natural experiment, we demonstrated that the competition by interference imposed by juvenile rainbow trout forced juvenile Altantic salmon to be more active during daytime. This effect was persistent even if juvenile salmon were simultaneously exposed to predatory cues emited by piscivorous adult rainbow trout. By consequence, juvenile Atlantic salmon were more prone to be predated upon when they are in the presence of juvenile rainbow trout (daytime is considered as a critical period enhancing the risk of being preyed upon). Moreover, we showed that the introduction of juvenile and/or adult rainbow trout did not modify trophic relationships between salmon, aquatic invertebrates and periphyton. The water velocity and bottom-up processes shaped such trophic relationships, thus limiting the indirect effects of the exotic species on ecosystem functioning. In the laboratory, we demonstrated that competition with the rainbow trout disrupted the dominance hierarchies within a group of salmon and the relationships between growth and several behaviours. These results suggest that rainbow trout may potentially modify natural selective pressure. Finally, in spite of significant effects of rainbow trout on salmon behaviours, the relationships between heterozygosity and fitness we found in juveniles Atlantic salmon were not affected by competitive interactions between species. To conclude, the presence of rainbow trout could have ecological and evolutionary consequences on population of Atlantic salmon. At the ecosystem level, the impacts of the exotic species were low, probably resulting from abiotic particularity of the River Malbaie.