Je m’intéresse à l’écologie évolutive et en particulier à l’évolution des systèmes de reproduction, à l’adaptation et aux interactions de ces deux processus. En effet, les modèles théoriques ainsi qu’un certain nombre d’observations en populations naturelles soulignent que le système de reproduction devrait avoir un effet majeur sur les processus évolutifs et démographiques en populations naturelles. Lors de ma thèse, j’aborde ces thèmes sous divers angles à partir d’une Brassicacée tolérante et hyper-accumulatrice aux métaux lourds, Noccaea caerulescens, et à partir de modèles théoriques. Dans un premier temps, je m’intéresse à la variation du système de reproduction en populations naturelles. Comment s’organisent les flux de gènes entre populations ou sous-populations, et entre individus d’une même population ? Je me suis particulièrement intéressée à l’influence de la pollution des sols sur le taux d’autofécondation chez N. caerulescens, aux flux de gènes entre populations vivant dans les mines et populations vivant sur des sols non contaminés, et à la structure à l’intérieur des populations. Afin de mieux comprendre les facteurs influençant le système de reproduction, j’ai ensuite testé l’effet de la densité en plantes sur le taux d’autofécondations en populations naturelles. Dans un second temps, je teste les interactions existant entre adaptation à des milieux potentiellement très toxiques et système de reproduction. Plus spécifiquement, je teste si la dépression de consanguinité dépend du niveau de stress que subissent les populations, en interaction avec l’histoire des pressions de sélection qu’on subies les populations par le passé. Enfin, à l’aide de simulations, j’étudie comment la variation interannuelle du système de reproduction peut influencer la probabilité d’adaptation de populations faisant face à un changement environnemental. / During my PhD, I focused on the evolution of mating system, adaptation and the mutual influences of both processes. I have been studying different aspects of this interaction using a hypertolerant, hyperaccumulator plant species, Noccaea caerulescens. This species grows on former mines and non-contaminated soils in Europe and in particularly in the Cévennes, and it is an excellent model to study the interaction of local adaptation in a heterogeneous environment and mating system. Firstly, I finely characterized N. caerulescens mating system in natural population, and see how metal pollution affects the variation of mating system in the Cévennes region. I showed that contrary to a couple of classical results (Antonovics 1968), in this system, metallicolous populations have lower self-fertilization rates than nonmetallicolous populations (article submitted). I then tested our best potential factor potentially explaining the variation of mating system in natural populations: plant density. In two different measures, with two different methods, density seems to have no or only a weak effect on self-fertilization rates in Noccaea caerulescens (article in prep). In a second project, I test the interaction between inbreeding depression, stress and the history of adaptation to a given environment using Noccaea caerulescens. Inbreeding depression is known to vary with environment and, sometimes, stress. Both experimental data (Long et al 2013) and theoretical models (Ronce et al 2009) stress the importance of the effect of the history of selection and adaptation in populations on the magnitude of inbreeding depression. Since we have populations of Noccaea caerulescens that are adapted to different levels of pollution, since different levels of pollution impose differential stress on the two ecotypes (strong polution is not good for nonmetallicolous plants) and since the species is self-compatible, this seems like an excellent system to test predictions on the interaction of inbreeding depression and mating system.

Ce document résume les activités de recherche et d'enseignement que j'ai menées au sein de l'UMR CNRS 8016 de l'Université des Sciences et Technologies de Lille – Lille 1. La première partie du rapport scientifique présente l'étude des relations entre compartiments sauvages et cultivés du complexe d'espèce Beta avec un focus sur la mise en place de flux géniques entre les différentes formes de betteraves sauvages, mauvaises-herbes et cultivées. L'évolution de certains traits d'histoires de vie potentiellement sélectionnables dans le cadre très particulier de l'agrosystème y est également abordée. Il est ainsi montré que la dispersion accidentelle des graines liée aux activités humaines semble le déterminant majeur dans la possibilité d'introgression entre compartiments cultivés et sauvages. Concernant la dynamique d'invasion de facteurs génétiques, l'autofécondation héritée du compartiment cultivé semble contre-sélectionnée au cours du temps, au contraire de la faculté de monter à fleur sans besoin de vernalisation. Dans une seconde partie, l'accent est mis sur l'importance de la dispersion des graines et du pollen en population naturelle sur la dynamique d'un système de reproduction particulier : la gynodioécie. L'étude de la répartition géographique de facteurs cytoplasmiques stérilisants et de leurs niveaux de restauration de la fertilité mâle montre ainsi la nécessité d'une prise en compte des événements de fondation, de la structure spatiale de la diversité génétique nucléo-cytoplasmique, du coût de la restauration et des patrons de flux géniques pour comprendre l'évolution de la gynodioécie. Les perspectives de ce document de synthèse portent sur la nécessité d'une approche complémentaire de Biologie des Populations, d'Écologie et de Génétique des Populations pour la compréhension de l'évolution de ce système de reproduction.

Une grande partie des organismes hermaphrodites, qu’il s’agisse de plantes ou d’animaux, est capable de se reproduire par autofécondation, comme alternative à la fécondation croisée. Or les modèles théoriques prédisent un ensemble de conséquences évolutives importantes liées à l’autofécondation. La première prédiction est qu'une population pratiquant l'autofécondation est moins sensible à la dépression de consanguinité qu'une population à reproduction croisée, car une partie de la dépression a été « purgée », c’est-à-dire que les allèles délétères récessifs sont éliminés par la sélection naturelle plus facilement en autofécondation. Cette purge entraine en retour une sélection positive sur l’autofécondation. On attend aussi chez ces populations l’évolution de traits facilitant l’autofécondation (par ex., des fleurs fermées), ainsi qu’une réallocation de ressources de la fonction mâle vers la fonction femelle, en raison d’une sélection sexuelle réduite sur la fonction mâle. Une reproduction par autofécondation va aussi considérablement affecter la variabilité disponible en raison d’une taille efficace de population divisée par deux, augmentant les effets de dérive. Par ailleurs, la moindre efficacité de la recombinaison va augmenter la sensibilité aux interférences sélectives (sélection d’arrière-plan, balayage sélectif) et diminuer la probabilité de fixer plusieurs mutations avantageuses dans le même génome. En d’autres termes, l’autofécondation conduit à un fardeau génétique plus lourd, et diminue les capacités d'adaptation et l’efficacité de la sélection naturelle. On prédit donc que les espèces autofécondantes ont une probabilité d’extinction plus grande que les espèces allofécondantes – elles constituent un cul-de-sac évolutif. Ces prédictions ont pour l’essentiel été évaluées chez des plantes, voire ne l’ont pas été du tout. L’objectif de cette thèse est d’apporter des éléments permettant de les tester chez des animaux, les escargots hermaphrodites d’eau douce. Pour ce faire, nous avons opté pour une approche d’évolution expérimentale permettant de contrôler régime de reproduction, conditions environnementales et pressions de sélection. Notre modèle d’étude est Physa acuta, une espèce allofécondante qui est capable de se reproduire par autofécondation et nous avons des lignées expérimentales se reproduisant soit en allofécondation stricte soit alternant avec une génération d’autofécondation depuis 20 à 30 générations au laboratoire. La première expérience montre que non seulement la dépression de consanguinité est largement purgée en une dizaine de génération d’autofécondation, mais aussi que le temps d’attente (un trait positivement corrélé au taux d’allofécondation) a fortement diminué. Nous n’observons en revanche aucune réallocation sur la fonction femelle. La deuxième expérience dans laquelle nous avons comparé la réponse à la sélection sur un trait morphologique en autofécondation et en allofécondation montre qu’une population en autofécondation répond d’abord mieux car les allèles sont progressivement placés à l’état homozygote mais cet avantage s’épuise rapidement probablement à cause des interférences sélectives car en trois générations elles commencent à répondre plus lentement que la même population en allofécondation (le trait considéré était la forme de la coquille). Ces travaux apportent des éléments nouveaux quant à notre compréhension de l’évolution de l’autofécondation, et proposent des éléments expérimentaux novateurs quant à la moindre adaptabilité des espèces autofécondantes. / Many hermaphroditic organisms, either plants or animals, are able to reproduce by self-fertilization, at least alternatively with cross fertilization. Theoretical models predict several important consequences linked to this mating system. The first prediction is that a selfing population is less sensitive to inbreeding depression than an outcrossing one, because part of the depression can be « purged » meaning that the recessive deleterious alleles are easier to eliminate by natural selection under selfing. This purge creates a positive feedback to favour self fertilization. In these circumstances, we also expect the evolution of traits facilitating self fertilization (for example closed flowers) and a reallocation of resources from the male to the female function, because sexual selection is reduced in the male function. Self-fertilization also affects standing variation, as the effective population size is divided by two, enhancing the effects of drift. In addition, recombination becomes inefficient, increasing the extent of selective interference among loci (background selection, selective sweep) and decreasing the probability to fix several advantageous mutations in the same genome. In other words, self-fertilization decreases the adaptive potential and the efficiency of natural selection. We then predict that autogamous species have a higher probability of extinction, this is called the “dead end hypothesis”. Some of these predictions have been tested mainly in plants or not at all. The aim of this thesis is to test them in animals, using freshwater snails as model systems. To this end, we followed an experimental evolution approach using laboratory populations of Physa acuta a preferentially outcrossing snail able to reproduce by self-fertilization. These populations were maintained for 20 to 30 generations either under pure outcrossing or under alternating generations of outcrossing and selfing. In a first experiment we show that inbreeding depression is largely purged after only ten generations of selfing, but also that the waiting time, (a trait positively correlated to the outcrossing rate) decreased largely. We did not observe however any reallocation in favour of the female function. In a second experiment we compared the response to artificial selection on a morphological trait under selfing and outcrossing. We observed that when an outbred population switches to self-fertilization the response to selection is initially enhanced as alleles are progressively made homozygous. However this advantage is quickly offset by selective interference and after no more than three generations selfing populations start to respond to selection more slowly than outcrossing onesThis work brings new elements for the understanding of the evolution of mating systems, and provides empirical support for the lower adaptability of selfing species.