Chez les plantes à fleurs, où une immense variété de stratégies de reproduction est rencontrée, la dispersion des gènes s’opère classiquement via des flux de pollen pour la voie mâle, et via des flux de graines pour la voie femelle. La gynodioécie correspond à un système de reproduction original, caractérisé par la coexistence de plantes femelles et de plantes hermaphrodites au sein de populations naturelles. Ce système de reproduction suscite depuis longtemps un intérêt particulier, du fait d’un paradoxe évolutif apparent : les individus femelles, ayant perdu une voie de transmission de leur information génétique, devraient être désavantagés par rapport aux hermaphrodites, dotés des deux voies de transmission des gènes. L’objet de ce travail thèse était d’expliquer le maintien des femelles et les importantes variations spatiales de sex ratio fréquemment observées dans les populations naturelles de betterave maritime (Beta vulgaris ssp. maritima), chez laquelle le déterminisme du sexe implique des interactions entre des gènes cytoplasmiques induisant la stérilité mâle (CMS) et des allèles nucléaires de restauration de la fonction mâle. En mêlant des approches de biologie et de génétique des populations, trois thématiques ont ainsi été abordées. (i) La valeur sélective des différents types sexuels a été mesurée, en faisant appel à des mesures phénotypiques en conditions contrôlées et à des analyses de paternité en populations naturelles. Ceci a permis de révéler un avantage femelle extrêmement restreint ainsi que des variations importantes du succès reproducteur mâle chez les hermaphrodites, liées notamment au génotype des individus et à l’existence d’un coût de la restauration. (ii) La caractérisation moléculaire de la diversité génétique au sein de plusieurs populations naturelles et entre plusieurs cohortes successives nous a permis de mettre en lumière l’importance relative des effets de la migration, des évènements de fondation et de la dérive génétique sur la structure spatiale des phénotypes sexuels. Les variations observées de sex ratio à très fine échelle semblent ainsi expliquées par des effets de fondation multiples couplés à des flux de pollen et de graines restreints dans l’espace. (iii) Finalement, nous mettons en évidence l’effet important que cette forte structure spatiale des sexes peut avoir, à la fois sur les individus hermaphrodites et sur les individus femelles. L’ensemble de nos résultats montre qu’une structure spatiale à fine échelle, générée par des évènements de fondation et des flux de gènes limités, peut affecter de façon importante la dynamique de la gynodioécie dans la nature. / In flowering plants, which exhibit a spectacular diversity of reproductive strategies, gene dispersal generally occurs through two distinct pathways: pollen for the male function, and seed for the female function. Among sexually polymorphic flowering plants, gynodioecy refers to a particular breeding system in which females and hermaphrodites co-occur in natural populations. Since females reproduce only through seeds, they apparently transmit their genes only half as frequently as hermaphrodites, which gain fitness through both seed and pollen production. This apparent evolutionary paradox has attracted the attention of evolutionary biologists as far as the mid-nineteenth century. The aim of this PhD thesis was to understand the successful maintenance of female individuals and the important spatial variations in sex ratio that are often observed in natural populations of gynodioecious Beta vulgaris ssp. maritima, in which sex is determined by interactions between cytoplasmic male sterility (CMS) genes and nuclear restorers of male fertility. Using population biology and population genetics approaches, three distinct themes were considered. (i) First, male and female fitness of the different sexual types were compared, using both measures in controlled conditions and paternity analyses in the wild. While our results only suggest a very restricted female advantage, we detected strong male fitness differences among hermaphrodites that were partially explained by the genotype of individuals and by the occurrence of a cost of restoration. (ii) The study of the distribution of genetic diversity in several natural populations and in several consecutive cohorts allowed us to quantify the relative impact of migration, founder events and genetic drift on the spatial distribution of sexes. Overall, random founder effects with spatially restricted pollen and seed flow appeared to be the primary determinants of sex ratio variations. (iii) Finally, we explore how such sex ratio variation can affect the reproductive output of hermaphrodites and females. Altogether, we show that fine-scale spatial structure, resulting from the joint action of founder events and limited gene flow, can notably modify the dynamics of gynodioecy in natural populations.

La gynodioécie – la coexistence d’individus femelles et hermaphrodites- est un des systèmes le plus commun après l’hermaphrodisme chez les angiospermes. Le maintien et l’évolution de la gynodioécie intriguent beaucoup de scientifiques. L’objectif de ma thèse était de déterminer les forces évolutives impliquées dans le maintien d’un tel polymorphisme sexuel et d’étudier certaines conditions nécessaires à l’occurrence d’une meilleure performance des individus femelles et à la variation de l’ampleur de cet avantage chez Silene nutans. Par une approche de génomique des populations, j’ai comparé le polymorphisme des trois génomes (nucléaire, mitochondrial et chloroplastique) de deux espèces, une gynodioïque ; S. nutans et une dioïque : Silene otites. J’ai montré la gynodioécie se maintien chez S. nutans grâce à une sélection fréquence-dépendante négative. Un deuxième volet de ma thèse concerne l’occurrence et la variation de l’amplitude de l’avantage femelle. Grâce à une approche de biologie et de génétique des populations, j’ai comparé le succès reproducteur des femelles et hermaphrodites. J’ai montré que l’avantage femelle dépend de l’efficacité de pollinisation et du taux d’autofécondation qui varient selon le sexe ratio en conditions expérimentales. Par ailleurs, j’ai montré qu’en population naturelle les flux de pollen étaient majoritairement restreints dans l’espace. J’ai aussi montré que dans la population naturelle étudiée le déterminisme génétique de la gynodioécie est nucléaire. Enfin, j’ai mis en évidence une meilleure contribution des pollinisateurs nocturnes au succès reproducteur chez S. nutans par rapport aux pollinisateurs diurnes de cette espèce. / Gynodioecy - the coexistence of female and hermaphrodite individuals, is one of the most common systems after hermaphroditism in angiosperms. The maintenance and evolution of gynodioecy intrigued many evolutionary biologists. The aim of my thesis was to determine the evolutionary forces involved in maintaining such a sexual polymorphism and study some necessary conditions for the occurrence of a better performance of female and the variation of the magnitude of this advantage in Silene nutans. By population genomics approach, I compared the polymorphism of three genomes (nuclear, mitochondrial and chloroplast) of two species, gynodioïque, S. nutans and dioecious: Silene otites. I showed that gynodioecy is maintained in S. nutans through a frequency-dependent negative selection. A second part of my thesis concerns the occurrence and variation of the amplitude of the female advantage. With biology and genetic of population approach, I compared the reproductive success of females and hermaphrodites. I showed that the female advantage depends on the efficiency of pollination and selfing rates that vary according to the sex ratio in experimental conditions. Furthermore, I showed that natural population pollen flow were mainly restricted in space. I also showed that in the studied natural population the genetic determinism of gynodioecy is nuclear. Finally, I highlighted a greater contribution of nocturnal pollinators to reproductive success in S. nutans in relation to diurnal pollinators of this species.

Ce document résume les activités de recherche et d'enseignement que j'ai menées au sein de l'UMR CNRS 8016 de l'Université des Sciences et Technologies de Lille – Lille 1. La première partie du rapport scientifique présente l'étude des relations entre compartiments sauvages et cultivés du complexe d'espèce Beta avec un focus sur la mise en place de flux géniques entre les différentes formes de betteraves sauvages, mauvaises-herbes et cultivées. L'évolution de certains traits d'histoires de vie potentiellement sélectionnables dans le cadre très particulier de l'agrosystème y est également abordée. Il est ainsi montré que la dispersion accidentelle des graines liée aux activités humaines semble le déterminant majeur dans la possibilité d'introgression entre compartiments cultivés et sauvages. Concernant la dynamique d'invasion de facteurs génétiques, l'autofécondation héritée du compartiment cultivé semble contre-sélectionnée au cours du temps, au contraire de la faculté de monter à fleur sans besoin de vernalisation. Dans une seconde partie, l'accent est mis sur l'importance de la dispersion des graines et du pollen en population naturelle sur la dynamique d'un système de reproduction particulier : la gynodioécie. L'étude de la répartition géographique de facteurs cytoplasmiques stérilisants et de leurs niveaux de restauration de la fertilité mâle montre ainsi la nécessité d'une prise en compte des événements de fondation, de la structure spatiale de la diversité génétique nucléo-cytoplasmique, du coût de la restauration et des patrons de flux géniques pour comprendre l'évolution de la gynodioécie. Les perspectives de ce document de synthèse portent sur la nécessité d'une approche complémentaire de Biologie des Populations, d'Écologie et de Génétique des Populations pour la compréhension de l'évolution de ce système de reproduction.

Chez les plantes à fleurs, la gynodioécie -- système dans lequel coexistent des individus femelles et des individus hermaphrodites -- est le système de reproduction le plus commun après l'hermaphrodisme. La question de l'évolution et surtout du maintien de la gynodioécie et du polymorphisme génétique sous-jacent a intrigué les chercheurs depuis le 19e siecle. Aujourd'hui, les grands principes de son évolution sont posés mais beaucoup de zones d'ombres persistent. Durant ma thèse, j'ai exploré trois aspects de la gynodioécie en utilisant une approche expérimentale chez l'espèce Silene nutans et une approche théorique. Je me suis en premier lieu intéressée au déterminisme génétique de la gynodioécie grâce à la réalisation de croisements contrôlés qui m'ont permis de montrer que le déterminisme génétique du sexe était cytonucléaire, c'est à dire contrôlé par plusieurs gènes de stérilité mâle cytoplasmique (CMS) et plusieurs restaurateurs nucléaires de fertilité. En parallèle, j'ai porté une attention particulière aux plantes gynomonoïques -- celles où coexistent sur le même pied des fleurs pistillés (femelles) et des fleurs parfaites (hermaphrodites) -- fréquentes chez Silene nutans comme chez d'autres espèces gynodioïques. J'ai montré que les caractéristiques reproductrices et florales de ce troisième phénotype sexuel étaient souvent intermédiaires entre celles des femelles et des hermaphrodites mais pouvaient dépendre de la proportion de fleurs pistillées sur la plante. Par ailleurs et contrairement à ce qui avait été suggéré, la plasticité du phénotype gynomonoïque s'est révélée être relativement réduite, suggérant un déterminisme génétique dont la caractérisation est encore en cours. La troisième partie de ma thèse a été motivée par les preuves récentes d'hétéroplasmie -- coexistence de différents génomes mitochondriaux au sein d'un individu -- et de la transmission occasionnelle du génome mitochondrial par le pollen chez Silene vulgaris. J'ai montré théoriquement que la présence d'un gène de stérilité mâle cytoplasmique favorisait l'évolution de la fuite paternelle de mitochondries. J'ai également vérifié expérimentalement l'hérédité mitochondriale chez Silene nutans par le génotypage des descendances de croisements contrôlés. / In flowering plants, gynodioecy -- a system in which females and hermaphrodites coexist within populations -- is the most common sexual system after hermaphroditism. The evolution and maintenance of gynodiocy and its underlying polymorphism have puzzled evolutionary biologists since the 19th century. The main principles of its evolution are well known but some points remain vague. During my PhD, I explored three aspects of gynodioecy using an experimental approach in the species Silene nutans and a theoretical approach. First, I studied the genetic determination of gynodioecy using controlled crosses that showed that the genetic determination of sex was cytonuclear, i.e. controlled by several cytoplasmic male sterility (CMS) genes and several nuclear restorers of fertility. Second, I focused on gynomonoecious plants -- those that carry both pistillate (female) flowers and perfect (hermaphrodite) flowers -- that are frequently found in Silene nutans as in other gynodioecious species. I showed that the floral and reproductive traits of this third sex phenotype were often intermediate between those of females and hermaphrodites but varied with varying proportions of pistillate flowers on the plant. Contrary to what was previously thought, the plasticity of the gynomoneocious phenotype was found to be limited, suggesting a genetic determination whose characterization is still in progress. The third part of my PhD was motivated by recent evidences of heteroplasmy -- the coexistence of different mitochondrial genomes within an individual -- and occasional transmission of the mitochondrial genome through pollen in Silene vulgaris. I showed theoretically that the occurrence of a cytoplasmic male sterility gene can favor the evolution of paternal leakage of mitochondria. I also investigated mitochondrial inheritance in Silene nutans by genotyping progenies from controlled crosses.

Chez les plantes à fleurs, la gynodioécie -- système dans lequel coexistent des individus femelles et des individus hermaphrodites -- est le système de reproduction le plus commun après l'hermaphrodisme. La question de l'évolution et surtout du maintien de la gynodioécie et du polymorphisme génétique sous-jacent a intrigué les chercheurs depuis le 19e siecle. Aujourd'hui, les grands principes de son évolution sont posés mais beaucoup de zones d'ombres persistent. Durant ma thèse, j'ai exploré trois aspects de la gynodioécie en utilisant une approche expérimentale chez l'espèce Silene nutans et une approche théorique. Je me suis en premier lieu intéressée au déterminisme génétique de la gynodioécie grâce à la réalisation de croisements contrôlés qui m'ont permis de montrer que le déterminisme génétique du sexe était cytonucléaire, c'est à dire contrôlé par plusieurs gènes de stérilité mâle cytoplasmique (CMS) et plusieurs restaurateurs nucléaires de fertilité. En parallèle, j'ai porté une attention particulière aux plantes gynomonoïques -- celles où coexistent sur le même pied des fleurs pistillés (femelles) et des fleurs parfaites (hermaphrodites) -- fréquentes chez Silene nutans comme chez d'autres espèces gynodioïques. J'ai montré que les caractéristiques reproductrices et florales de ce troisième phénotype sexuel étaient souvent intermédiaires entre celles des femelles et des hermaphrodites mais pouvaient dépendre de la proportion de fleurs pistillées sur la plante. Par ailleurs et contrairement à ce qui avait été suggéré, la plasticité du phénotype gynomonoïque s'est révélée être relativement réduite, suggérant un déterminisme génétique dont la caractérisation est encore en cours. La troisième partie de ma thèse a été motivée par les preuves récentes d'hétéroplasmie -- coexistence de différents génomes mitochondriaux au sein d'un individu -- et de la transmission occasionnelle du génome mitochondrial par le pollen chez Silene vulgaris. J'ai montré théoriquement que la présence d'un gène de stérilité mâle cytoplasmique favorisait l'évolution de la fuite paternelle de mitochondries. J'ai également vérifié expérimentalement l'hérédité mitochondriale chez Silene nutans par le génotypage des descendances de croisements contrôlés.