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El rol de las señales acústicas en las interacciones sexuales y la estructura social de la ranita de Darwin (rhinoderma darwinii)

Tesis entregada a la Universidad de Chile en cumplimiento parcial de los requisitos para optar al grado de Doctor en Ciencias con mención en Ecología y Biología Evolutiva. / El presente estudio se propuso describir el sistema de comunicación en la ranita de Darwin (Rhinoderma darwinii), una especie en que los machos realizan cuidado parental incubando las larvas en el interior de su saco vocal. Observaciones naturalistas habían sugerido que la vocalización de los machos adultos consiste en cantos tonales de múltiples notas, que son emitidos para atraer la atención de las hembras, como en la mayoría de los anuros. En cautiverio las hembras han sido observadas emitiendo cantos de una sola nota durante el apareamiento. Frente a este fenómeno surge la interrogante de si los cantos de machos y hembras de R. darwinii son dimórficos en sus características bioacústicas y de qué manera son usados como señales de reconocimiento sexual en la interacción social de esta especie. Para este propósito se caracterizó la variabilidad de los cantos de machos de la especie usando grabaciones realizadas en distintas poblaciones. Posteriormente, comparamos las propiedades acústicas y la ocurrencia de cantos de anuncios de hembras y machos preñados y no preñados desde noviembre de 2015 hasta febrero de 2016 en la isla de Chiloé, Chile, además registramos duetos naturales entre los sexos y evaluamos su respuesta vocal evocada a estímulos de playback que consistían en cantos de cada estatus sexual. La tasa de cantos, los ángulos de fase, el nivel de presión de sonido, el número de cantos superpuestos y el retraso de los cantos superpuestos se midieron para determinar las respuestas diferenciales entre los duetos naturales y en los experimentos de playback. Finalmente, empleamos el análisis de redes sociales para evaluar la influencia de la similitud de cantos y la superposición del ámbito de hogar de R. darwinii. Encontramos que, la variación del canto de los machos entre poblaciones está relacionado con diferencias en el tamaño de longitud de los emisores y que los cantos son altamente variables a nivel individual. Además de los machos no reproductivos, las hembras y los machos que están preñados (incubando larvas) producen vocalizaciones en contexto de anuncio sexual (en solitario o en alternancia con conespecíficos) emitiendo un repertorio similar de una a seis notas, siendo más comúnmente emitido el canto de cuatro notas por los tres estatus sexuales. Además, los cantos de machos con distinto estatus reproductivo no difirieron en sus características acústicas, pero los cantos de las hembras difirieron por tener notas y cantos de mayor duración y una frecuencia dominante menor que la de los machos. En registros de duetos naturales, encontramos que los machos interactúan más frecuentemente con otros machos y las hembras pueden vocalizar en interacciones con machos, pero en ninguna ocasión fueron observadas interacciones vocales entre hembras. En los experimentos de respuesta evocada a playback encontramos que machos y hembras mantienen una tasa de canto similar ante los estímulos de los tres estatus sexuales. Sin embargo, encontramos que las hembras responden con menor presión de sonido frente a los estímulos de cantos de hembras y con mayor ángulo de fase frente al estímulo de machos preñados, en tanto que los machos preñados emitieron menor número de cantos superpuestos frente a estímulos de cantos de hembras. Además, encontramos que el solapamiento de cantos es una forma de interacción intrasexual que realizan machos preñados y hembras probablemente como un mecanismo de competencia vocal no agresiva. En la población estudiada en Chiloé, la rana de Darwin utiliza ámbitos de hogar estrechamente asociados con parches de musgo. Evaluando posibles factores que expliquen la estructura social, encontramos que ésta no está relacionada con la similitud de los cantos y el solapamiento de los ámbitos de hogar, sin embargo, utilizando datos empíricos sobre la probabilidad de movimiento entre parches de musgo de machos preñados, machos no preñados y hembras, encontramos mediante un modelo de redes que la estructura social es ligeramente afectada por estos movimientos en grupos de ~30 individuos. Las evidencias mostradas en este estudio respaldan la hipótesis de que ambos sexos pueden reconocer al otro sexo pese a las mínimas diferencias que existen entre los cantos de machos y hembras. Incluso, aunque nuestros análisis no mostraron diferencias entre las características de los cantos de machos preñados y no preñados, las hembras respondieron diferencialmente hacia los machos preñados. Esto sugiere que hay características en el canto de los machos con distinto estatus reproductivo que nuestro estudio no alcanzó a detectar. En conjunto, nuestros datos sugieren que los cantos permiten regular las interacciones sociales de la especie. / The present study aimed to describe the communication system in the Darwin frog (Rhinoderma darwinii), a species in which the males perform parental care incubating the larvae inside their vocal sac. Naturalistic observations had suggested that vocalization of adult males consists of tonal calls of multiple notes, which are emitted to attract the attention of females, as in most anurans. In captivity, females have been observed emitting calls of a single note during mating. An unresolved question around this phenomenon is whether male and female calls of R. darwinii are dimorphic in their bioacoustic characteristics and in the extent to which they are used as signals for sexual recognition in social interactions. To contribute to clarify these issues, the variability of male calls of the species was characterized using recordings conducted in different populations. Subsequently, we compared the acoustic properties and the occurrence of vocalization of pregnant and non-pregnant males and females from November 2015 to February 2016 on the island of Chiloé, Chile. We also recorded natural vocal duets and evaluated individual evoked vocal responses to playback stimuli that consisted of calls of each sexual status. Call rate, phase angles, sound pressure level, number of overlapping calls and overlapping delay of calls were measured to determine the differential responses in natural duets and in the playback experiments. Finally, we used social network analysis to evaluate the relationship among call similarity of individuals and the home range overlap of R. darwinii. We found that call variation of non-pregnant male calls between populations is related to differences in body size of call emitters and that their calls are highly variable at the individual level. In addition to non-pregnant males, females and pregnant males (males incubating larvae) produce vocalizations in the context of sexual advertisement alone or in alternation with conspecifics, having a similar repertoire of one to six notes, four-note calls being more commonly issued the by the three sexual status. In addition, calls of males with different reproductive status did not differ in their acoustic characteristics, but calls of females differed by having longer notes and calls duration, and a lower dominant frequency than that of both types of males. In recordings of natural duets, we found that males interact more frequently with other males than with females, but we did not observe vocal interactions among females. In the experiments of evoked responses to playbacks we found that males and females maintain a similar call rate in response to stimuli of the three sexual status. However, females respond with lower sound pressure level to the female stimuli and with a greater phase angle as compared to pregnant male stimuli, while pregnant males emitted a smaller number of overlapping calls in response to female stimuli. In addition, we propose that call overlap is a form of intra-sexual interaction performed by males and females in response to stimuli of their own sex probably as a non-aggressive vocal competition mechanism. In the population studied in Chiloé, we found that call similarity of the Darwin's frogs was not related to home range overlap. Using empirical data on the probability of movement of individuals between moss patches, we find through a network model that the social structure is slightly affected by larger individual’s movements between groups. Overall, our evidence supports the hypothesis that both sexes can recognize the other sex despite the minimal differences between male and female calls. Even though our analyses showed no differences between call characteristics of pregnant and non-pregnant males, females responded differentially to pregnant male stimuli. This suggests that there are characteristics in male calls that probably signalize the different sexual status of males that remained undetected in our study. Altogether, our data suggest that the calls allow to regulate social interactions in this frog species. / Becas para estudios de doctorado CONICyT (No. 63130134) y CONACyT (Nº 216705); Fondecyt Regular 1140014 1140540 y 1181758. Beca Fundación Guillermo Puelma y el apoyo de Conservation Leadership Programme. Vicerrectoría de Asuntos Académicos. Beca para Proyectos Estudiantiles organizar un Workshop sobre Animal social structures: An introduction to methods and models que impartió el Dr. Mauricio Cantor (Universidade Federal de Santa Catarina, Brasil) en la Facultad de Ciencias de la Universidad de Chile. Beca de pasantía en el extranjero que permitió asistir al Laboratorio del Dr. Damien Farine en el Instituto Max Planck (Konstanz, Alemania).

Identiferoai:union.ndltd.org:UCHILE/oai:repositorio.uchile.cl:2250/169787
Date05 1900
CreatorsSerrano Serrano, José Manuel
ContributorsPenna, Mario, Méndez T., Marco A., Soto-Azat, Claudio, Botto Mahan, Carezza, Véliz Baeza, David, Vásquez, Rodrigo A., Torres, Hugo, Universidad de Chile. Facultad de Ciencias. Escuela de Postgrado
PublisherUniversidad de Chile.
Source SetsUniversidad de Chile
LanguageSpanish
Detected LanguageSpanish
TypeTesis
RightsAttribution-NonCommercial-NoDerivs 3.0 Chile, http://creativecommons.org/licenses/by-nc-nd/3.0/cl/

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