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Delimitação de espécies e história de diversificação do complexo Pagamea Guianensis (Rubiaceae) na América do Sul Tropical

Submitted by Gizele Lima (gizele.lima@inpa.gov.br) on 2017-06-19T12:32:37Z
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Previous issue date: 2016-10-14 / Conselho Nacional de Pesquisa e Desenvolvimento Científico e Tecnológico - CNPq / Fundação de Amparo à Pesquisa do Estado do Amazonas - FAPEAM / Species complexes are groups in which species limits and hence species numbers are unclear.
Untangling species limits within species complexes can be challenging, but is the basis for
investigating the processes underlying species differentiation and the discovery of new
species. The Pagamea guianensis species complex is one of the most widespread and
common taxa in the Amazonian white-sand flora. Previous analysis suggested the occurrence
of ten species within this group, but species limits remain unclear due to poor sampling,
morphological overlap and low molecular resolution. Here we present the most
comprehensive sampling of individuals across the geographical distribution of the P.
guianensis complex in order to: test the monophyly of this species complex; clarify species
limits within it; reconstruct the spatio-temporal history of the white-sand specialist Pagamea
guianensis complex in order to investigate where, when and how diversification events took
place. Using a high-throughput DNA sequencing approach, we sequenced 431 loci (>34 M
bases) for 179 individuals. We applied phylogenetic and species tree analyses to resolve
phylogenetic relationships among the sampled individuals. Species delimitation was estimated
based on molecular data, and we subsequently tested whether these hypothesized species
could be differentiated by morphological and/or NIR spectroscopy data, and whether they
have different ecological niches. Ancestral habitat were reconstructed for the variables
vegetation structure, flooding and annual precipitation. We run admixture analysis in order to
analyze population structure within the most widely distributed species: Pagamea
angustifolia, P. guianensis and P. pilosa. We also run an isolation-by-distance model to
investigate the correlation between geographic distance and cophenetic distance among
individuals of the clade P. angustifolia+P. guianensis distributed around the Guiana Shield in
a ring-like distribution. Our results confirmed the monophyly of the P. guianensis complex
and our integrative approach using evidences from independent datasets show 15 distinct and
well-supported lineages, here circumscribed as 14 species and one subspecies (six species and
one subspecies newly described and one species with new status). All diversification events
took place during the Pleistocene (last 2.5 Ma). The ancestral area of the Pagamea guianensis
complex was inferred in the Western Amazon around 2.5 Ma, from where it started to
disperse eastward reaching the Atlantic Coast on the Guiana Shield around 1.3 Ma and the
Northeastern Brazilian Atlantic Coast (Bahia State) the Last Interglacial (~130,000 years).
The ancestor was in tall forests over dry soils, with subsequent diversification to lower or
open vegetation and to moist or flooded soils. We found a gradient of species diversity
following the west-east dispersal route, with higher diversity in the Western and Northwestern
Amazon (7 and 5 spp), intermediate in Central Amazon (4) and few species in the Eastern
Amazon and Atlantic Forest (1). Population structure analysis revealed more genetic structure
in the North of the Amazonas River than in the South region. Populations from the P.
angustifolia+P. guianensis clade in the Eastern Guiana Shield follow an isolation-by-distance
model with strong correlation among cophenetic and geographical distances around the ring, a
pattern never detect before for plants in the Amazon. Finally, in this work we were able to
delimit and discover new species using advanced techniques of DNA sequencing and
phylogenetic inferences from multiple markers, combining with independent analysis from
morphological, spectral and ecological datasets. After species delimitation, we finally could
reconstruct a more detailed and less uncertain biogeographic history for the P. guianensis
complex. / Complexos de espécies são grupos onde os limites entre as espécies não são claros e, portanto,
o número de espécies é incerto. Desvendar limites entre espécies em complexo de espécies é
atualmente um dos maiores desafios da taxonomia moderna, especialmente a partir do uso de
técnicas moleculares avançadas de seqüenciamento do DNA e de inferências filogenéticas e
de árvores de espécies. Além disso, complexos de espécies são grupos ideais para o
entendimento dos processos evolutivos geradores da diversidade de espécies na Amazônia. O
complexo Pagamea guianensis é um dos táxons mais comuns e amplamente distribuídos em
vegetação sobre solos arenosos na Amazônia, como as campinas, campinaranas e igapós.
Trabalhos anteriores sugerem a ocorrência de dez espécies nesse grupo, mas o limite entre
algumas espécies permanece incerto em função da baixa amostragem, da sobreposição
morfológica e da baixa resolução na filogenia molecular. Neste trabalho, realizamos a mais
completa amostragem de indivíduos ao longo da distribuição geográfica do complexo
Pagamea guianensis com os objetivos de: testar a monofilia do grupo; resolver os limites
entre as espécies e; reconstruir a história espaço-temporal do complexo Pagamea guianensis
para entender onde, quando e como se deram os eventos de diversificação na Amazônia.
Seqüenciamos 431 loci (>34 M bases) de um total de 179 indivíduos. A delimitação das
espécies foi estimada a partir de árvores filogenéticas e de espécies e, em seguida, testamos se
as espécies hipotetizadas podem ser diferenciadas a partir de variáveis morfológicas,
ecológicas e espectrais. Reconstruímos a história evolutiva, o habitat ancestral e analisamos a
estrutura genética populacional das espécies mais amplamente distribuídas Pagamea
angustifolia, P. guianensis e P. pilosa. Para testar o efeito das terras altas do Escudo das
Guianas como barreira para populações de P. angustifolia+P. guianensis, utilizamos um
modelo de isolamento por distância. Nossos resultados confirmam a monofilia do complexo
P. guianensis, e nossa abordagem utilizando evidências a partir de dados independentes
revelou 15 linhagens distintas e bem suportadas, aqui circunscritas em 14 espécies e uma
subespécie (sendo seis espécies e uma subespécie novas e uma espécie com novo status).
Todos os eventos de diversificação se deram no Pleistoceno e a área ancestral do complexo P.
guianensis foi inferida para o oeste da Amazônia há ca. 2.5 milhões de anos, de onde as
populações começaram a dispersar em direção leste, alcançando a costa Atlântica do Escudo
das Guianas por volta de 1.3 milhões de anos atrás. A divergência entre populações de P.
guianensis da Amazônia e da Mata Atlântica do Nordeste do Brasil foi datada em
aproximadamente 1 milhão de anos, mas é provável que as populações tenham alcançado a
região costeira da Bahia passando pela região da Chapada Diamantina na Bahia, durante o
último Interglacial há aproximadamente 130 mil anos. O ancestral provavelmente habitava
florestas altas sobre solos arenosos não inundáveis no oeste da Amazônia. A riqueza de
espécies segue um gradiente oeste-leste, com sete espécies no Oeste, cinco no Noroeste,
quatro na Amazônia Central e uma espécie no Nordeste da Amazônia e Mata Atlântica. As
populações ao norte do Rio Amazonas apresentaram maior estrutura genética em relação as
do sul. Populações do clado P. angustifolia+P. guianensis do leste da Amazônia distribuídas
ao redor do Escudo das Guianas seguiram um modelo de isolamento por distância com forte
correlação entre a distância cofenética e a distância geográfica, seguindo um padrão de
distribuição em anel, um padrão nunca detectado antes em plantas na Amazônia. Por fim,
neste trabalho mostramos como o uso de técnicas avançadas de seqüenciamento do DNA e
inferências filogenéticas a partir de múltiplos marcadores, combinado com análises de dados
morfológicos, espectrais e ecológicos, possibilitaram a delimitação de espécies no complexo
P. guianensis, incluindo a detecção e descrição de novas espécies. A partir da delimitação
taxonômica, pudemos reconstruir uma história biogeográfica mais detalhada e com menos
incertezas para o complexo P. guianensis.

Identiferoai:union.ndltd.org:IBICT/oai:localhost:tede/2276
Date14 October 2016
CreatorsPrata, Eduardo Magalhães Borges
ContributorsVicentini, Alberto, Clement, Charles L., Zartman, Charles
PublisherInstituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, Ciências Biológicas (Botânica), INPA, Brasil, Coordenação de Pós Graduação (COPG)
Source SetsIBICT Brazilian ETDs
LanguagePortuguese
Detected LanguagePortuguese
Typeinfo:eu-repo/semantics/publishedVersion, info:eu-repo/semantics/doctoralThesis
Formatapplication/pdf
Sourcereponame:Biblioteca Digital de Teses e Dissertações do INPA, instname:Instituto Nacional de Pesquisas da Amazônia, instacron:INPA
Rightshttp://creativecommons.org/licenses/by/4.0/, info:eu-repo/semantics/openAccess
Relation-4946571689165666571, 600, 600, 600, 600, 3806999977129213183, -2555911436985713659, -4671505905809893211

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