Bathymodiolus azoricus est un bivalve endémique des sources hydrothermales de la dorsale Médio Atlantique qui présente une forte capacité à accumuler différents métaux dans ses tissus, la qualifiant comme espèce modèle en écotoxicologie. L’objectif de ce travail a consisté à décrire les mécanismes moléculaires de tolérance et de détoxication des métaux, que ce soit au sein des populations naturelles ou durant des expositions expérimentales, par le biais d’approches chimiques (quantification des métaux) et transcriptomiques (PCR quantitative et puces à ADN), afin de comprendre comment les facteurs environnementaux pouvaient influencer l’expression des gènes de B. azoricus et d’identifier des biomarqueurs potentiels utiles pour des études écotoxicologiques en environnement extrême. Les mesures de bioaccumulation de différents métaux (Cd, Cu, Fe, Pb,…) sur des individus provenant de sites aux caractéristiques contrastées ont révélé des patrons spécifiques aux populations et aux tissus examinés chez cette espèce, suggérant des phénomènes d’organotropisme. Nos résultats suggèrent également que les bactéries symbiotiques des branchies pourraient participer à la tolérance aux métaux et aux processus de détoxication. Des tendances comparables sont observées pour l’expression relative de certains gènes candidats impliqués dans la réponse au stress métallique, par exemple les métallothionéines, les superoxyde dismutases, les ferritines et les phytochélatines. Les réponses distinctes observées pour certaines populations ou certains tissus traduisent des différences d’état physiologique qui ne seraient pas directement reliées avec l’accumulation de métaux. En outre, l’analyse des puces à ADN à une échelle globale nous a permis d’identifier les réseaux métaboliques principaux pour chaque population et chaque tissu. / Bathymodiolus azoricus is an endemic bivalve from hydrothermal vents in the Mid-Atlantic ridge, which is known to accumulate different types of metals in various tissues at high concentrations, and has therefore been granted model species for exotoxicology. The objective of this work is to describe the mechanisms of metal tolerance and detoxification as they occur in natural populations and during experimental exposures, using both chemical (metal quantification) and transcriptomic (qPCR and microarrays) approaches to understand how environmental factors influence gene expression response in B. azoricus and to identify potential biomarkers useful for ecotoxicological studies in extreme environments. Bioaccumulation of different metals (Cd, Cu, Fe, Pb,…) was measured on individuals from contrasted vent sites, revealing specific population patterns and tissue differences for this species that could be related to processes of organotropism. Our results also suggest that the symbiotic bacteria in gills may be involved in metal tolerance and detoxification. Similar variation trends are observed in the relative expression of candidate genes involved in response to metal stress, e.g. metallothioneins, superoxide dismutase, ferritin, and phytochelatin, revealing contrasted responses at population and tissue level, and reflecting differences in physiological status not directly correlated with the accumulation of metals. In addition, global scale microarray analysis allowed us to identify the principal biological pathways representative of each population and tissues.

En bientôt quarante ans de recherche, de nombreuses connaissances ont été acquises sur la géologie des champs hydrothermaux, la chimie des fluides qui en réchappent et l’écologie des communautés qui les habitent. Celles-ci s’organisent en assemblages denses, distribués le long de la zone de dilution du fluide hydrothermal dans l’eau de mer, et dominés visuellement par une poignée d’espèces. La forte variabilité spatio-temporelle du fluide hydrothermal a une forte influence sur la distribution des communautés. Cependant, les mécanismes à l’origine de la réponse de la faune à cette variabilité sont peu compris. Pour cela, une approche modélisatrice est présentée. Les données collectées pendant plus de 20 ans sur l’édifice Tour Eiffel, sur le champ hydrothermal Lucky Strike (ride médio-Atlantique) ont été intégrées afin d’en extraire les composantes principales. L’étude intégrative des biomasses sur l’édifice montre que celles-ci sont largement dominées par la modiole Bathymodiolus azoricus. Ce bivalve est susceptible d’avoir une influence importante sur le fonctionnement de l’écosystème, et fait donc l’objet d’un premier modèle. La recherche de données pour le contraindre ont mené à mesurer des taux métaboliques in situ. Une fois le modèle paramétré, le modèle a fourni des estimations de flux encore inconnu. La simulation d’interruption du flux hydrothermal a fourni des indices sur la réponse de la modiole à la variabilité de son environnement. / In nearly forty years of research, significant insights have been gained on vent field geology, on the chemistry of emitted fluid and on the ecology of the communities inhabiting hydrothermal ecosystems. The fauna forms dense assemblages, distributed along the hydrothermal fluid/sea water mixing gradient, and visually dominated only by a few species. The high spatio-temporal variability of the hydrothermal fluid has a strong influence on species distribution. However, the mechanisms determining the species response to this variability is still poorly understood. In order to investigate this issue, a modelling approach is presented. Data collected for more than 20 years on the Eiffel Tower edifice, on the Lucky Strike vent filed (Mid-Atlantic Ridge) were integrated in order to identify meaningful elements for our problem. An integrative study of the faunal biomasses on the edifice showed that these are dominated by the mussel Bathymodiolus azoricus. This bivalve is likely to have a significant influence on the ecosystem functioning and is thus the object of a first model. The search for data to constrain it led to the measurement of in situ metabolic rates. Once parametrized, the model provided quantitative estimates of unknown fluxes. The simulation of hydrothermal flow interruption provided some insights on the mussel biomass response to its environment variability.

L'importance des symbioses dans l'évolution du vivant est désormais admise et les associations symbiotiques sont observées dans une grande diversité d'habitats. Notre étude porte sur une symbiose au sein d'un écosystème réduit, les sources hydrothermales de l'océan profond. Bathymodiolus azoricus est un bivalve hydrothermal vivant le long de la ride Médio-Atlantique, qui héberge dans des cellules branchiales spécialisées, deux types de γ-protéobactéries différentes : des méthanotrophes (MOX) et des sulfo-oxydantes (SOX). Ces dernières sont capables d'oxyder les composés réduits présents dans le fluide hydrothermal fournissant ainsi énergie et/ou source de carbone à leur hôte. Cette double endosymbiose est plastique ainsi, l'abondance relative du type de symbionte hébergé (SOX vs. MOX) varie en fonction des concentrations en composés réduits présent dans le milieu (H2S, CH4). L'objectif de ce travail de thèse est d'identifier les acteurs moléculaires impliqués dans l'acquisition, le maintien et la régulation des bactéries symbiotiques. Pour ce faire, une analyse OMICs globale (protéomique -nano LC-MS/MS- et transcriptomique -micro-array-) a été mise en ¿uvre sur des individus symbiotiques issus de population naturelle (site hydrothermal Lucky Strike, -1700m) et sur des individus ayant expérimentalement perdu ou maintenu leurs symbiotes. Suite à cette approche globale et exploratoire, une approche plus spécifique a été menée sur des familles de protéines impliquées dans des processus immunitaire et/ou d'interactions hôte/symbiotes. Cette thèse apporte un éclaircissement sur les mécanismes régissant les relations et la communication hôte/symbiote. / Hydrothermal vents are located on the mid-ocean ridges, and are characterized by challenging physico-chemical conditions. Despite these conditions dense hydrothermal communities develop down around hydrothermal fluid emissions. The presence of marine invertebrates relies on their capacity to cope with these challenging factors, and, for those forming most of the biomass, on their ability to live in symbiosis with chemoautotrophic bacteria. Bathymodiolus azoricus is one of these symbiotic species that harbors two types of γ-proteobacteria, a sulfide-oxidizing bacterium (SOX) (using the oxidation of H2S as the source of energy and CO2 as source of carbon) and a methane-oxidizing bacterium (MOX) (that uses the oxidation of CH4 as both a source of energy and carbon). These bacteria are located in specific epithelial cells in the gill tissue of the mussel. The proportion and number of these symbiont types (SOX vs. MOX) in B.azoricus can change in response to environmental conditions, and especially on the relative concentration of reduced compounds. The aim of our study is to understand the molecular mechanisms of acquisition, regulation and maintenance of the symbiotic charge in B .azoricus gills. We therefore, performed a global OMICs analysis (proteomics –nano LC-MS/MS and transcriptomics- micro-array) on mussels from natural population (Lucky Strike, -1700m) and on mussels that experimentally loose or maintain their symbiotic rate. This exploratory approach was followed by a more specific approach on family of proteins involved in immunity process and/or in host/symbiont interactions. This PhD provides hypotheses on the mechanisms governing the relationship and communication between host and symbionts.