Les plantes terrestres vivent en association avec des champignons du sol, formant ce que l’on appelle des symbioses mycorhiziennes. Elles échangent du carbone (photosynthétats) contre de l’eau et des minéraux. Ce mutualisme est toutefois troublé par certaines plantes, appelées mycohétérotrophes, capables de soutirer du carbone à leurs symbiontes fongiques. Le plus souvent non photosynthétiques, elles dépendent alors entièrement des champignons mycorhiziens. Certaines ont en revanche conservé la photosynthèse et obtiennent leur carbone par ces deux voies, on les appelle mixotrophes. Cette thèse est consacrée à l’étude des plantes mycohétérotrophes et mixotrophes chez les orchidées, avec des éléments de comparaison chez les éricacées. Les différents travaux qui la structurent précisent la phylogénie de certains groupes clés, s’intéressent aux évolutions génomiques, métaboliques et physiologiques accompagnant ces modes de nutrition originaux, et à leur sensibilité face aux conditions environnementales. / Terrestrial plants live in collaboration with soil fungi, forming associations called mycorrhizal symbioses. They exchange carbon (photosynthates) for water and nutrients. This mutualism is however disrupted by some plants, called mycoheterotrophs, which are able to obtain carbon from their fungal symbionts. Non-photosynthetic most of the time, then they entirely depend on mycorrhizal fungi. Some yet have retained photosynthesis and acquire carbon from these two ways, we called them mixotrophs. This PhD thesis is dedicated to the study of mycoheterotrophic and mixotrophic plants in orchids, with points of comparison in Ericaceae. This dissertation is structured around different kinds of work, which clarify the phylogeny of some key lineages, provide insights into the genomic, metabolic and physiologic evolution going along with these unusual nutrition types, and question how they respond to environmental parameters.

Les plantes n'exploitent pas seules les nutriments du sol, mais dépendent de champignons avec lesquels elles forment des symbioses mycorhiziennes dans leurs racines. C'est en particulier vrai pour les 25 000 espèces d'orchidées actuelles qui dépendent toutes de champignons mycorhiziens pour accomplir leur cycle de vie. Elles produisent des graines microscopiques qui n'ont pas les ressources nutritives pour germer, mais qui dépendent de la présence de partenaires adéquats pour nourrir l'embryon (hétérotrophie) jusqu'à l'apparition des feuilles (autotrophie). Les mycorhiziens restent présents dans les racines des adultes où ils contribuent à la nutrition, ce qui permet d'étudier plus facilement la diversité des symbiotes à l'aide des outils génétiques. Conscients des biais des études en faveur des régions tempérées, nous avons étudié la diversité des mycorhiziens d'orchidées tropicales à La Réunion. Nous avons montré que (1) les orchidées tropicales ont des partenaires semblables aux orchidées tempérées et méditerranéennes (Sebacinales, Ceratobasidiaceae et surtout Tulasnellaceae), et que ces taxons de champignons sont largement représentés dans différents biomes et dans différentes plantes hôtes. Nous avons aussi démontré pour la première fois que (2) les orchidées épiphytes (dont les associations étaient peu connues) ont des cortèges mycorhiziens différents de ceux des orchidées terrestres dans les communautés tropicales. De plus, en développant une approche à l'échelle de réseaux d'interactions (78 espèces de La Réunion), nous avons montré que (3) les espèces tropicales ont tendance à être généralistes et que (4) le réseau mycorhizien des orchidées montre des propriétés semblables à celles des réseaux d'interactions mutualistes (nestedness et asymétrie d'interaction), alors que la nature mutualiste de cette symbiose mycorhiziennes fait débat. Dans un second volet de la thèse, nous avons étudié les partenaires des orchidées non chlorophylliennes (mycohétérotrophes) tropicales. Nous avons montré que (5) les espèces tropicales peuvent s'associer à des champignons saprophytes qui les nourrissent en carbone issu de la décomposition de la litière dans les forêts tropicales humides et que (6) les modèles tropicaux (en n'étant pas spécifiques) remettent en question les idées reçues sur la mycohétérotrophie des plantes. Nous avons confirmé que (7) la mycohétérotrophie dérive d'un régime nutritionnel intermédiaire (mixotrophie) mis en place dans des lignées chlorophylliennes. Dans un dernier volet de la thèse, nous avons posé la question du déterminisme phylogénétique des associations orchidées-champignons. En analysant la force du signal dans les phylogénies des deux partenaires, nous avons vérifié que (8) les associations mycorhiziennes sont peu conservées à l'échelle supra-générique dans la phylogénie des orchidées, et qu'elles (9) peuvent être maintenues à une échelle plus récente (cas de certains clades d'angraecoïdes). Ces résultats soulignent l'empreinte relative des processus écologiques et évolutifs sur les patrons d'associations actuels, et remettent en question l'idée qu'un processus de coévolution pourrait guider le système. / Plants generally do not exploit soil nutrients themselves, but they depend upon mycorrhizal symbioses with root-associating fungi. This is the case for the current 25,000 orchid species that depend on the development of a mycorrhizal association to germinate and establish. They produce minute seeds lacking nutritional ressources required to germinate, so that they depend on the presence of suitable fungal partners to obtain carbon (heterotrophy) until the development of leaves (autotrophy). Mycorrhizal fungi remain present in the roots of adult plants where they contribute to the plant nutrition, which makes the molecular identification of fungal partners easier. Given the fact that most studies have been conducted in temperate regions, we have studied the diversity of mycorrhizal fungi in tropical orchids of La Réunion. We have found that (i) tropical orchids have the same partners as temperate and mediterranean orchids (Sebacinales, Ceratobasidiaceae, and above all Tulasnellaceae), and that these fungi are widespread in biomes and host plants. We have also showed for the first time that (ii) epiphytic orchids-that have hardly been studied-have partners that differ from terrestrial orchids' in tropical plant communities. Moreover, by developing an interaction network approach (78 species of La Réunion), we have found that (iii) most tropical species are generalists and that (iv) the mycorrhizal network shows the same properties as the mutualistic interaction networks' (nestedness and interaction asymmetry), whereas the mutualistic nature of the orchid symbiosis is still a current issue. In the second part of our thesis, we have studied the fungal partners of achlorophyllous (i.e. mycoheterotrophic) tropical orchids. We have found that (v) tropical species often associate with saprophytic fungi that provide carbon extracted from decaying wood or leaves in tropical soils, and that (vi) tropical models, because of their lack of specificity, challenge the rule drawn from temperate models. We have also confirmed in tropical models that (vii) mycoheterotrophy evolved from mixotrophic ancestors (i.e. intermediate nutritional mode). In the last part of our thesis, we have dealt with the influence of orchid and fungal phylogenies in explaining the structure of the observed networks. By measuring the phylogenetic signals in both orchid and fungal phylogenies, we have checked that (viii) mycorrhizal interactions are not explained by the phylogenetic placements of either orchid genera or fungal taxa. However, we have noticed that (ix) a phylogenetic signal can occur in recent clades of orchid species (but not in fungal species). These results provide insights in the relative imprint of ecological and evolutionary processes on the current patterns of fungus-orchid associations, and challenge the idea that the coevolutionary process could drive the system.

Les plantes n'exploitent pas seules les nutriments du sol, mais dépendent de champignons avec lesquels elles forment des symbioses mycorhiziennes dans leurs racines. C'est en particulier vrai pour les 25 000 espèces d'orchidées actuelles qui dépendent toutes de champignons mycorhiziens pour accomplir leur cycle de vie. Elles produisent des graines microscopiques qui n'ont pas les ressources nutritives pour germer, mais qui dépendent de la présence de partenaires adéquats pour nourrir l'embryon (hétérotrophie) jusqu'à l'apparition des feuilles (autotrophie). Les mycorhiziens restent présents dans les racines des adultes où ils contribuent à la nutrition, ce qui permet d'étudier plus facilement la diversité des symbiotes à l'aide des outils génétiques. Conscients des biais des études en faveur des régions tempérées, nous avons étudié la diversité des mycorhiziens d'orchidées tropicales à La Réunion. Nous avons montré que (1) les orchidées tropicales ont des partenaires semblables aux orchidées tempérées et méditerranéennes (Sebacinales, Ceratobasidiaceae et surtout Tulasnellaceae), et que ces taxons de champignons sont largement représentés dans différents biomes et dans différentes plantes hôtes. Nous avons aussi démontré pour la première fois que (2) les orchidées épiphytes (dont les associations étaient peu connues) ont des cortèges mycorhiziens différents de ceux des orchidées terrestres dans les communautés tropicales. De plus, en développant une approche à l'échelle de réseaux d'interactions (78 espèces de La Réunion), nous avons montré que (3) les espèces tropicales ont tendance à être généralistes et que (4) le réseau mycorhizien des orchidées montre des propriétés semblables à celles des réseaux d'interactions mutualistes (nestedness et asymétrie d'interaction), alors que la nature mutualiste de cette symbiose mycorhiziennes fait débat. Dans un second volet de la thèse, nous avons étudié les partenaires des orchidées non chlorophylliennes (mycohétérotrophes) tropicales. Nous avons montré que (5) les espèces tropicales peuvent s'associer à des champignons saprophytes qui les nourrissent en carbone issu de la décomposition de la litière dans les forêts tropicales humides et que (6) les modèles tropicaux (en n'étant pas spécifiques) remettent en question les idées reçues sur la mycohétérotrophie des plantes. Nous avons confirmé que (7) la mycohétérotrophie dérive d'un régime nutritionnel intermédiaire (mixotrophie) mis en place dans des lignées chlorophylliennes. Dans un dernier volet de la thèse, nous avons posé la question du déterminisme phylogénétique des associations orchidées-champignons. En analysant la force du signal dans les phylogénies des deux partenaires, nous avons vérifié que (8) les associations mycorhiziennes sont peu conservées à l'échelle supra-générique dans la phylogénie des orchidées, et qu'elles (9) peuvent être maintenues à une échelle plus récente (cas de certains clades d'angraecoïdes). Ces résultats soulignent l'empreinte relative des processus écologiques et évolutifs sur les patrons d'associations actuels, et remettent en question l'idée qu'un processus de coévolution pourrait guider le système.