Les picocyanobactéries marines Synechococcus sont les seconds organismes photosynthétiques les plus abondants sur Terre. Elles présentent une grande diversité pigmentaire du fait de différences dans la composition de leur antenne collectrice de lumière (phycobilisome), ce qui leur permet d'utiliser efficacement une grande partie du spectre lumineux. Cependant, l'évolution, l'écologie et les bases moléculaires de cette diversité restent mal comprises. La comparaison d'une région génomique impliquée dans la synthèse des phycobilisomes de 54 souches et de populations naturelles m'a permis de proposer un scénario pour l'évolution des différents types pigmentaires et de montrer que cette diversité pigmentaire précède la diversification des Synechococcus marins. J'ai ensuite développé une procédure bioinformatique pour quantifier l'abondance relative de tous les types pigmentaires connus à partir de métagénomes. Appliquée aux données de Tara Oceans, cela m'a permis de décrire leur répartition à l'échelle mondiale, révélant que l'acclimatation chromatique de type IV, qui permet aux cellules de modifier leur spectre d'absorption en fonction de la couleur de la lumière, domine les populations naturelles de Synechococcus, et que des mutants naturels de l'acclimatation chromatique prévalent dans les étendues oligotrophes de l'océan Pacifique sud. Enfin, la caractérisation génétique de deux membres d'une famille d'enzymes liant les pigments à la phycoérythrine II, constituant majeur des phycobilisomes, a apporté de nouvelles perspectives sur les bases moléculaires de l'acclimatation chromatique et révélé l'importance des variations alléliques dans la diversité des types pigmentaires. / Marine Synechococcus are the second most abundant photosynthetic organisms on the planet. These picocyanobacteria present very diverse pigmentations due to differences in the composition of their light-harvesting antenna (phycobilisome), allowing them to efficiently exploit a wide range of spectral niches. Yet, the evolution, ecology and molecular bases of the different Synechococcus pigment types are not well understood. By comparing the genomic regions involved in the synthesis of phycobilisome rods from 54 sequenced isolates spanning all cultured pigment types and from natural Synechococcus populations, I proposed a scenario for the evolution of the different pigment types and showed that the pigment diversity of marine Synechococcus predates the diversification of this genus. Then, I developed a bioinformatic pipeline for reliably quantifying all known Synechococcus pigment types from metagenomes. Applying it to the Tara Oceans dataset allowed me to describe for the first time their distribution in the global ocean and revealed that type IV chromatic acclimation, a process by which cells can match their absorption properties to the ambient light colour, is widespread and constitutes the dominant pigmentation in Synechococcus populations. It also showed that natural chromatic acclimation mutants prevail in wide oligotrophic areas of the southern Pacific Ocean. Finally, I genetically characterized two members of an enzyme family binding chromophores to phycoerythrin-II, a major component of phycobilisomes. This provided new insights into the molecular bases of chromatic acclimation and revealed the importance of allelic variation for the diversity of pigment types.

Les picocyanobactéries du genre Synechococcus sont présentes dans tous les types d'environnements marins. Cette ubiquité s'explique en partie par la grande diversité pigmentaire de ces cellules, leur permettant de capturer efficacement la lumière sur une large gamme spectrale. La plupart des souches ont une composition pigmentaire fixe mais certaines sont capables d'ajuster leur pigmentation en fonction de la lumière incidente par un processus physiologique appelé acclimatation chromatique de type IV (AC4). Une approche de métagénomique ciblée originale, combinant des techniques sophistiquées, a été développée afin d'étudier la diversité et la distribution des différents types pigmentaires de Synechococcus in situ. L'intérêt de cette approche a pu être démontré après des optimisations spécifiques. La disponibilité de 25 nouveaux génomes de Synechococcus a permis de faire d'importantes avancées sur la compréhension du mécanisme d'AC4. Un cluster de 4 à 6 gènes, codant pour une phycobiline-lyase et plusieurs régulateurs transcriptionnels, est systématiquement présent chez toutes les souches capables de cette plasticité phénotypique. Deux configurations bien distinctes de ce cluster, nommées AC4-A et AC4-B, ont été découvertes et se retrouvent dans des lignées différentes de Synechococcus. Ces deux types de clusters auraient été soumis à des processus évolutifs distincts. Par ailleurs, certaines singularités phénotypiques entre les souches possédant ces deux types de clusters génomiques ont pu être démontrées. Ce travail de thèse soulève de nouvelles hypothèses sur la régulation de cette plasticité phénotypique ainsi que sur les mécanismes biochimiques associés.