Les éponges Homoscleromorpha constituent l’une des grandes Classes des Porifera. Particulièrement bien distribuées dans les grottes sous-marines. Leur taxonomie et systématique sont particulièrement difficiles, à cause de l’absence fréquente de caractères diagnostiques. A partir d’une approche de taxonomie intégrative, couplant morphologie, cytologie et génétique, le premier objectif de cette thèse était d’améliorer la connaissance de la biodiversité des Homoscleromorpha. Les espèces nouvelles représentent 40% des éponges récoltées au cours de cette étude. Ce document présente 3 nouvelles espèces et 1 nouveau genre récemment publiés. L’ensemble des résultats acquis au cours de cette thèse appelle à une redéfinition des deux familles provocant un premier grand bouleversement de la Systématique de ce groupe.Un deuxième grand objectif de cette thèse était d’apporter des connaissances sur la diversité chimique et microbienne de ce groupe d’éponges. En étudiant un grand nombre de représentants nous avions l’ambition d’apporter des éléments de compréhension du succès écologique des Homoscleromorpha dans les grottes sous-marines. A l’aide d’approches metabolomiques et de metabarcoding, nous avons mis en évidence des patrons de diversité chimique et microbienne en fonction de différentes variables, traduisant pour certains un signal phylogénétique et dans d’autres une influence de l’environnement. Cette partie de la thèse était un pré-requis indispensable pour comprendre les capacités adaptatives des holobiontes Homoscleromorpha à travers l’expression de métabolites et/ou l’acquisition de microorganismes spécialisés, et leur évolution dans un environnement contraignant. / Homoscleromorpha sponges constitute one of the four Classes among Porifera. Their taxonomy and systematics are challenging due to the frequent absence of diagnostic characters. Particularly well distributed in cryptic habitats like submarine caves. Using an integrative approach based on morphology, cytology and genetics, the first objective of this thesis was to improve our knowledge on the biodiversity of Homoscleromorpha in submarine caves. New species represents 40% of the Homoscleromorpha collected. Here we present 3 new species and one genus recently published, 11 other new species being currently under description. Our results strongly support a redefinition of the two families of Homoscleromorpha. Our results represents a first grand overturn in the systematics of this group.A second objective of this thesis was to improve our knowledge on the chemical and microbial diversity of Homoscleromorpha but also its variability according to the environmental conditions. Our analysis provides preliminary data to address the question of the ecological success of Homoscleromorpha in submarine caves. Metabolomics and metabarcoding data defined patterns of chemical and microbial diversity according to different explicative variables like the taxonomy, the geographical origin or the ecology of the studied species. The patterns of diversity were supported by chemical and microbial markers and they explain a phylogenetic classification in few cases and a geographic origin in others. This study brings first insights into the understanding of the adaptive capacities of the Homoscleromorpha holobiont, through the expression of particular metabolites and/or microorganism.

Le métabolisme secondaire joue un rôle écologique majeur dans les interactions des organismes avec leur environnement. Une étude intégrée de la biologie, de l’écologie des organismes et des variations de leur métabolisme est essentielle pour comprendre le rôle des métabolites secondaires au sein des écosystèmes. Or ce type d’approche est rare en milieu marin.Le petit clade d’éponges Homoscleromorpha constitue un vrai potentiel de découverte de nouvelles espèces et de molécules bioactives valorisables. Par ailleurs, leur position de dominance dans certaines communautés benthiques de Méditerranée en faisait un modèle de choix pour démarrer des recherches en écologie chimique marine.Ce travail a débuté avec la description d’une espèce du genre Oscarella, O. balibaloi ainsi que de nouvelles molécules produites par cet organisme. Cette nouvelle espèce avec deux autres espèces communes du même genre, O. tuberculata et O. lobularis constituent parfois de vrais faciès au sein des communautés du coralligène et des grottes semi-obscures. L’étude comparée du cycle de vie de ces Oscarella a montré dans tous les cas une reproduction saisonnière, avec des différences dans les périodes de gamétogénèse et d’émission des larves, et des sensibilités variables face aux changements des conditions de régime thermique. Deux composés majoritaires de type lysophospholipides ont été isolés et caractérisés pour la première fois dans O. tuberculata, et retrouvés dans O. lobularis. Leur rôle potentiel de médiateurs moléculaires impliqués dans le processus de reproduction (embryogenèse et développement) a été proposé, et devra être confirmé par des études expérimentales. Une nouvelle famille de sesterterpènes glycosylés (dénommés balibalosides) a été découverte dans O. balibaloi.Une étude pluriannuelle des variations du métabolisme de ces espèces a été réalisée à travers trois approches complémentaires permettant de tester les modalités d’allocation des ressources à la production de métabolites secondaires. Les patrons de variation des niveaux d’expression de métabolites ciblés, des signatures métaboliques et des bioactivités des extraits d’éponges ont montré une influence significative du cycle de reproduction sur le métabolisme secondaire. Les méthodes globales (métabolomique et bioactivité) ont permis de montrer que le cycle de variation du métabolisme secondaire était marqué par une modification importante de sa production accompagnée par une baisse de bioactivité pendant les périodes les plus coûteuses de la reproduction (reproduction asexuée, embryogenèse et développement larvaire). Ces résultats montrent un compromis d’allocation des ressources entre un métabolisme primaire (la reproduction) et la production des métabolites secondaires, et soutient ainsi la théorie de défense optimale.L’approche de métabolomique s’est avérée un bon indicateur de la chimio-diversité. Appliquée à l’étude des relations inter-spécifiques, cette méthode de chimio-systématique a permis de proposer une classification des espèces méditerranéennes d’Homoscleromorpha. Cette classification soutient les résultats les plus récents de phylogénie moléculaire et propose la restauration de deux anciens clades au sein des Homoscleromorpha: les Plakinidae, un groupe qui ne contient aujourd’hui que des espèces à squelette, et les Oscarellidae qui ne contient que des espèces sans squelette. Les approches développées au cours de cette thèse permettent de nombreuses perspectives en chimio-systématique et écologie chimique marine. L’utilisation des signatures métaboliques peut être transposée à d’autres questions de systématique, particulièrement pour démontrer l’existence d’espèces cryptiques, et pour soutenir des hypothèses phylogénétiques au sein d’autres clades problématiques [...] / Secondary metabolism plays a major ecological role in the interactions between the organisms and their environment. An integral study of the organisms’ biology and ecology and the variations of their metabolism is essential for understanding the role of secondary metabolites in the ecosystems. This kind of approach is rare in the marine environment. Small sponge clade Homoscleromorpha constitutes a real potential for the discovery of new species and potentially bioactive molecules. In addition, its dominance in some Mediterranean benthic communities makes it a good model in marine chemical ecology research. This work has started with a description of new species of Oscarella genus, O. balibaloi. This new species forms sometimes, with two other commun Oscarella species, O. tuberculata and O. lobularis, special facies within the coralligenous and semi-dark cave communities. All three Oscarella species are caraterized by a seasonal reproductive cycle with differences in the period of gametogenesis and larval emission as well as the variation in sensitivity facing the changes in thermal regime. Two major lysophospholipid compounds were isolated and caracterized for the first time in O. tuberculata and confirmed in O. lobularis. Their potential role as signal molecules in the reproduction process (embryogenesis and development) was proposed and should be confirmed by experimental studies. One new familly of glycosilated seterterpens (named balibalosides) was found in O. balibaloi. A pluriannual study of species metabolism was performed using three complementary approaches and enabled to test the models of resource allocation to secondary metabolite production. Variation patterns in the expression level of target metabolites, in the metabolic fingerprints and the bioactivities of sponge extracts reflected the significant influence of the reproductive cycle to the secondary metabolite production. Holisitic approaches (métabolomics and bioactivity) pointed out the important modification in the secondary metabolism variation pattern followed by the decrease in bioactivity during the costly period of reproduction (asexual reproduction, embryogenesis and larval development). These results highlight the trade-off in resource allocation between the primary (reproduction) and secondary metabolism and therefore support the Optimal Defense Theory. Metabolomic approach applied to the study of interspecific relations turned out as a good indicator of chemical diversity which allowed the classification of Mediterranean Homoscleromorpha sepcies. The obtained classification was congruent with recent molecular phylogeny results proposing the restauration of two ancient clades within Homoscleromorpha, the Plakinidae, a group of species possesing skeleton and the Oscarellidae, a group of species lacking skeleton. Approaches developed during my thesis opened a numerous perspectives in chemosystematics and marine chemical ecology. The use of metabolic fingerprints can be transposed to other questions in systematics, particularly to demonstrate the existance of cryptic species and to support phylogenetic hypothesis within other problematic clades. [...]