As viroses causadas pelo Tomato severe rugose virus (ToSRV) e Tomato chlorosis virus (ToCV) têm sido relatadas com frequência em cultivos de tomateiro e outras solanáceas no Brasil. Por compartilharem o mesmo vetor, a mosca-branca B. tabaci MEAM1, hospedeiros comuns e estarem presentes nas principais regiões produtoras, infecções mistas desses dois vírus são comuns em tomateiros. Em uma infecção mista, as diferentes espécies de vírus podem interagir, resultando em sinergismo, antagonismo ou neutralismo. Estudos referentes às interações destes dois vírus quando em infecções mistas, ainda são escassos. Este trabalho teve como objetivo avaliar o efeito da prévia aquisição do ToSRV por B. tabaci MEAM1 na subsequente taxa de transmissão e no período de retenção do ToCV pelo inseto. Além disso, avaliou-se o efeito dos princípios ativos cloridrato de cartape, ciantraniliprole e flupiradifurone no controle das transmissões primária e secundária desses vírus por B. tabaci para tomateiros. Para avaliar o efeito do begomovírus em parâmetros de transmissão do crinivírus por B. tabaci MEAM1 foram comparados os seguintes tratamentos: 1) plantas inoculadas com insetos que adquiriram apenas o ToSRV; 2) plantas inoculadas com insetos que adquiriram somente o ToCV; 3) plantas inoculadas com insetos que adquiriram inicialmente o ToSRV e em seguida o ToCV (ToSRV → ToCV); 4) plantas inoculadas com insetos que adquiriram os vírus simultaneamente de uma mesma planta fonte (ToSRV+ToCV) e 5) plantas inoculadas com insetos livres de vírus (controle). Quarenta dias após, as plantas foram avaliadas por RT-PCR e RCA-PCR para a detecção do ToCV e do ToSRV, respectivamente. Nos ensaios para avaliar a eficiência dos inseticidas no controle da simulação da transmissão primária dos vírus, insetos virulíferos foram liberados em gaiolas individuais contendo plantas de tomate sadias pulverizadas com os inseticidas de acordo com cada tratamento. A simulação da transmissão secundária foi feita através da liberação de adultos de B. tabaci MEAM1 livres de vírus, em gaiolas contendo tomateiros sadios e infectados por ToSRV+ToCV pulverizados com cada inseticida. Da mesma forma, aos 40 dias após a primeira liberação, amostras de todas as plantas foram coletadas e posteriormente avaliadas por RT-PCR e RCA-PCR para detecção do ToCV e ToSRV, respectivamente. O ToSRV previamente ou simultaneamente adquirido pela B. tabaci MEAM1 não interferiu significativamente na taxa de transmissão do ToCV para tomateiros, 24 h após a aquisição. No entanto, quando o vetor adquiriu os vírus simultaneamente, a taxa de transmissão do ToCV foi incrementada no 2° e 3° dias após a aquisição por B. tabaci. O período de retenção do crinivírus foi de três dias conforme relatado anteriormente. Nenhum dos inseticidas foi eficiente em controlar as simulações das transmissões primária e secundária do ToSRV+ToCV por B. tabaci MEAM1 para tomateiros. Os resultados obtidos neste trabalho demostram a importância em conhecer as interações vírus-vetor-planta para que as estratégias de manejo sejam melhor delineadas e efetivas. Demostram também que o uso de inseticidas deve fazer parte de um manejo integrado com outras medidas que devem ser adotadas em larga escala. / Virus diseases caused by Tomato severe rugose virus (ToSRV) and Tomato chlorosis virus (ToCV) have been reported frequently in tomato and other solanaceous crops in Brazil. By sharing the same vector, the whitefly B. tabaci MEAM1, common hosts and present in the major producing regions, tomato plants infected with both viruses is common. In a mixed infection, different virus species may interact, resulting in synergism, antagonism or neutralism. Studies regarding the interactions between these two viruses when in mixed infections are still scarce. The objective of this work was to evaluate the effect of the previous acquisition of ToSRV by B. tabaci MEAM1 on the subsequent transmission rate and on the retention period of ToCV by the adult whitefly. In addition, the effect of the insecticides cartape chloridate, cyantraniliprole and flupiradifurone on the control of the simultaneous transmission of these viruses by B. tabaci to tomatoes was evaluated. To evaluate the effect of the begomovirus on the transmission parameters of the crinivirus by B. tabaci, the following treatments were compared: 1) plants inoculated with whiteflies that only acquired ToSRV; 2) plants inoculated with whiteflies that only acquired ToCV; 3) plants inoculated with whiteflies that acquired ToSRV followed by ToCV (ToSRV → ToCV); 4) plants inoculated with whiteflies that acquired both viruses simultaneously (ToSRV + ToCV) and 5) plants inoculated with virus-free whitelflies (control). Forty days after inoculation all plants were evaluated by RT-PCR and RCA-PCR for the detection of ToCV and ToSRV, respectively. In assays to evaluate the efficiency of insecticides in controlling the simulation of the primary transmission of ToSRV+ToCV, viruliferous insects were released into individual cages containing healthy tomato plants sprayed with the insecticides according to each treatment. Simulation of the secondary transmission was done by the release of virus free B. tabaci in cages containing ToSRV + ToCV infected and healthy tomato plants sprayed with each insecticide. In the same way, at 40 days after the first whiteflies release, samples from all plants were collected and evaluated by RT-PCR and RCA-PCR for the detection of ToCV and ToSRV, respectively. When B. tabaci MEAM1 acquired ToCV simultaneously or after ToSRV acquisition, the gegomovirus did not interfere with the ToCV transmission rate in tomato plants 24 h after aquisition. When the vector acquired the virus simultaneously, the ToCV transmission rate was increased on the 2nd and 3rd days after B. tabaci virus acquisition. The retention period of the crinivirus was three days, as previously reported. None of the insecticides were efficient in controlling the simulations of the primary and secondary transmissions of ToSRV+ToCV by B. tabaci MEAM1 to tomato plants. The results obtained in this work demonstrate the importance of knowing the virus-vector-plant interactions, so that the management strategies are better delineated and effective. They also show that the use of insecticides should be part of integrated management with other measures that should be adopted on a large scale.

As viroses causadas pelo Tomato severe rugose virus (ToSRV) e Tomato chlorosis virus (ToCV) têm sido relatadas com frequência em cultivos de tomateiro e outras solanáceas no Brasil. Por compartilharem o mesmo vetor, a mosca-branca B. tabaci MEAM1, hospedeiros comuns e estarem presentes nas principais regiões produtoras, infecções mistas desses dois vírus são comuns em tomateiros. Em uma infecção mista, as diferentes espécies de vírus podem interagir, resultando em sinergismo, antagonismo ou neutralismo. Estudos referentes às interações destes dois vírus quando em infecções mistas, ainda são escassos. Este trabalho teve como objetivo avaliar o efeito da prévia aquisição do ToSRV por B. tabaci MEAM1 na subsequente taxa de transmissão e no período de retenção do ToCV pelo inseto. Além disso, avaliou-se o efeito dos princípios ativos cloridrato de cartape, ciantraniliprole e flupiradifurone no controle das transmissões primária e secundária desses vírus por B. tabaci para tomateiros. Para avaliar o efeito do begomovírus em parâmetros de transmissão do crinivírus por B. tabaci MEAM1 foram comparados os seguintes tratamentos: 1) plantas inoculadas com insetos que adquiriram apenas o ToSRV; 2) plantas inoculadas com insetos que adquiriram somente o ToCV; 3) plantas inoculadas com insetos que adquiriram inicialmente o ToSRV e em seguida o ToCV (ToSRV → ToCV); 4) plantas inoculadas com insetos que adquiriram os vírus simultaneamente de uma mesma planta fonte (ToSRV+ToCV) e 5) plantas inoculadas com insetos livres de vírus (controle). Quarenta dias após, as plantas foram avaliadas por RT-PCR e RCA-PCR para a detecção do ToCV e do ToSRV, respectivamente. Nos ensaios para avaliar a eficiência dos inseticidas no controle da simulação da transmissão primária dos vírus, insetos virulíferos foram liberados em gaiolas individuais contendo plantas de tomate sadias pulverizadas com os inseticidas de acordo com cada tratamento. A simulação da transmissão secundária foi feita através da liberação de adultos de B. tabaci MEAM1 livres de vírus, em gaiolas contendo tomateiros sadios e infectados por ToSRV+ToCV pulverizados com cada inseticida. Da mesma forma, aos 40 dias após a primeira liberação, amostras de todas as plantas foram coletadas e posteriormente avaliadas por RT-PCR e RCA-PCR para detecção do ToCV e ToSRV, respectivamente. O ToSRV previamente ou simultaneamente adquirido pela B. tabaci MEAM1 não interferiu significativamente na taxa de transmissão do ToCV para tomateiros, 24 h após a aquisição. No entanto, quando o vetor adquiriu os vírus simultaneamente, a taxa de transmissão do ToCV foi incrementada no 2° e 3° dias após a aquisição por B. tabaci. O período de retenção do crinivírus foi de três dias conforme relatado anteriormente. Nenhum dos inseticidas foi eficiente em controlar as simulações das transmissões primária e secundária do ToSRV+ToCV por B. tabaci MEAM1 para tomateiros. Os resultados obtidos neste trabalho demostram a importância em conhecer as interações vírus-vetor-planta para que as estratégias de manejo sejam melhor delineadas e efetivas. Demostram também que o uso de inseticidas deve fazer parte de um manejo integrado com outras medidas que devem ser adotadas em larga escala. / Virus diseases caused by Tomato severe rugose virus (ToSRV) and Tomato chlorosis virus (ToCV) have been reported frequently in tomato and other solanaceous crops in Brazil. By sharing the same vector, the whitefly B. tabaci MEAM1, common hosts and present in the major producing regions, tomato plants infected with both viruses is common. In a mixed infection, different virus species may interact, resulting in synergism, antagonism or neutralism. Studies regarding the interactions between these two viruses when in mixed infections are still scarce. The objective of this work was to evaluate the effect of the previous acquisition of ToSRV by B. tabaci MEAM1 on the subsequent transmission rate and on the retention period of ToCV by the adult whitefly. In addition, the effect of the insecticides cartape chloridate, cyantraniliprole and flupiradifurone on the control of the simultaneous transmission of these viruses by B. tabaci to tomatoes was evaluated. To evaluate the effect of the begomovirus on the transmission parameters of the crinivirus by B. tabaci, the following treatments were compared: 1) plants inoculated with whiteflies that only acquired ToSRV; 2) plants inoculated with whiteflies that only acquired ToCV; 3) plants inoculated with whiteflies that acquired ToSRV followed by ToCV (ToSRV → ToCV); 4) plants inoculated with whiteflies that acquired both viruses simultaneously (ToSRV + ToCV) and 5) plants inoculated with virus-free whitelflies (control). Forty days after inoculation all plants were evaluated by RT-PCR and RCA-PCR for the detection of ToCV and ToSRV, respectively. In assays to evaluate the efficiency of insecticides in controlling the simulation of the primary transmission of ToSRV+ToCV, viruliferous insects were released into individual cages containing healthy tomato plants sprayed with the insecticides according to each treatment. Simulation of the secondary transmission was done by the release of virus free B. tabaci in cages containing ToSRV + ToCV infected and healthy tomato plants sprayed with each insecticide. In the same way, at 40 days after the first whiteflies release, samples from all plants were collected and evaluated by RT-PCR and RCA-PCR for the detection of ToCV and ToSRV, respectively. When B. tabaci MEAM1 acquired ToCV simultaneously or after ToSRV acquisition, the gegomovirus did not interfere with the ToCV transmission rate in tomato plants 24 h after aquisition. When the vector acquired the virus simultaneously, the ToCV transmission rate was increased on the 2nd and 3rd days after B. tabaci virus acquisition. The retention period of the crinivirus was three days, as previously reported. None of the insecticides were efficient in controlling the simulations of the primary and secondary transmissions of ToSRV+ToCV by B. tabaci MEAM1 to tomato plants. The results obtained in this work demonstrate the importance of knowing the virus-vector-plant interactions, so that the management strategies are better delineated and effective. They also show that the use of insecticides should be part of integrated management with other measures that should be adopted on a large scale.

O Tomato severe rugose virus (ToSRV) e o Tomato chlorosis virus (ToCV) estão entre as principais espécies de vírus que afetam a cultura do tomateiro atualmente no Brasil. Ambos possuem o mesmo vetor, a mosca-branca Bemisia tabaci MEAM1 (biótipo B), um inseto polífago e amplamente disseminado por todo país. Por este fato, infecções mistas destes vírus em lavouras de tomateiro são frequentes. No entanto, parâmetros epidemiológicos importantes para melhor compreensão das viroses associadas a esses vírus, quando em infecção simples ou mista em tomateiro, permanecem desconhecidos. Neste trabalho foram avaliados a cinética da invasão sistêmica e os períodos de latência e de incubação do ToSRV e do ToCV, em infecções simples e mista, em tomateiros. A cinética da invasão sistêmica foi analisada em tomateiros nos quais a folha inoculada foi destacada em diferentes intervalos de tempo após a inoculação. Os períodos de latência foram avaliados em tomateiros inoculados e que foram posteriormente utilizados como fontes de inóculo para a aquisição do(s) vírus por B. tabaci MEAM1, em ensaios de transmissão realizados em diferentes intervalos de tempo. Os períodos de incubação foram avaliados através da observação diária dos sintomas após a inoculação dos vírus nos tomateiros. O ToSRV e o ToCV iniciaram o movimento sistêmico em apenas um dia após a inoculação em tomateiro. Os períodos de latência do ToSRV, em infeções simples e mista, foram em média, 7 e 6 dias, respectivamente. Para o ToCV, os períodos médios de latência foram 13 dias em infecção simples e 11 dias em infecção mista. Os períodos de incubação do ToSRV, em infecções simples e mista, ocorreram, em média, 11 dias após os períodos de latência. O período de incubação do ToSRV foi influenciado pela idade da planta no momento da inoculação e também pela co-infecção com o ToCV. Os períodos de incubação do ToCV, em infecções simples e mista, ocorreram, em média, 17 e 20 dias após os períodos de latência, respectivamente. O início dos sintomas do ToCV não foi afetado pela idade da planta no momento da inoculação e nem pela co-infecção com o ToSRV. Estes resultados indicam que após a infecção o tomateiro rapidamente se torna uma fonte de inóculo do(s) vírus e passa a contribuir para a disseminação de ambos no campo. A defasagem de tempo entre os períodos de latência e de incubação do ToSRV e do ToCV nos tomateiros infectados revela que as plantas possibilitam a aquisição e subsequente transmissão dos vírus de um hospedeiro doente para um hospedeiro sadio antes de qualquer manifestação dos sintomas, fato que deve ser levado em consideração para o manejo destas fitoviroses no campo. / Tomato severe rugose virus (ToSRV) and Tomato chlorosis virus (ToCV) are among the main species of virus affecting tomato crops currently in Brazil. Both are transmitted by the same vector, the whitefly Bemisia tabaci MEAM1 (biotype B), a polyphagous insect widely disseminated throughout the country. Because of this fact, mixed infections of these viruses in tomato crops are frequent. However, important epidemiological parameters to better understand the diseases associated with these viruses, when in single or mixed infection in tomato, remain unknown. This study evaluated the kinetics of systemic invasion and latent and incubation periods of ToSRV and ToCV in single and mixed infections in tomato. The kinetics of systemic invasion was analyzed in tomato plants in which the inoculated leaf was detached at different time intervals after inoculation. The latent periods were evaluated in inoculated tomato plants which were later used as inoculum sources for the acquisition of ToSRV and/or ToCV by B. tabaci MEAM1, in transmission assays performed at different time intervals. Incubation periods were evaluated by daily observation of symptoms after inoculation of tomato plants. ToSRV and ToCV started the systemic movement just one day after inoculation in tomato plants. Average latent periods of ToSRV, in single and mixed infections, were 7 and 6 days, respectively. For ToCV, the average latent periods were 13 days in single infection and 11 days in mixed infection. ToSRV incubation periods, in single and mixed infections, occurred on average 11 days after the respective latent periods. The incubation period of ToSRV was influenced by the age of the plant at the time of inoculation and by the co-infection with ToCV. ToCV incubation periods, in single and mixed infections, occurred on average 17 and 20 days after the latent periods, respectively. The beginning of ToCV symptoms was not affected by the age of the plant at the time of inoculation or by co-infection with ToSRV. These results indicate that after infection, tomato plants rapidly become source of inoculum of the viruses and contribute to the dissemination of both in tomato crops. The mismatch between the latent and incubation periods of ToSRV and ToCV in infected tomato plants reveals that plants enable the acquisition and subsequent transmission of both viruses from a diseased to a healthy plant, prior to any manifestation of symptoms. Such knowlegment should be taken into consideration for the management of these viruses in tomato crops.

O Tomato severe rugose virus (ToSRV) e o Tomato chlorosis virus (ToCV) estão entre as principais espécies de vírus que afetam a cultura do tomateiro atualmente no Brasil. Ambos possuem o mesmo vetor, a mosca-branca Bemisia tabaci MEAM1 (biótipo B), um inseto polífago e amplamente disseminado por todo país. Por este fato, infecções mistas destes vírus em lavouras de tomateiro são frequentes. No entanto, parâmetros epidemiológicos importantes para melhor compreensão das viroses associadas a esses vírus, quando em infecção simples ou mista em tomateiro, permanecem desconhecidos. Neste trabalho foram avaliados a cinética da invasão sistêmica e os períodos de latência e de incubação do ToSRV e do ToCV, em infecções simples e mista, em tomateiros. A cinética da invasão sistêmica foi analisada em tomateiros nos quais a folha inoculada foi destacada em diferentes intervalos de tempo após a inoculação. Os períodos de latência foram avaliados em tomateiros inoculados e que foram posteriormente utilizados como fontes de inóculo para a aquisição do(s) vírus por B. tabaci MEAM1, em ensaios de transmissão realizados em diferentes intervalos de tempo. Os períodos de incubação foram avaliados através da observação diária dos sintomas após a inoculação dos vírus nos tomateiros. O ToSRV e o ToCV iniciaram o movimento sistêmico em apenas um dia após a inoculação em tomateiro. Os períodos de latência do ToSRV, em infeções simples e mista, foram em média, 7 e 6 dias, respectivamente. Para o ToCV, os períodos médios de latência foram 13 dias em infecção simples e 11 dias em infecção mista. Os períodos de incubação do ToSRV, em infecções simples e mista, ocorreram, em média, 11 dias após os períodos de latência. O período de incubação do ToSRV foi influenciado pela idade da planta no momento da inoculação e também pela co-infecção com o ToCV. Os períodos de incubação do ToCV, em infecções simples e mista, ocorreram, em média, 17 e 20 dias após os períodos de latência, respectivamente. O início dos sintomas do ToCV não foi afetado pela idade da planta no momento da inoculação e nem pela co-infecção com o ToSRV. Estes resultados indicam que após a infecção o tomateiro rapidamente se torna uma fonte de inóculo do(s) vírus e passa a contribuir para a disseminação de ambos no campo. A defasagem de tempo entre os períodos de latência e de incubação do ToSRV e do ToCV nos tomateiros infectados revela que as plantas possibilitam a aquisição e subsequente transmissão dos vírus de um hospedeiro doente para um hospedeiro sadio antes de qualquer manifestação dos sintomas, fato que deve ser levado em consideração para o manejo destas fitoviroses no campo. / Tomato severe rugose virus (ToSRV) and Tomato chlorosis virus (ToCV) are among the main species of virus affecting tomato crops currently in Brazil. Both are transmitted by the same vector, the whitefly Bemisia tabaci MEAM1 (biotype B), a polyphagous insect widely disseminated throughout the country. Because of this fact, mixed infections of these viruses in tomato crops are frequent. However, important epidemiological parameters to better understand the diseases associated with these viruses, when in single or mixed infection in tomato, remain unknown. This study evaluated the kinetics of systemic invasion and latent and incubation periods of ToSRV and ToCV in single and mixed infections in tomato. The kinetics of systemic invasion was analyzed in tomato plants in which the inoculated leaf was detached at different time intervals after inoculation. The latent periods were evaluated in inoculated tomato plants which were later used as inoculum sources for the acquisition of ToSRV and/or ToCV by B. tabaci MEAM1, in transmission assays performed at different time intervals. Incubation periods were evaluated by daily observation of symptoms after inoculation of tomato plants. ToSRV and ToCV started the systemic movement just one day after inoculation in tomato plants. Average latent periods of ToSRV, in single and mixed infections, were 7 and 6 days, respectively. For ToCV, the average latent periods were 13 days in single infection and 11 days in mixed infection. ToSRV incubation periods, in single and mixed infections, occurred on average 11 days after the respective latent periods. The incubation period of ToSRV was influenced by the age of the plant at the time of inoculation and by the co-infection with ToCV. ToCV incubation periods, in single and mixed infections, occurred on average 17 and 20 days after the latent periods, respectively. The beginning of ToCV symptoms was not affected by the age of the plant at the time of inoculation or by co-infection with ToSRV. These results indicate that after infection, tomato plants rapidly become source of inoculum of the viruses and contribute to the dissemination of both in tomato crops. The mismatch between the latent and incubation periods of ToSRV and ToCV in infected tomato plants reveals that plants enable the acquisition and subsequent transmission of both viruses from a diseased to a healthy plant, prior to any manifestation of symptoms. Such knowlegment should be taken into consideration for the management of these viruses in tomato crops.