Este trabalho teve como objetivo estudar o desenvolvimento do comportamento manipulativo em macacos-prego (Cebus apella) em semiliberdade, com ênfase na ontogênese do comportamento de quebra de cocos. A coleta de dados foi realizada ao longo de dois anos e meio, o que permitiu um acompanhamento longitudinal dos filhotes com idade inferior a dois anos. As dinâmicas sociais relacionadas à aprendizagem de quebra também foram estudadas. Os resultados mostram que os macacos começaram a manipular objetos com cerca de um mês de idade e conseguiram quebrar cocos com sucesso a partir dos dois anos. Eles observaram seus co-específicos quebrando cocos, sendo que os maiores observadores foram os imaturos, especialmente os juvenis. Os alvos de observação foram preferencialmente aqueles macacos que apresentaram uma maior taxa de quebra. Durante a observação de co-específicos, houve raros registros de agonismo, ou seja, há grande tolerância social. Houve intercalação entre brincadeira e quebra de cocos por macacos imaturos. Grande parte da aquisição do comportamento de quebra de cocos pode ser atribuída às experiências individuais, mas também há oportunidades para que ocorra a aprendizagem social por meio de observação direta do co-específico proficiente, já que os observadores são bem tolerados. / The objective of this work was to study the manipulative behavior of semifree-ranging tufted-capuchin monkeys (Cebus apella), focusing on the ontogenesis of nutcracking behavior. Data collection was done during a period of two years and a half, and so, a longitudinal study with monkeys under two-years old could be performed. Social dynamics related to nutcracking learning were also studied. The results show that the monkeys started manipulating objects when they were around a month of age, but only subjects over two years of age were able to sucessfully crack nuts. They observed conspecific nutcracking: immature monkeys were the main observers, especially juveniles. The main targets of observation were the monkeys who had the highest nutcracking rate. Agonism was rare during conspecific observation, what means that social tolerance was high. There were events in which immature monkeys alternated play and nutcracking behavior. An important part of nutcracking acquisition can be attributed to individual experiences, but there are also opportunities for social learning through direct observation of proficient conspecific, once observers are well tolerated.

A quebra de frutos encapsulados por macacos-prego com o auxílio de ferramentas é tipicamente objeto de observação e scrounging por coespecíficos, bastante tolerados e em geral mais jovens e menos proficientes. O presente estudo teve como objetivo examinar o processo de escolha, pelos observadores, dos alvos de observação, e se esta escolha pode otimizar as oportunidades de scrounging. A pesquisa foi realizada com um grupo de macacos-prego selvagens (Cebus libidinosus) na Fazenda Boa Vista (Piauí - Brasil), numa área de ecótono cerrado/caatinga. A partilha de alimento fora dos episódios de quebra de cocos e o uso de ferramentas para a quebra de outros itens alimentares encapsulados também foram abordados. Indivíduos de todas as classes de idade e sexo se envolveram na observação da quebra de cocos, havendo uma grande variação individual. Nossas análises mostram que os macacos preferencialmente escolhidos como alvos de observação foram aqueles que apresentaram maior Freqüência, Proficiência e Produtividade na quebra de cocos. Apesar de haver interações agonísticas durante os eventos de observação, os alvos se mostram muito tolerantes à observação e ao scrounging - 25% dos episódios de quebra são observados e mais da metade destes eventos de observação resultam em scrounging. Os observadores tiveram a oportunidade de comer os restos dos cocos e de manipular os itens do sítio de quebra. Estas observações reforçam a noção de que as condições e possibilidades vivenciadas pelo observador-scrounger otimizam as oportunidades para que ocorram processos de aprendizagem socialmente mediada, ao menos por realce de estímulo. Tal exposição próxima ao comportamento do alvo poderia influenciar aspectos mais finos do comportamento dos observadores, ao longo de sua história de aprendizagem. O presente estudo aborda estas interações entre manipuladores de ferramentas e observadores/scroungers pela primeira vez em uma população selvagem e discute as semelhanças e discrepâncias em relação aos resultados anteriormente obtidos com uma população em semil-liberdade. / The tool-aided cracking of encapsulated fruit by capuchin monkeys is a frequent target of observation and scrounging by conspecifics, well-tolerated and usually younger and less proficient. The present study aimed to examine the process of observational targets choice by the observers, and whether this choice can optimize scrounging opportunities. The research was conducted with a group of wild bearded capuchin monkeys (Cebus libidinosus) in Fazenda Boa Vista (Piauí, Brazil), in an ecotone area between cerrado and caatinga savanna-like environments. Food sharing in contexts other than nut cracking, as well as the use of tools to crack open other food items were also analyzed. Individuals from all age and sex classes were involved in nut cracking observation. Our analyses show that the monkeys preferentially chosen as observational targets were the ones exhibiting the greater Frequency, Proficiency, and Productivity in nut cracking. In spite of a few agonistic interactions during observation events, the targets tend to be very tolerant to observation and to scrounging (25% of the nut cracking events are observed, and more than half of these resulted in scrounging). The observers had the opportunity of eating nuts leftovers and of manipulating items from the cracking sites, both in the presence and in the absence of the targets. These findings strengthen the idea that the conditions and possibilities experienced by the observers-scroungers optimize the opportunities for socially biased learning processes, at least by stimulus enhancement. Such close exposure to the targets behavior could also influence finer details of the observers behavior in the long run. The present study is the first one to deal with these interactions between tool manipulators and observers/scroungers in a wild population and discusses the similarities and differences from previous observations from a semi-free population.

Este trabalho teve como objetivo estudar o desenvolvimento do comportamento manipulativo em macacos-prego (Cebus apella) em semiliberdade, com ênfase na ontogênese do comportamento de quebra de cocos. A coleta de dados foi realizada ao longo de dois anos e meio, o que permitiu um acompanhamento longitudinal dos filhotes com idade inferior a dois anos. As dinâmicas sociais relacionadas à aprendizagem de quebra também foram estudadas. Os resultados mostram que os macacos começaram a manipular objetos com cerca de um mês de idade e conseguiram quebrar cocos com sucesso a partir dos dois anos. Eles observaram seus co-específicos quebrando cocos, sendo que os maiores observadores foram os imaturos, especialmente os juvenis. Os alvos de observação foram preferencialmente aqueles macacos que apresentaram uma maior taxa de quebra. Durante a observação de co-específicos, houve raros registros de agonismo, ou seja, há grande tolerância social. Houve intercalação entre brincadeira e quebra de cocos por macacos imaturos. Grande parte da aquisição do comportamento de quebra de cocos pode ser atribuída às experiências individuais, mas também há oportunidades para que ocorra a aprendizagem social por meio de observação direta do co-específico proficiente, já que os observadores são bem tolerados. / The objective of this work was to study the manipulative behavior of semifree-ranging tufted-capuchin monkeys (Cebus apella), focusing on the ontogenesis of nutcracking behavior. Data collection was done during a period of two years and a half, and so, a longitudinal study with monkeys under two-years old could be performed. Social dynamics related to nutcracking learning were also studied. The results show that the monkeys started manipulating objects when they were around a month of age, but only subjects over two years of age were able to sucessfully crack nuts. They observed conspecific nutcracking: immature monkeys were the main observers, especially juveniles. The main targets of observation were the monkeys who had the highest nutcracking rate. Agonism was rare during conspecific observation, what means that social tolerance was high. There were events in which immature monkeys alternated play and nutcracking behavior. An important part of nutcracking acquisition can be attributed to individual experiences, but there are also opportunities for social learning through direct observation of proficient conspecific, once observers are well tolerated.

A ordem primata apresenta uma grande diversidade de modos de organização social, desde espécies consideradas solitárias até aquelas em que os indivíduos de um grupo permanecem o tempo todo juntos. Macacos-prego (Cebus spp.) geralmente vivem em grupos estáveis e coesos, sem a formação de subgrupos. No entanto, sua organização social pode ser mais flexível. Dois estudos anteriores, conduzidos com populações de Cebus nigritus da Mata Atlântica, indicaram a divisão de grupos em subgrupos, mas não concluíram se os processos que foram observados eram de divisão permanente de um grupo grande ou se essas populações assumiam a organização social do tipo de fissão-fusão. O objetivo deste estudo foi investigar se os grupos de macacos-prego do Parque Estadual Carlos Botelho (PECB) caracterizam-se como sociedades do tipo fissão-fusão ou se a formação de subgrupos ocorre apenas como um estágio temporário pré-divisão permanente. No período de Janeiro de 2003 a Março de 2006, foram acompanhados dois grupos sociais, com os indivíduos adultos reconhecidos. Dados de outros grupos foram coletados de forma oportunística. Para verificar se o grupo estava forrageando de forma coesa ou dividido em subgrupos, era feito um censo dos membros do grupo a cada hora e, para o registro da composição dos subgrupos foi contado o número de machos adultos, de fêmeas adultas e de juvenis. Para avaliar a disponibilidade de alimento foram distribuídas 153 armadilhas \"pitfall\" ao longo da área de uso dos animais. Os dados sobre comportamento (locomoção, descanso, forrageamento e locomoção mais forrageamento) e dieta (frutos, invertebrados e folhas) foram registrados por amostragem de varredura, a cada 5 minutos. Também foram anotados o tempo de depleção das fontes de frutos (FTFS) e o número de indivíduos que se alimentaram juntos na mesma árvore (tamanho da subunidade de alimentação). Todos os grupos de macacos-prego observados no PECB organizaram-se em sociedades de fissão-fusão, dividindo-se constantemente em subgrupos de tamanho e composição variável, com associações preferenciais entre pares de macho e fêmea, composição multi-macho/multi-fêmea e ausência de dominância entre as fêmeas. Todas essas características observadas se assemelham com as características de chimpanzés e de primatas neotropicais que se organizam em fissão-fusão. A principal diferença entre os macacos-prego e essas espécies é a dispersão sexual do grupo natal. Em macacos-prego os machos migram entre grupos, enquanto em sociedades de fissão-fusão os machos são filopátricos. Em relação aos dados ecológicos, o FTFS e o tamanho das subunidades de alimentação tiveram valores baixos para todos os grupos de macacos-prego, indicando que as fontes de frutos não sustentam todo o grupo por ter recursos de pobre qualidade. Houve uma relação entre tamanho de subgrupo e padrão da oferta de alimento: quanto maiores e mais uniformemente distribuídas as fontes de frutos no habitat das quais os animais estavam se alimentando, maior o subgrupo. Portanto, os macacos-prego do PECB ajustam o tamanho de grupo para reagir às variações ecológicas, em função de baixa disponibilidade de frutos e assim, essa grande flexibilidade permite que eles se adaptem a novos ambientes e se comportem de modo a aumentar sua aptidão. / The primate order presents a great diversity of social organization, from species considered solitary to those where the individuals of a group remain together all the time. Capuchin monkeys (Cebus spp.) generally live in stable and cohesive groups, without the formation of subgroups. However, their social organization can be more flexible. Two former studies on two populations of Cebus nigritus from the Atlantic Forest suggested the occurrence of subgrouping, but the authors could not conclude whether the observed processes were due to a permanent division of a large group or whether these populations were actually fission-fusion societies. The objective of this study was to investigate whether the capuchin monkey groups of the State Park Carlos Botelho (PECB) can be characterized as a fission-fusion society or subgrouping is a temporary strategy prior to a permanent division of a large group. From January 2003 to March 2006, two social groups were followed, with the adult individuals recognized. Data from other groups were collected in an opportunistic way. To verify whether the group was foraging in a cohesive way or divided in subgroups, a census of the group members was performed at each hour and, and the number of adult males, adult females and juveniles were counted to analyze the composition of the subgroups. In order to evaluate the food availability 153 pitfall traps were distributed along the long home range. Data about behavior (locomotion, rest, foraging and locomotion more foraging) and diet (fruits, invertebrates and leaves) were registered by scan sampling every 5 minutes. The depletion time of fruit sources (FTFS) and the number of individuals that fed together in the same tree (size of feeding subunity) were recorded. All the capuchin monkey groups observed in the PECB were organized as a fission-fusion society, splitting into subgroups of variable size and composition, with preferential associations between pairs of male and female, composition multi-male/multi-female and absence of dominance among females. All these observed characteristics are similar to chimpanzees and neotropical primates which present fission-fusion. The main difference among capuchin monkeys and these species are the sexual dispersion from natal group. In capuchin monkeys the males migrate among groups, while in fission-fusion societies the males are philopatric. In relation to the ecological data, the FTFS and the feeding subunity size had low values for all the capuchin monkey groups, indicating that the fruit sources at PECB are poor quality resources and do not support all group members. There was a relation between subgroup size and pattern of food availability: the largerer and more uniformly distributed the fruit sources the animals were feeding, the larger the subgroup. Therefore, capuchin monkeys at PECB adjust their group size in response to the ecological variations, due to the low fruit availability and thus, this great flexibility allows them to adapt to a new environment and to behave in order to increase their fitness.

A quebra de frutos encapsulados por macacos-prego com o auxílio de ferramentas é tipicamente objeto de observação e scrounging por coespecíficos, bastante tolerados e em geral mais jovens e menos proficientes. O presente estudo teve como objetivo examinar o processo de escolha, pelos observadores, dos alvos de observação, e se esta escolha pode otimizar as oportunidades de scrounging. A pesquisa foi realizada com um grupo de macacos-prego selvagens (Cebus libidinosus) na Fazenda Boa Vista (Piauí - Brasil), numa área de ecótono cerrado/caatinga. A partilha de alimento fora dos episódios de quebra de cocos e o uso de ferramentas para a quebra de outros itens alimentares encapsulados também foram abordados. Indivíduos de todas as classes de idade e sexo se envolveram na observação da quebra de cocos, havendo uma grande variação individual. Nossas análises mostram que os macacos preferencialmente escolhidos como alvos de observação foram aqueles que apresentaram maior Freqüência, Proficiência e Produtividade na quebra de cocos. Apesar de haver interações agonísticas durante os eventos de observação, os alvos se mostram muito tolerantes à observação e ao scrounging - 25% dos episódios de quebra são observados e mais da metade destes eventos de observação resultam em scrounging. Os observadores tiveram a oportunidade de comer os restos dos cocos e de manipular os itens do sítio de quebra. Estas observações reforçam a noção de que as condições e possibilidades vivenciadas pelo observador-scrounger otimizam as oportunidades para que ocorram processos de aprendizagem socialmente mediada, ao menos por realce de estímulo. Tal exposição próxima ao comportamento do alvo poderia influenciar aspectos mais finos do comportamento dos observadores, ao longo de sua história de aprendizagem. O presente estudo aborda estas interações entre manipuladores de ferramentas e observadores/scroungers pela primeira vez em uma população selvagem e discute as semelhanças e discrepâncias em relação aos resultados anteriormente obtidos com uma população em semil-liberdade. / The tool-aided cracking of encapsulated fruit by capuchin monkeys is a frequent target of observation and scrounging by conspecifics, well-tolerated and usually younger and less proficient. The present study aimed to examine the process of observational targets choice by the observers, and whether this choice can optimize scrounging opportunities. The research was conducted with a group of wild bearded capuchin monkeys (Cebus libidinosus) in Fazenda Boa Vista (Piauí, Brazil), in an ecotone area between cerrado and caatinga savanna-like environments. Food sharing in contexts other than nut cracking, as well as the use of tools to crack open other food items were also analyzed. Individuals from all age and sex classes were involved in nut cracking observation. Our analyses show that the monkeys preferentially chosen as observational targets were the ones exhibiting the greater Frequency, Proficiency, and Productivity in nut cracking. In spite of a few agonistic interactions during observation events, the targets tend to be very tolerant to observation and to scrounging (25% of the nut cracking events are observed, and more than half of these resulted in scrounging). The observers had the opportunity of eating nuts leftovers and of manipulating items from the cracking sites, both in the presence and in the absence of the targets. These findings strengthen the idea that the conditions and possibilities experienced by the observers-scroungers optimize the opportunities for socially biased learning processes, at least by stimulus enhancement. Such close exposure to the targets behavior could also influence finer details of the observers behavior in the long run. The present study is the first one to deal with these interactions between tool manipulators and observers/scroungers in a wild population and discusses the similarities and differences from previous observations from a semi-free population.

A ordem primata apresenta uma grande diversidade de modos de organização social, desde espécies consideradas solitárias até aquelas em que os indivíduos de um grupo permanecem o tempo todo juntos. Macacos-prego (Cebus spp.) geralmente vivem em grupos estáveis e coesos, sem a formação de subgrupos. No entanto, sua organização social pode ser mais flexível. Dois estudos anteriores, conduzidos com populações de Cebus nigritus da Mata Atlântica, indicaram a divisão de grupos em subgrupos, mas não concluíram se os processos que foram observados eram de divisão permanente de um grupo grande ou se essas populações assumiam a organização social do tipo de fissão-fusão. O objetivo deste estudo foi investigar se os grupos de macacos-prego do Parque Estadual Carlos Botelho (PECB) caracterizam-se como sociedades do tipo fissão-fusão ou se a formação de subgrupos ocorre apenas como um estágio temporário pré-divisão permanente. No período de Janeiro de 2003 a Março de 2006, foram acompanhados dois grupos sociais, com os indivíduos adultos reconhecidos. Dados de outros grupos foram coletados de forma oportunística. Para verificar se o grupo estava forrageando de forma coesa ou dividido em subgrupos, era feito um censo dos membros do grupo a cada hora e, para o registro da composição dos subgrupos foi contado o número de machos adultos, de fêmeas adultas e de juvenis. Para avaliar a disponibilidade de alimento foram distribuídas 153 armadilhas \"pitfall\" ao longo da área de uso dos animais. Os dados sobre comportamento (locomoção, descanso, forrageamento e locomoção mais forrageamento) e dieta (frutos, invertebrados e folhas) foram registrados por amostragem de varredura, a cada 5 minutos. Também foram anotados o tempo de depleção das fontes de frutos (FTFS) e o número de indivíduos que se alimentaram juntos na mesma árvore (tamanho da subunidade de alimentação). Todos os grupos de macacos-prego observados no PECB organizaram-se em sociedades de fissão-fusão, dividindo-se constantemente em subgrupos de tamanho e composição variável, com associações preferenciais entre pares de macho e fêmea, composição multi-macho/multi-fêmea e ausência de dominância entre as fêmeas. Todas essas características observadas se assemelham com as características de chimpanzés e de primatas neotropicais que se organizam em fissão-fusão. A principal diferença entre os macacos-prego e essas espécies é a dispersão sexual do grupo natal. Em macacos-prego os machos migram entre grupos, enquanto em sociedades de fissão-fusão os machos são filopátricos. Em relação aos dados ecológicos, o FTFS e o tamanho das subunidades de alimentação tiveram valores baixos para todos os grupos de macacos-prego, indicando que as fontes de frutos não sustentam todo o grupo por ter recursos de pobre qualidade. Houve uma relação entre tamanho de subgrupo e padrão da oferta de alimento: quanto maiores e mais uniformemente distribuídas as fontes de frutos no habitat das quais os animais estavam se alimentando, maior o subgrupo. Portanto, os macacos-prego do PECB ajustam o tamanho de grupo para reagir às variações ecológicas, em função de baixa disponibilidade de frutos e assim, essa grande flexibilidade permite que eles se adaptem a novos ambientes e se comportem de modo a aumentar sua aptidão. / The primate order presents a great diversity of social organization, from species considered solitary to those where the individuals of a group remain together all the time. Capuchin monkeys (Cebus spp.) generally live in stable and cohesive groups, without the formation of subgroups. However, their social organization can be more flexible. Two former studies on two populations of Cebus nigritus from the Atlantic Forest suggested the occurrence of subgrouping, but the authors could not conclude whether the observed processes were due to a permanent division of a large group or whether these populations were actually fission-fusion societies. The objective of this study was to investigate whether the capuchin monkey groups of the State Park Carlos Botelho (PECB) can be characterized as a fission-fusion society or subgrouping is a temporary strategy prior to a permanent division of a large group. From January 2003 to March 2006, two social groups were followed, with the adult individuals recognized. Data from other groups were collected in an opportunistic way. To verify whether the group was foraging in a cohesive way or divided in subgroups, a census of the group members was performed at each hour and, and the number of adult males, adult females and juveniles were counted to analyze the composition of the subgroups. In order to evaluate the food availability 153 pitfall traps were distributed along the long home range. Data about behavior (locomotion, rest, foraging and locomotion more foraging) and diet (fruits, invertebrates and leaves) were registered by scan sampling every 5 minutes. The depletion time of fruit sources (FTFS) and the number of individuals that fed together in the same tree (size of feeding subunity) were recorded. All the capuchin monkey groups observed in the PECB were organized as a fission-fusion society, splitting into subgroups of variable size and composition, with preferential associations between pairs of male and female, composition multi-male/multi-female and absence of dominance among females. All these observed characteristics are similar to chimpanzees and neotropical primates which present fission-fusion. The main difference among capuchin monkeys and these species are the sexual dispersion from natal group. In capuchin monkeys the males migrate among groups, while in fission-fusion societies the males are philopatric. In relation to the ecological data, the FTFS and the feeding subunity size had low values for all the capuchin monkey groups, indicating that the fruit sources at PECB are poor quality resources and do not support all group members. There was a relation between subgroup size and pattern of food availability: the largerer and more uniformly distributed the fruit sources the animals were feeding, the larger the subgroup. Therefore, capuchin monkeys at PECB adjust their group size in response to the ecological variations, due to the low fruit availability and thus, this great flexibility allows them to adapt to a new environment and to behave in order to increase their fitness.