Le réchauffement climatique a des effets importants et coûteux sur le climat et la production agricole. Étant sessiles, les plantes ont développé des mécanismes complexes pour percevoir les variations de température et y répondre, ainsi que pour afficher des changements spécifiques dans leur morphologie ou leur développement. Cependant, on sait peu de choses sur le mécanisme de reprogrammation de l'expression génique de la chromatine lors de la réponse de la plante à une température ambiante élevée. Les enzymes de modification de la chromatine nécessitent des produits de métabolisme intermédiaire en tant que substrats ou cofacteurs. Par exemple, les histone acétyltransférases utilisent l’acétyl-CoA en tant que donneur pour l’acétylation de la lysine et les histones déméthylases nécessitent l’a-cétoglutarate (α-KG) en tant que cofacteur. Chez les plantes, l'acétyl-CoA cytosolique est produite par l'ATP-citrate lyase (ACL) et l'α-KG est produite par les isocitrate déshydrogénases (ICDH) par différentes voies métaboliques. Cependant, il reste à déterminer si les fluctuations métaboliques affectent l'activité des enzymes de modification de l'histone et régulent l'expression des gènes lorsque la température ambiante est élevée. Dans ma thèse, j'ai contribué à analyser le rôle des histone désacétylases HDA9, HDA15 et HDA19 d'Arabidopsis dans la réponse thermique des plantes et j'ai étudié l'effet des niveaux d'acétyl-CoA sur l'état d'acétylation des histones chez Arabidopsis et le rôle de la fluctuation de l'α-KG dans le contrôle Activité de la déméthylase JmjC et croissance de la plante et expression génique à température chaude. Dans la première partie de l’étude, des analyses génétiques et moléculaires ont montré que HDA9, HDA15 et HDA19 s’adressent à différents ensembles de gènes et jouent des rôles distincts dans la réponse à la chaleur. D'autre part, nous avons constaté que lorsque le ACL était surexprimé chez les mutants gcn5, le niveau de H3K27ac était augmenté. De plus, la surexpression des ACL complétait partiellement les phénotypes gcn5. Les résultats ont démontré un lien intrinsèque entre les fluctuations de l'acétyl-CoA et les niveaux d'acétylation de l'histone H3K27 chez les plantes. Dans la deuxième partie de ma thèse, nous avons montré que la perte d’ICDH cytosolique entraînait une augmentation des niveaux de H3K4me3 et une augmentation des phénotypes mutants du gène de la déméthylase H3K4me3, JMJ14. Les analyses génétiques ont suggéré que JMJ14 et JMJ15 (une autre déméthylase H3K4me3) fonctionnaient de manière redondante pour réguler l’expression et la croissance de gènes sensibles à la chaleur des plantes et indiquaient que la mutation de cICDH affectait principalement la fonction de JMJ15. Une analyse pangénomique a révélé le rôle essentiel de JMJ14 dans l'établissement de programmes d'activation et de répression géniques de la thermomorphogenèse des plantes. JMJ14 et JMJ15 ont directement réprimé un ensemble de gènes susceptibles de jouer un rôle négatif dans le processus. Les résultats ont montré que la fluctuation des taux de métabolites régulait l'activité de l'histone déméthylase et la réponse des plantes à la chaleur. Pris ensemble, les résultats mettent en évidence l'interaction entre le métabolisme, l'épigénétique et l'adaptation des plantes au changement de l'environnement ambiant. / Global warming is having significant and costly effects on the climate and agricultural production. Being sessile, plants have evolved complex mechanisms to perceive and respond to temperature variation and display specific changes in their morphology or development. However, little is known on the chromatin mechanism of gene expression reprogramming during plant response to elevated ambient temperature. Chromatin modification enzymes require intermediary metabolism products as substrates or cofactors. For example, histone acetyltransferases use acetyl-CoA as a donor for lysine acetylation and histone demethylases require α-ketoglutarate (α-KG) as a cofactor. In plants, cytosolic acetyl-CoA is produced by ATP-citrate lyase (ACL) and α-KG is produced by isocitrate dehydrogenases (ICDH) in different metabolic pathways. However, it remains unclear whether metabolic fluctuation affects the activity of histone modification enzymes and regulates gene expression under elevated ambient temperature. In my thesis, I contributed to analyze the roles of Arabidopsis histone deacetylases HDA9, HDA15, and HDA19 in plant thermal response and I studied the effect of acetyl-CoA levels on histone acetylation status in Arabidopsis and the role of α-KG fluctuation in controlling JmjC demethylase activity and plant growth and gene expression under warm temperature. In the first part of the study, genetic and molecular analysis showed that HDA9, HDA15, and HDA19 target to different sets of genes and play distinct roles in responding to warm temperature. On the other hand, we found that when overexpressed ACL in gcn5 mutants, the H3K27ac level was increased. Additionally, ACL overexpression partially complemented the gcn5 phenotypes. The results demonstrated an intrinsic link between acetyl-CoA fluctuation and histone H3K27 acetylation levels in plants. In the second part of my thesis, we showed that loss of cytosolic ICDH resulted in increased H3K4me3 levels and enhanced mutant phenotypes of the H3K4me3 demethylase gene JMJ14. Genetic analysis suggested that JMJ14 and JMJ15 (another H3K4me3 demethylase) functioned redundantly to regulate plant thermal responsive gene expression and growth and indicated the cICDH mutation mainly affected JMJ15 function. Genome-wide analysis revealed an essential role of JMJ14 in establishing both gene activation and repression programs of plant thermomorphogenesis. JMJ14 and JMJ15 directly repressed a set of genes that are likely to play a negative role in the process. The results provided evidence that the fluctuation of metabolites levels regulates histone demethylase activity and plant response to warm temperature. Taken together, the results highlight the interplay between metabolism, epigenetics and plant adaptation to changing the ambient environment.

L'acétylation/désacétylation des histones joue un rôle important dans la régulation de divers processus du développement des plantes et de leur réponse au stress. Par contre, la régulation de l’activité des histone-desacétylases (HDAC) par des signaux cellulaires et la relation fonctionnelle entre les différentes HDAC au cours de la réponse au stress oxydatif et d'une élévation de la température ambiante restent encore mal connus. Mon travail de thèse a comporté : 1) l’analyse de la modification post-traductionnelle de la protéine HDA19, régulée par redox et celle des conséquences sur la régulation de l’expression de gènes et la réponse à l’acide salicylique (SA) ; 2) l'étude fonctionelle de HDA9, HDA15 et HDA19 dans la réponse à une élévation de la température ambiante. Dans la première partie, nous montrons que le changement redox induit par SA régule l’accumulation nucléaire de la protéine HDA19 via une S-nitrosylation réversible. Le traitement à SA, ou au donneur physiologique d’oxyde nitrique, S-nitrosoglutathione, augmente les marques d'acétylation des histones d'HDA19 dans des plantules d’Arabidopsis. Des lignées mutantes d’hda19 présentent un état plus oxydé avec une augmentation de l’expression de gènes associés au ROS/RNS, ainsi qu'une accumulation de nicotinamide adénine dinucléotide et de glutathionne. Ces résultats suggèrent que SA induit la S-nitrosylation d’HDA19, réduit son accumulation nucléaire et par conséquent augmente l’acétylation des histones. Dans la seconde partie, nous montrons que HDA9, HDA19 et HDA15 sont toutes impliquées dans la réponse de la plante à l’élévation de la température ambiante. Des mutants hda15 montrent une réponse constitutive à des températures élevées dans des conditions normales, alors que les mutants hda19 et hda9 ont des phénotypes insensibles à la température élevée. L’analyse de l’expression de gènes par RT-PCR et RNA-seq révèle que la mutation d’HDA15 provoque une augmentation de transcrits des gènes impliqués dans le métabolisme primaire et cellulaire lorsque les plantules sont transférées de 20°C à 27°C pendant 4 heures. Par contre, la mutation d’HDA19 conduit à l’induction de gènes impliqués dans des réponses au stress, alors que les gènes induits par la mutation d’HDA9 après le transfert à 27°C ne semblent pas concerner des catégories fonctionnelle spécifiques. Il semble donc que la réponse des plantes à l’élévation de la température soit régulées par HDA9 et HDA19 par différentes voies. Ces résultats suggèrent que de différents membres d’HDAC ont des rôles distincts ou opposés dans la réponse à l’élévation de la température, en affectant l’expression de gènes de différentes catégories. Les travaux de ma thèse apportent un éclairage nouveau sur la fonction des HDAC, en enrichissant la compréhension de la régulation de l’expression génique chez la plante. / Histone acetylation/deacetylation play important roles in a diverse range of developmental processes and stress-responsive pathways in plants. However, little is known regarding the regulation of HDACs themselves by environmental signals, which may alter their function in the regulation of gene expression. Also HDACs functions in plant sensing of environmental conditions such as redox stresses and warm ambient temperature need to be precized. My thesis work focuses on: (1) The analysis of redoxregulated posttranslational modifications and theirconsequences on HDA19 function in gene regulation and in salicylic acid (SA)-mediated stress response; (2) The study of the function of HDA9, HDA15, and HDA19 in plant responses to warm temperature and thermal-related genes expression. In the first part, we show that SA-induced redox changes negatively regulate HDA19 nuclear accumulation through a reversible S-nitrosylation. Treatment with SA, as well as with the physiological nitric oxide donor Snitrosoglutathione, increases the abundance of several histone acetylation marks of HDA19 in Arabidopsis seedlings. hda19 mutant lines display a more oxidative status with increased ROS/RNS-related genes expression, as well as nicotinamide adenine dinucleotide and glutathione levels. These results suggest that SA affects histone acetylation by decreasing the nuclear accumulation of HDA19, resulting in histone hyperacetylation. The second part of the study showed that HDA9, HDA15, and HDA19 are involved in modulating plant adaptation to higher ambient temperatures in Arabidopsis. Mutation of HDA15 displayed a constitutive warm temperatureresponsive phenotype under normal temperature, whereas HDA9 and HDA19 mutants were shown insensitive to warming-temperature. Genes expression and RNA sequencing analysis revealed that HDA15 mutation led to the up-regulation of many genes involved in primary and cellular metabolic process when the seedlings were transferred from 20 °C to 27 °C for 4 h. On the other hand, hda19 mutation resulted in up-regulation of genes mainly involved in stressresponses at both normal (20 °C) and warmer (27 °C) temperatures. However, up-regulated genes in hda9-1 mutants did not appear enriched for any particular gene functional category when shifted from 20 °C to 27 °C. Likely, HDA9 and HDA19 positively regulate thermosensory elongation through distinct mechanisms. Our study suggested that the dynamics of histone acetylation regulated by HDA9, HDA15, and HDA19 plays an important role for plant adaptation to warm temperature, which involves distinct regulatory pathways of gene expression. Taken together, my thesis work brought in a few new elements to the current understanding of HDACs functions in the regulation of gene expression in plants.