Les fourmis forment des sociétés complexes où les individus sont spécialisés dans des tâches spécifiques (e.g., reproduction, soin au couvain, fourragement) et leur comportement naturel repose principalement sur l’olfaction. L’objet de ce travail était d’améliorer nos connaissances sur la division du travail, l’apprentissage et la mémoire olfactifs chez la fourmi Camponotus aethiops, qui fourrage en partie des nectars extra-floraux. Nous avons montré que la sensibilité au sucre différait entre les castes reproductrices et ouvrières, illustrant le modèle des seuils de réponse, qui postule que la division du travail émerge des différences dans la sensibilité à des stimuli biologiquement pertinents pour la réalisation des tâches. La sensibilité au sucre sous-tend les performances d’apprentissage olfactif appétitif : plus la fourmi est sensible au sucre, mieux elle apprend l’association appétitive. Ainsi, les fourrageuses, plus sensibles au sucre que les nourrices, apprenaient mieux l’association odeur-sucre. Les dimensions chimiques des odeurs (e.g. longueur de chaîne carbonée, groupe fonctionnel) et l’expérience olfactive jouent un rôle central dans la perception des odeurs. La similarité perceptuelle entre des odeurs d’un même groupe fonctionnel (aldéhyde) était inversement proportionnelle à la différence de chaîne carbonée entre les odeurs. De plus, la discrimination olfactive était améliorée par un apprentissage différentiel. Enfin, nous avons montré que la perception des mélanges d’odeurs dépendait de la combinaison du groupe fonctionnel et de la longueur de chaîne carbonée, avec généralement une plus grande saillance des alcools sur les aldéhydes et des chaînes longues sur les courtes. Notre étude apporte une meilleure compréhension de la division du travail, la perception et l’apprentissage olfactifs chez la fourmi. / Ants in compex societies where different individuals are specialized in particular tasks. In their natural environnement, the majority of ants species rely on olfactory cues. We aimed at understanding division of labour, olfactory perception and learning in the ant C. aetiops. The species forages partly on extra-floral nectaries, therefore uncovering the mechanisms underlying olfactory learning and perception of floral volatiles, is biologically relevant. We reveal interindividual variability in sucrose responsiveness among reproductive and behavioural castes, arguing in favour of models positing that division of labour emerges from differences in sensitivity to task-related stimuli. Sucrose mediates olfactory appetive learning success : the more sensitive to sucrose is an ant, the better it learns the appetive association. Accordingly, foragers, more sensitive to sucrose than nurses, learned better the odour-sucrose association. We show that odour's chemical dimensions (carton-chain lenght ; functional group) and olfactury experience play a significant role in olfactury perception in this ant species. Perceptual similarity between odours belonging to the same functional group was inversely related to the difference in carbon-chain lenght between odours and could be affected by the conditioning procedure. Finally, we demonstrated that binary mixtureperception relies on the combination of functional group and carbon-chain lenght, with generally a larger salience for alcohol over aldehydes and of long carbon-chain lenght over shorter ones. Our study contributes to a better understanding of division of labour, olfactory perception and olfactory learning in ants.

Les fourmis forment des sociétés complexes où les individus sont spécialisés dans des tâches spécifiques (e.g., reproduction, soin au couvain, fourragement) et leur comportement naturel repose principalement sur l’olfaction. L’objet de ce travail était d’améliorer nos connaissances sur la division du travail, l’apprentissage et la mémoire olfactifs chez la fourmi Camponotus aethiops, qui fourrage en partie des nectars extra-floraux. Nous avons montré que la sensibilité au sucre différait entre les castes reproductrices et ouvrières, illustrant le modèle des seuils de réponse, qui postule que la division du travail émerge des différences dans la sensibilité à des stimuli biologiquement pertinents pour la réalisation des tâches. La sensibilité au sucre sous-tend les performances d’apprentissage olfactif appétitif : plus la fourmi est sensible au sucre, mieux elle apprend l’association appétitive. Ainsi, les fourrageuses, plus sensibles au sucre que les nourrices, apprenaient mieux l’association odeur-sucre. Les dimensions chimiques des odeurs (e.g. longueur de chaîne carbonée, groupe fonctionnel) et l’expérience olfactive jouent un rôle central dans la perception des odeurs. La similarité perceptuelle entre des odeurs d’un même groupe fonctionnel (aldéhyde) était inversement proportionnelle à la différence de chaîne carbonée entre les odeurs. De plus, la discrimination olfactive était améliorée par un apprentissage différentiel. Enfin, nous avons montré que la perception des mélanges d’odeurs dépendait de la combinaison du groupe fonctionnel et de la longueur de chaîne carbonée, avec généralement une plus grande saillance des alcools sur les aldéhydes et des chaînes longues sur les courtes. Notre étude apporte une meilleure compréhension de la division du travail, la perception et l’apprentissage olfactifs chez la fourmi. / Ants in compex societies where different individuals are specialized in particular tasks. In their natural environnement, the majority of ants species rely on olfactory cues. We aimed at understanding division of labour, olfactory perception and learning in the ant C. aetiops. The species forages partly on extra-floral nectaries, therefore uncovering the mechanisms underlying olfactory learning and perception of floral volatiles, is biologically relevant. We reveal interindividual variability in sucrose responsiveness among reproductive and behavioural castes, arguing in favour of models positing that division of labour emerges from differences in sensitivity to task-related stimuli. Sucrose mediates olfactory appetive learning success : the more sensitive to sucrose is an ant, the better it learns the appetive association. Accordingly, foragers, more sensitive to sucrose than nurses, learned better the odour-sucrose association. We show that odour's chemical dimensions (carton-chain lenght ; functional group) and olfactury experience play a significant role in olfactury perception in this ant species. Perceptual similarity between odours belonging to the same functional group was inversely related to the difference in carbon-chain lenght between odours and could be affected by the conditioning procedure. Finally, we demonstrated that binary mixtureperception relies on the combination of functional group and carbon-chain lenght, with generally a larger salience for alcohol over aldehydes and of long carbon-chain lenght over shorter ones. Our study contributes to a better understanding of division of labour, olfactory perception and olfactory learning in ants.

Les fourmis forment des sociétés complexes où les individus sont spécialisés dans des tâches spécifiques (e.g., reproduction, soin au couvain, fourragement) et leur comportement naturel repose principalement sur l’olfaction. L’objet de ce travail était d’améliorer nos connaissances sur la division du travail, l’apprentissage et la mémoire olfactifs chez la fourmi Camponotus aethiops, qui fourrage en partie des nectars extra-floraux. Nous avons montré que la sensibilité au sucre différait entre les castes reproductrices et ouvrières, illustrant le modèle des seuils de réponse, qui postule que la division du travail émerge des différences dans la sensibilité à des stimuli biologiquement pertinents pour la réalisation des tâches. La sensibilité au sucre sous-tend les performances d’apprentissage olfactif appétitif : plus la fourmi est sensible au sucre, mieux elle apprend l’association appétitive. Ainsi, les fourrageuses, plus sensibles au sucre que les nourrices, apprenaient mieux l’association odeur-sucre. Les dimensions chimiques des odeurs (e.g. longueur de chaîne carbonée, groupe fonctionnel) et l’expérience olfactive jouent un rôle central dans la perception des odeurs. La similarité perceptuelle entre des odeurs d’un même groupe fonctionnel (aldéhyde) était inversement proportionnelle à la différence de chaîne carbonée entre les odeurs. De plus, la discrimination olfactive était améliorée par un apprentissage différentiel. Enfin, nous avons montré que la perception des mélanges d’odeurs dépendait de la combinaison du groupe fonctionnel et de la longueur de chaîne carbonée, avec généralement une plus grande saillance des alcools sur les aldéhydes et des chaînes longues sur les courtes. Notre étude apporte une meilleure compréhension de la division du travail, la perception et l’apprentissage olfactifs chez la fourmi. / Ants in compex societies where different individuals are specialized in particular tasks. In their natural environnement, the majority of ants species rely on olfactory cues. We aimed at understanding division of labour, olfactory perception and learning in the ant C. aetiops. The species forages partly on extra-floral nectaries, therefore uncovering the mechanisms underlying olfactory learning and perception of floral volatiles, is biologically relevant. We reveal interindividual variability in sucrose responsiveness among reproductive and behavioural castes, arguing in favour of models positing that division of labour emerges from differences in sensitivity to task-related stimuli. Sucrose mediates olfactory appetive learning success : the more sensitive to sucrose is an ant, the better it learns the appetive association. Accordingly, foragers, more sensitive to sucrose than nurses, learned better the odour-sucrose association. We show that odour's chemical dimensions (carton-chain lenght ; functional group) and olfactury experience play a significant role in olfactury perception in this ant species. Perceptual similarity between odours belonging to the same functional group was inversely related to the difference in carbon-chain lenght between odours and could be affected by the conditioning procedure. Finally, we demonstrated that binary mixtureperception relies on the combination of functional group and carbon-chain lenght, with generally a larger salience for alcohol over aldehydes and of long carbon-chain lenght over shorter ones. Our study contributes to a better understanding of division of labour, olfactory perception and olfactory learning in ants.

En permettant aux animaux de faire face à des environnements variables, l'apprentissage et la mémoire contribuent à l'optimisation de leur fitness, en leur permettant d'extraire et d'utiliser des informations, de façon à réduire l'incertitude associée à des environnements imprévisibles. Parmi les insectes, la drosophile et l'abeille domestique sont considérés comme des modèles classiques pour l'étude de l'apprentissage et de la mémoire. Les travaux réalisés sur ces derniers ont apporté une quantité considérable d'informations concernant les bases génétiques, neurobiologiques et moléculaires de ces processus, et ont permis de rendre compte du niveau de complexité des capacités cognitives des insectes. Cette somme de connaissances fondamentales acquises chez ces insectes contraste étonnamment avec le faible niveau de connaissance concernant la cognition des espèces impliquées dans des problématiques qui touchent la santé humaine et animale. Pourtant, il est largement admis que l'étude détaillée des capacités cognitives des insectes vecteurs de maladies constitue un aspect prioritaire pour la compréhension de leurs adaptations à la vie hématophage, de leur importance vectorielle, ainsi que pour le développement de nouveaux outils pour leur contrôle. Les travaux réalisés à ce jour chez les vecteurs, principalement chez les moustiques, ont été menés dans des contextes naturels ou peu contrôlés et ne proposent donc pas de démonstration formelle d'apprentissage. Le principal objectif de ce travail de thèse est de proposer un cadre expérimental contrôlé permettant de mettre en évidence et caractériser les capacités d'apprentissage chez la punaise hématophage \textit{Rhodnius prolixus}. \`A la différence des moustiques, les caractéristiques biologiques de cette punaise hématophage, responsable de la transmission de la Maladie de Chagas en Amérique Latine, permettent l'adaptation de protocoles expérimentaux largement validés chez les drosophiles et l'abeille domestique. Nos résultats montrent dans un premier temps que ces insectes sont capables d'apprendre et d'associer la présentation d'une même odeur dite neutre (l'acide lactique), c'est-à-dire qui ne provoque ni attraction ni répulsion lorsqu'elle est présentée seule, avec soit la possibilité d'obtenir une récompense (un repas sanguin, conditionnement appétitif), soit avec la possibilité de recevoir une punition (un choc mécanique, conditionnement aversif). Nous avons également montré que l'apprentissage et la mémoire sont également impliqués dans le choix des hôtes. Les insectes ont en effet associé la présentation d'un choc mécanique avec le complexe d'odeur d'hôtes naturels, biaisant leur préférence lors d'un test de choix réalisé après l'entraînement. Dans un second temps, nous avons adapté à notre modèle d'étude le paradigme de conditionnement de la réponse d'extension du proboscis, développé chez les modèles classiques, ce qui a permis la caractérisation des capacités d'apprentissage, de la durée de rétention à la régulation par des horloges circadiennes. Ces travaux proposent également un paradigme expérimental, reproductible et efficace permettant d'analyser les mécanismes fins qui sous-tendent les processus d'apprentissage et de mémorisation. Dans son ensemble, cette étude apporte la première preuve expérimentale de la capacité d'apprentissage d'insectes vecteurs de la maladie de Chagas et propose des outils expérimentaux et méthodologiques permettant d'améliorer la compréhension des processus associés chez les insectes hématophages en général. Les résultats sont également discutés dans le contexte de la sélection d'hôte et de la transmission des parasites. / Learning and memory contribute to animals' fitness by allowing them adapting to variable environments. Thses two processes make them able to extract and use information from their environment in order to reduce the uncertainty associated with unpredictible environments. Among insects, fruit flies and honeybees are considered as classical models for the study of learning and memory. The amount of work that has been done on these models provide a considerable amount of information regarding the genetic, neurobiological and molecular basis of these processes and revealed the complexity of insects' cognitive abilities. All this knowledge acquired in model species, contrasts surprisingly with the lack of knowledge available regarding insect species that are involved in animal and human diseases transmission. Yet, it has been aknowledge that the detailed study of vectors cognitive abilities would allow the understanding of their adaptation to haematophagy, of their vectorial importance and provide new tools for diseases control. Up to date, studies focusing on disaese vectors, mainly in mosquitoes, were conducted in natural or not completely controled contexts and thus no clear demonstration of learning and memory is availaible.The main goal of this work was to provide a controled experimental context allowing the strudy of learning abilities in the haematophagous bug \textit{Rhodnius prolixus}. Our results show that these insectes are able to learn to associate the delivery of a same neutral odour either with the possibility to obtain a reward (blood-meal, appetitive conditioning) or with the possibility to receive a punishment (mechanical shock, aversive conditioning). We also showed that learning ans memory are involved in host selection processes. In a second part, we adapted to our biological model the paradigm of proboscis extension response conditioning, which allowed us to analyse and characterize its learning abilities. The maximal retention duration as well as the modulation of learning abilities by circadian clocks were evinced. Taken as a whole, this work provides the first experimental demonstration of learning abilities in Chagas disease vectors and provides experimental and methodological tools; These latters should allow improving the understanding of the mechanisms that are underlying cearning abilities of haematophagous insects in general. Results are also discussed in the context of host selection and parasite transmission.

Les ganglions de la base, auxquels appartiennent le striatum et le globus pallidus, sont un ensemble de structures sous-corticales impliquées dans des fonctions motrices, cognitives et motivationnelles. Il a également été montré qu’ils font partie du système de récompense, système assurant la motivation d’un organisme à initier des comportements d’approche, de façon à obtenir une récompense, puis à renforcer les activités ayant produit ces comportements pour pouvoir les reproduire par la suite, ce qui constitue la base de l’apprentissage instrumental. Or, dans certaines situations, le comportement à initier va dépendre d’une motivation à fuir ou à éviter un événement ou une situation aversive. Longtemps, on a pensé que le système du traitement des informations aversives était distinct de celui de la récompense, en termes de réseau et de régions cérébrales. Pourtant, de plus en plus d’études montrent à présent que les ganglions de la base ont certainement un rôle à jouer, non négligeable, dans le traitement des situations aversives. Dans ce travail de thèse, nous avons réalisé chez le primate non-humain des enregistrements d’activité neuronale et des perturbations pharmacologiques locales dans deux régions du système de récompense, le striatum antérieur et le pallidum ventral, au cours d’une tâche comportementale nécessitant tour à tour l’initiation de comportements d’approche vers une récompense et de comportements d’évitement d’un événement aversif. Nous avons montré l’existence d’un codage de l’information aversive dans ces régions tant pour un stimulus prédicteur d’un événement aversif, la préparation ou l’initiation d’un comportement d’évitement de cet événement, que pour l’anticipation et la réception de cet événement. Par ailleurs, les expériences de perturbations locales ont démontré qu’une atteinte du fonctionnement normal du striatum antérieur et du pallidum ventral affectait les comportements initiés normalement en contexte aversif. L’ensemble de ces résultats indique clairement que ces deux structures cérébrales, si elles sont impliquées dans la motivation à initier des comportements dirigés vers un but récompensant et l’apprentissage appétitif, le sont aussi dans la motivation aversive / Striatum and globus pallidus belong to the basal ganglia, which are a group of subcortical structures involved in motor, cognitive and motivational functions. They are also involved in the reward system which enables one’s motivation to initiate approach behaviors in order to get a reward and then consolidate activities that have produced these behaviors. This represents instrumental learning basis. However, in some situations, the behavior to be initiated depends on a motivation to escape or avoid an aversive situation. For a long time, it was thought that aversive information processing system and reward system depended on different networks and cerebral regions. Yet, a growing number of studies tend to show that basal ganglia certainly play an important role in aversive information processing. In this thesis, we recorded neuronal activity and performed local pharmacological perturbations in non-human primates, in two structures of the reward system, anterior striatum and ventral pallidum, while performing a behavioral task requiring them to initiate alternatively approach behaviors toward a reward and avoidance behaviors from an aversive event. We showed aversive information coding for the predictive stimulus, preparation and initiation of the avoidance behavior and anticipation and response to the aversive events. Furthermore, local perturbation experiments demonstrated that a functional impairment of the anterior striatum and the ventral pallidum affects the behaviors usually initiated by the animals in aversive context. Put together, these results clearly show that these two cerebral structures are involved in both appetitive and aversive motivations

Dans un monde dynamique la survie des animaux dépend de leur capacité à intégrer des signaux environnementaux afin d'adapter leur comportement à la survenue de conséquences positives (nourriture) ou négatives (dangers) c'est-à-dire de leurs capacités d’apprentissages associatifs appétitif et aversif. Pendant ce travail de thèse, nous nous sommes intéressés aux bases comportementales, moléculaires et génétiques de l'apprentissage aversif et aux relations existant entre apprentissages aversif et appétitif au sein d'un groupe social. L'abeille est un insecte eusocial qui constitue un modèle de choix pour cette étude grâce à l'existence des protocoles de conditionnement appétitif de la réponse d'extension du proboscis (REP) et de conditionnement aversif de la réponse d'extension du dard (RED). Jusqu'à présent, le renforcement utilisé dans le conditionnement aversif de la RED était un choc électrique. Ce stimulus traversant la majeure partie du corps de l'abeille, il est peu aisé d'étudier les structures responsables de sa détection. Dans un premier chapitre, nous avons donc testé l’effet d’une forte température (65°C) sur la RED. Nous montrons qu’une stimulation thermique au niveau des pièces buccales, des pattes ou des antennes induit une RED. De plus, les abeilles parviennent à associer une odeur à la présentation concomitante d'une forte température. Dans un deuxième chapitre, nous avons cartographié la sensibilité thermique du corps des abeilles en mesurant la RED. Ce travail a montré que la stimulation de presque toutes les parties du corps induit une RED. De plus, ces stimulations peuvent jouer le rôle de renforcement aversif lors d’un conditionnement olfactif de la RED. Nous nous sommes ensuite intéressés aux récepteurs périphériques potentiellement impliqués dans la détection des fortes températures, et en particulier à HsTRPA (Hymenoptera specific Transient Receptor Potential A). Nous montrons que l’injection d'inhibiteurs exogènes de HsTRPA réduit les RED à la température. Ces résultats suggèrent l’implication possible d’HsTRPA dans la détection de la température chez l’abeille. Dans un troisième chapitre, nous nous sommes intéressés aux relations existant entre les capacités d’apprentissages aversif et appétitif des abeilles. En nous appuyant sur le protocole aversif thermique, combiné au protocole de conditionnement de la REP existant, nous avons étudié la distribution des capacités hédoniques appétitive et aversive au sein d'une ruche. La reine étant fécondée par 15-20 mâles, la ruche est segmentée génétiquement en autant de lignées paternelles différentes. Nos données montrent que la sensibilité des individus aux renforcements aversif (chaleur) et appétitif (sucre) détermine leurs performances d'apprentissage au sein de chaque modalité hédonique. Nous montrons de plus l’existence d’un trade-off, sous déterminisme génotypique, entre les capacités cognitives appétitive et aversive au sein de la colonie. Le quatrième chapitre a étudié la plasticité comportementale induite par les deux types de conditionnement. La REP et la RED étant des réponses de type "tout ou rien", nous nous sommes demandé si les mouvements antennaires des abeilles pouvaient procurer une mesure fine et intégrer des apprentissages appétitif et aversif. Nous avons développé un système de capture vidéo enregistrant les mouvements antennaires à haute vitesse. Nous montrons que les abeilles modifient leur réponse antennaire à une odeur après un apprentissage appétitif mais pas après un apprentissage aversif. Durant ce travail de thèse, nous avons ainsi développé deux nouveaux protocoles comportementaux en contention, et avons procuré de nouvelles données sur l’apprentissage aversif chez l’abeille. Nous avons observé un trade-off au sein de la ruche entre les capacités hédoniques appétitive et aversive, sous déterminisme génétique. De telles spécialisations cognitives pourraient jouer un rôle prépondérant dans l'évolution des groupes sociaux. / In a dynamic world, animals constantly face environmental changes that may affect them (Alock, 1997). Their survival depends on their ability to integrate this information in order to adapt their behaviors to subsequent positive or negative outcomes, in other words to their appetitive and aversive learning abilities. This thesis investigates the behavioral, molecular and genetic basis of aversive learning and its putative relationship with appetitive learning in a social group. The honeybee is a social insect which constitutes a profitable model for this study thanks to appetitive conditioning of the proboscis extension response (PER) and aversive conditioning of the sting extension response (SER) protocols that have been developed. To date, aversive conditioning of the SER has involved the use of electric shocks as a negative reinforcement. However, this stimulus is ecologically irrelevant for honeybees and electric currents pass through almost every part of the bee’s body making it difficult to study the dedicated structures and sensory pathways responsible for its detection. In the first chapter, we assessed the impact of high temperatures on SER, a stimulus that is also highly aversive. We showed that a SER may be triggered by heat stimulation of mouthparts, forelegs and antennae. In addition, we demonstrated that honeybees are able to associate an odor with high temperatures, resulting in the odor alone triggering the SER after conditioning. In the second chapter, we mapped the heat sensitivity of the bee’s body recording SER subsequent to heat stimulation. This work revealed that heat stimulation of almost every body structures (beside the wings and the tip of the abdomen) induces a SER. Furthermore, these stimulations may act as aversive reinforcement during an olfactory conditioning of the SER. We then focused on putative peripheral receptors involved in high temperature detection, specifically focusing on HsTRPA (Hymenoptra specific Transient Receptor Potential). Using a neuropharmalogical approach, we showed that HsTRPA exogenous inhibitor injections decrease SER triggered by high temperatures yet have no impact on sucrose PER. These results suggest a putative involvement of HsTRPA in the detection of high temperatures in honeybees. In the third chapter, we investigated the relationship between appetitive and aversive learning. By combining thermal aversive conditioning with the PER conditioning protocol, we studied the distribution of hedonic learning abilities in the hive. Since the queen mates with 15-20 males, the hive is, thus, genetically segmented in as many different patrilines. Our data shows that individual sensitivity to aversive (heat) and appetitive reinforcement varies among workers and determines their learning success in each hedonic modality. In addition, we observed that the better an individual (and therefore a patriline) is at appetitive learning, the less successful it will be in aversive learning, and vice versa. The forth chapter focused on the behavioral plasticity induced by the two types of conditioning. PER and SER are binary responses in an “all or nothing” fashion and subtle behavioral variations are difficult to observe. We therefore investigated if honeybee antennal movements may yield a finer measurement to integrate appetitive and aversive learning. We developed a motion capture system that records antennal movements at high speed. We showed that honeybees modify their antennal response to an odor previously associated with sucrose reward however thermal aversive conditioning did not induce any antennal movement modifications. During this PhD work, we developed two new behavioral assays in harnessed individuals, furthering our understanding on aversive learning in the honeybee. Within the hive, we observed a trade-off between appetitive and aversive hedonic learning, which was genetically influenced. Such cognitive specialization could play a key role in social evolution.