Tableau d’honneur de la Faculté des études supérieures et postdoctorales, 2024 / L'évolution est souvent perçue comme un processus lent, s'étalant sur de très longues périodes. Cependant, un phénomène qui peut jouer un rôle rapide dans l'évolution adaptative est l'hybridation, car elle entraîne une augmentation instantanée de nouveaux génotypes au sein des populations. Il n'est pas étonnant que l'hybridation ait captivé les scientifiques pendant des décennies. Tout d'abord, en raison de son attrait mystérieux, d'autant plus qu'autrefois, les organismes hybrides étaient perçus comme des « créatures monstrueuses » incapables de se reproduire. Cependant, le rôle de l'hybridation dans des processus évolutifs majeurs, tels que la spéciation ou la radiation adaptative, a remis en question cette vision passéiste et a ravivé l'intérêt pour comprendre leurs dynamiques évolutives. Certains hybrides peuvent coloniser des niches écologiques inaccessibles aux parents, probablement grâce à la plasticité accrue de leur génome favorisant une exploration rapide de nouveaux phénotypes. Cependant, la majorité des études comparant la valeur adaptative des hybrides à celle des espèces parentales ont examiné les effets immédiats après l'hybridation, négligeant leur évolution sur le long terme. Par conséquent, les répercussions négatives de l'hybridation ont principalement été axées sur l'isolement reproductif, avec moins d'attention portée à l'incidence sur leur potentiel adaptatif. Pour combler ces lacunes, cette thèse vise à explorer les dynamiques évolutives des hybrides depuis leur formation jusqu'à leur éventuelle adaptation à des environnements extrêmes. Pour atteindre cet objectif, nous avons exploité la prédisposition des espèces de levure à s'hybrider naturellement, en utilisant ce système pour croiser Saccharomyces cerevisiae et Saccharomyces paradoxus. Ces deux espèces, qui ont divergé il y a entre cinq et dix millions d'années, occupent des niches écologiques similaires et montrent des signes d'introgression, avec un potentiel adaptatif dans certains cas, révélant un historique naturel d'hybridation. En raison de la diversité génétique accrue offerte par l'hybridation, nous avançons l'hypothèse que les hybrides s'adapteront plus rapidement que les espèces parentales. Nous avons ainsi évalué leur potentiel adaptatif dans un environnement contenant une molécule toxique qui endommage directement l'ADN, simulant l'effet du rayonnement UV (dorénavant désigné comme conditions mimétiques UV), un défi en termes d'adaptation. Nous avons exposé 180 populations, incluant des hybrides ainsi que leurs souches parentales, aux conditions mimétiques UV et, en parallèle, aux conditions contrôle, pendant environ 100 générations, suivant une approche d'évolution expérimentale. Contrairement à notre hypothèse initiale, nous avons constaté que les taux d'adaptation étaient inférieurs chez les hybrides par rapport aux espèces parentales. Les conditions mimétiques UV accroissent l'instabilité génomique et pourraient davantage affecter les génomes hybrides intrinsèquement instables. Par conséquent, nous avons émis l'hypothèse que la moindre adaptation des hybrides pourrait résulter d'une accumulation plus rapide de changements génomiques, mais aucune telle association n'a été trouvée. Alternativement, les hybrides pourraient manquer d'accès aux mêmes mutations que les espèces parentales en raison de leur architecture génomique particulière. Cependant, nous avons remarqué que l'un des gènes les plus mutés (PDR1) était le même pour les trois génotypes, révélant ainsi un parallélisme évolutif remarquable et suggérant des mécanismes d'adaptation moléculaire similaires. Nous avons constaté que les mutations dans ce gène étaient principalement homozygotes chez les parents, mais hétérozygotes chez les hybrides, ce qui pourrait limiter le potentiel d'adaptation des hybrides. Nous avons donc avancé l'hypothèse qu'un taux de perte d'hétérozygotie (LOH) plus faible chez les hybrides pourrait entraver l'augmentation de leur valeur adaptative. Pour tester cette hypothèse: 1) nous avons utilisé l'édition du génome pour démontrer que les mutations présentent une dominance incomplète, nécessitant l'homozygotie pour être pleinement bénéfiques. C'est seulement ainsi que les mutations deviennent visibles pour la sélection et peuvent contourner le tamis de Haldane, qui favorise la fixation des mutations dominantes; et 2) nous avons remonté dans le temps à l'aide de « fossiles » congelés, afin de suivre la fréquence des mutations homozygotes et hétérozygotes dans nos trois génotypes. Nos résultats confirment que la LOH se produit à un rythme plus faible chez les hybrides que chez les parents. Globalement, nos découvertes révèlent que le tamis de Haldane entrave l'adaptation hybride, mettant en lumière une contrainte inhérente de leur architecture génomique qui peut restreindre l'impact de l'hybridation dans l'évolution adaptative. Dans l'ensemble, nos recherches soulignent l'impact de la LOH sur les taux d'adaptation, tout en illustrant comment les interactions alléliques limitent les dynamiques évolutives des hybrides. / Evolution is often perceived as a slow process, spanning very long periods. However, a phenomenon that can play a rapid role in adaptive evolution is hybridization, as it leads to an instantaneous increase in new genotypes within populations. It is not surprising that hybridization has captivated scientists for decades, initially due to its mysterious appeal, especially considering that hybrid organisms were once perceived as « monstrous creatures » incapable of reproduction. However, the role of hybridization in major evolutionary processes, such as speciation or adaptive radiation, has challenged this antiquated view and reignited interest in understanding their evolutionary dynamics. Some hybrids can colonize ecological niches inaccessible to parents, likely due to the increased plasticity of their genome favoring the rapid exploration of new phenotypes. However, most studies comparing the adaptive value of hybrids to that of parental species have focused on immediate post-hybridization effects, overlooking their long-term evolution. Consequently, the negative impacts of hybridization have primarily focused on reproductive isolation, with less attention paid to their adaptive potential. To address these gaps, this thesis aims to explore the evolutionary dynamics of hybrids from their formation to their eventual adaptation to extreme environments. To achieve this goal, we leveraged the predisposition of yeast species to naturally hybridize, using this system to cross Saccharomyces cerevisiae and Saccharomyces paradoxus. These two species, which diverged between five and ten million years ago, occupy similar ecological niches and show signs of introgression, with adaptive potential in some cases, revealing a natural history of hybridization. Due to the increased genetic diversity offered by hybridization, we hypothesize that hybrids will adapt more rapidly than parental species. We thus assessed their adaptive potential in an environment containing a toxic molecule that directly damages DNA, mimicking the effect of UV radiation (hereafter referred to as UV mimetic conditions), which poses a challenge in terms of adaptation. We exposed 180 populations, including hybrids and their parental strains, to UVmimicking conditions and, in parallel, to control conditions, for about 100 generations, following an experimental evolution approach. Contrary to our initial hypothesis, we found that adaptation rates were lower in hybrids compared to parental species. UV mimetic conditions increase genomic instability, potentially exerting a greater impact on inherently unstable hybrid genomes. Therefore, we next hypothesized that the lower adaptation of hybrids could result from a faster accumulation of genomic changes, although no such association was found. Alternatively, hybrids may lack access to the same mutations as parental species because of their unique genomic architecture. However, we observed that one of the most mutated genes (PDR1) was the same for all three genotypes, revealing a remarkable evolutionary parallelism and suggesting similar molecular adaptation mechanisms. We found that mutations in this gene were mainly homozygous in parents but heterozygous in the hybrids, which could limit the adaptive potential of the hybrids. We thus hypothesized that a lower rate of loss of heterozygosity (LOH) in hybrids could hinder the increase in their adaptive value. To test this hypothesis: 1) we used genome editing to demonstrate that mutations exhibit incomplete dominance, requiring homozygosity to be fully beneficial. Only then do mutations become visible to selection and can bypass Haldane's sieve, which favors the fixation of dominant mutations; and 2) we traced back in time using frozen « fossils » to track the frequency of homozygous and heterozygous mutations in our three genotypes. Our results confirm that LOH occurs at a slower pace in hybrids than in parents. Together, our results show that Haldane's sieve slows down adaptation in hybrids, revealing an intrinsic constraint of their genomic architecture that can limit the impact of hybridization in adaptive evolution. In summary, our studies emphasize the impact of the LOH on adaptation rates, while illustrating how allelic interactions limit the evolutionary dynamics of hybrids.

Tableau d’honneur de la Faculté des études supérieures et postdoctorales, 2019-2020. / L’hybridation a souvent été considérée comme impossible ou encore comme un faux pas de la part des espèces, donnant naissance à de soi-disant culs-de-sac évolutifs. Les observations de lignées hybrides et l’accumulation de données génomique nous ont permis de comprendre que plusieurs organismes participent à des événements d’hybridation. On reconnaît aujourd’hui l’hybridation comme un mécanisme puissant de génération de nouvelles lignées. Cependant, la contribution de l’hybridation au processus de spéciation est une des questions qui reste en suspens. Quelques exemples de spéciation par hybridation ont été décrits chez les plantes et les animaux, mais peu de données à ce sujet ont été récoltées chez les microorganismes sexués. Les exemples chez les microorganismes se limitent à des organismes ayant un lien intime avec les activités humaines (pathogènes ou ferments). Le manque de données sur les populations naturelles de microorganismes pourrait laisser croire que leurs hybrides sont peu compétitifs ou encore infertiles, menant à leur extinction dans l’environnement. Au cours des travaux effectué dans le cadre cette thèse, nous avons utilisé une approche de génomique des populations sur une collection de souches naturelles de la levure Saccharomyces paradoxus. La biogéographie de cette espèce suggère que les deux lignées indigènes de l’Amérique du Nord sont en cours de spéciation. Nos analyses ont révélé une lignée auparavant cryptique qui est le résultat d’un évènement de spéciation par hybridation entre ces deux espèces naissantes. À l’aide de ce système d’étude, nous avons exploré en laboratoire deux aspects de l’hybridation. Premièrement, nous avons comparé la croissance d'hybrides à celle de leurs lignées parentales dans plusieurs environnements à la recherche d’une performance diminuée des hybrides qui pourrait expliquer leur rareté dans leur environnement naturel. Cette approche nous a permis de montrer que les hybrides de souches naturelles ont souvent des phénotypes supérieurs à ceux des parents. En second lieu, nous avons utilisé une méthode d’évolution expérimentale pour suivre la dynamique de la fertilité après l’hybridation. Les résultats obtenus suggèrent qu’après l’hybridation, les hybrides infertiles peuvent redevenir fertiles rapidement à la suite d’évènements spontanés de duplication du génome. Les résultats présentés dans cette thèse contribuent à l’amélioration des connaissances à propos de la contribution de l'hybridation à la formation de nouvelles espèces, particulièrement chez les organismes unicellulaires. De plus, les souches génétiquement modifiées et évoluées disponibles pourront être utilisées dans le cadre de futures recherches à propos d’autres aspects de l’écologie et de l’évolution des hybrides. / Hybridization was often considered as impossible or as a blunder for species, as it gave birth to so-called evolutionary dead ends. The observations of hybrid lineages and the accumulation of genomic data lead to the realization that hybridization is rather common in multiple organisms. Hybridization is now recognized as a powerful mechanism for the generation of new lineages. One of the questions still pending is about the contribution of hybridization to the speciation process. The few examples of hybrid speciation remain limited to plants and animals. Little data is available for sexual microorganisms which could lead to the belief that their hybrids are poor competitors or suffer from infertility, leading to their extinction in the environment. In the course of this thesis, we used a population genomics approach on a collection of natural isolates of the yeast Saccharomyces paradoxus. The biogeography of this species suggests that the two indigenous lineages found in North America are nascent species. Our analyses revealed a precedently cryptic lineage which rose from the hybridization of the two incipient species. Using this study system in the laboratory, we explored two aspects of hybridization. We first compared the growth of hybrids to their parents’ in multiple environments in search of decreased hybrid performance which could explain their rarity in the natural environment. This approach allowed us to show that hybrids between natural strains often show superior phenotypes when compared to their parents. We then used experimental evolution to follow the dynamics of fertility following hybridization. Our results suggest that initially infertile hybrids can rapidly become fertile again following spontaneaous genome duplication events. The results presented in this thesis contribute to a better understanding of how hybridization can shape the formation of new species, particularly in microorganisms. Also, the genetically modified and evolved strains available can be used in future studies about the ecology and evolution of hybrids.

La reconstruction phylogénétique des orchidées de la sous-tribu des Angraecinae a été réalisée à partir de séquences d'ADN chloroplastique. Nos résultats indiquent clairement l'inclusion de la sous-tribu des Aerangidinae au sein de celle des Angraecinae et la polyphylie du genre Angraecum. L'étude de la biologie reproductive a montré que la majorité des espèces réunionnaises illustre parfaitement le syndrome de pollinisation lépidoptèrophile. Toutefois, deux cas semblent spécifiques de la Réunion : (1) l'autofertilité des espèces à long éperon (> 8 cm) et (2) l'ornithophilie des espèces de la section Hadrangis, dont l'interaction avec les oiseaux passériformes de la famille des Zosteropidés est tout à fait nouvelle pour la famille des Orchidaceae, chez laquelle la pollinisation par les oiseaux reste rare

En termes historiques, une recherche sur l'impact de la science et la technologie n'a rien de nouveau dans le champ des études littéraires. De telles études ont été réalisées depuis des siècles. Cependant, cet essai est actuel dans sa tentative de comprendre quelles sont les implications de l'influence, majeure dans le monde postmodeme, de la théorie "scientifique" de l'évolution en tant que cosmologie. Dans notre société postmodeme, on se réfère donc à cette théorie afin d'expliquer pourquoi le monde est tel qu'il est, pourquoi les choses se produisent comme elles le font, pour fournir une justification pour des coutumes et des observances sociales et pour établir les sanctions pour les règles par lesquelles les gens dirigent leurs vies. Puisque l'objectif de cette thèse portera sur l'image changeante de l'humanité telle qu'on la retrouve dans la fiction de Kurt Vonnegut et le lien entre celle-ci et la mythologie dérivée de l'évolutionnisme, mon approche théorique sera basée d'abord sur des critiques du mythe et des traités sur l'évolution et le darwinisme social. Par darwinisme social, nous entendons la théorie de Darwin, appliquée à un contexte social et donc applicable aux êtres humains. Au premier chapitre et deuxième chapitre, le concept d'une mythologie dérivée de l'évolution est discuté à la lumière de à la fois de principes de la mythologie et de la théorie de l'évolution de Darwin. Cette étude est supportée d'exemples tirés du livre Galápagos (Vonnegut 1985). Le troisième chapitre examine le lien entre la nouvelle physique et la mythologie dérivée de l'évolution. Les livres The Sirens of Titan (Vonnegut 1959) et Slaughterhouse-Five (Vonnegut 1969) sont les principales sources documentaires. Le quatrième chapitre explore Mother Night (Vonnegut 1962) en rapport avec le darwinisme social, la mythologie nazie et la mythologie dérivée de l'évolution. Le cinquième chapitre aborde le matérialisme scientifique dans Breakfast of Champions (Vonnegut 1973). Cette thèse conclut que les écrits de Vonnegut dépeignent la théorie darwinienne de l'évolution comme ayant des propriétés mythiques.

L'évolution répétée et indépendante de la différenciation phénotypique entre espèces divergentes, suggérant des pressions sélectives similaires, constitue un contexte propice à l'étude de l'architecture génomique de la spéciation parallèle. L'objectif principal de cette thèse est d'apporter des éléments de réponses concernant les bases génomiques impliquées dans la différenciation phénotypique, et leur influence sur l’évolution de la divergence entre deux complexes d'espèces apparentés, le Grand Corégone (Coregonus clupeaformis) et le Corégone Lavaret (C. lavaretus). Plus précisément, il était nécessaire d'élucider l'origine du polymorphisme de chacune des populations, le rôle de cette variation génétique, son maintient durant la divergence et la différenciation phénotypique entre paires d'espèces. Une analyse génomique a permis de réaliser des inférences démographiques historiques, mettant en évidence la contribution simultanée de processus démographiques et sélectifs qui ont façonné les paysages génomiques de différenciation entre paires d'espèces. Ensuite, une analyse transcriptomique a permis d'identifier des bases polygéniques partagées impliquées dans la différenciation phénotypique parallèle entre paires d'espèces. De plus, ces bases polygéniques indiquent une forte rétention du polymorphisme ancestral sous l’action de la sélection divergente. Finalement, un parallélisme de régions d’ADN différentiellement méthylées entre espèces a été identifié. Bien que cette méthylation repose sur des bases génomiques, ces régions différentiellement méthylées sont associées à une différenciation transcriptionnelle entre espèces des complexes d'espèces du Corégone Lavaret et du Grand Corégone. Ces travaux montrent que la sélection naturelle est contrainte par certains génotypes permettant d'acquérir un parallélisme phénotypique de façon indépendante, et agir sur du polymorphisme ancestral, notamment dans un contexte de spéciation parallèle. Enfin, cette thèse permet de lever le voile et de contribuer à la compréhension des mécanismes génomiques associés à la divergence adaptative pouvant mener à la spéciation écologique, notamment en utilisant une approche intégrative. / Repeated evolution of phenotypic differentiation between diverging species pairs provides an ideal context for the study of the genomic architecture of parallel speciation. The main objective of this thesis is to provide evidence concerning the genomic bases involved in phenotypic differentiation, and their influence on the evolutionary potential of species complexes belonging to two related lineages, the Lake Whitefish (Coregonus clupeaformis) and European Whitefish (C. lavaretus). Specificaly, it is necessary to elucidate the origin of the genetic polymorphism of each population from both whitefish lineages, and to which extend this polymorphism was involved in the genetic divergence and phenotypic differentiation between species pairs. A genome-wide analysis allowed to infer the divergence history combining the effects of historical demograhy and selective pressure that collectively shape the genomic landscape of differentiation between species pairs. Then, transcriptomic analyses revealed parallel polygenic bases involved in the phenotypic differentiation of species pairs, and such genes were enriched in shared ancestral polymorphism. Finaly, a parallel differential methylation level has been identified between species. Although this methylation is genomicaly based, these differentially methylated regions are associated with a transcriptional differentiation between the limnetic and benthic species. This work shows that selection is constrained by some genotypes which could lead to an independent parallel phenotypic aquisition, but also act on the maintainance of ancestral genetic polymorphism, particularly in a context of parallel speciation. This thesis allows to highlight and to contribute to the understanding of the genomic mechanisms generating biodiversity, notably by using an integrative approach.