A partir d’un échantillonnage hiérarchique et/ou temporel de populations naturelles, je me suis attaché dans cette thèse à (i) faire une caractérisation écologique (climat, sol et compétition) faisant défaut chez cette espèce modèle en génomique. (ii) caractériser la variation phénotypique existant à différentes échelles spatiales, en mesurant de nombreux traits phénotypiques et leurs plasticités en conditions contrôlées de serre mais aussi sur un terrain expérimental de l’Université de Lille 1, (iii) identifier les traits sous sélection en utilisant trois approches : comparaison FST – QST, relations phénotype – écologie et gradients de sélection génotypiques, (iv) identifier les agents sélectifs potentiellement responsables de ces variations phénotypiques adaptatives et (v) et identifier les bases génétiques associées à la variation naturelle par une approche de GWA mapping. Il ressort qu’une importante variabilité existe pour de nombreux traits phénotypiques à une échelle spatiale large comme le monde ou la France mais également à une échelle spatiale très fine. Bien qu’une part importante de cette variation puisse être attribuée à des processus non sélectifs, une part de celle-ci serait due à des processus d’adaptation locale. Le patron d’adaptation locale révélé est très complexe et semble être la résultante de pressions de sélection emboitées variant à différentes échelles, aussi bien au niveau de la France qu’au sein d’une population, et agissant sur différents traits ou plasticités. En accord avec ce patron, les bases génétiques associées à la variation naturelle phénotypique semblent être très dépendantes de l’échelle géographique considérée. / Based on a hierarchically spatial and/or temporal sampling of natural populations, I aimed at (i) making an ecological characterization (climate, soil and competition) lacking for this model plant in genomics, (ii) characterizing the extent of phenotypic variation existing at different spatial scales, by measuring many traits and their phenotypic plasticity in controlled greenhouse conditions and in an experimental field at the University of Lille 1, (iii) identifying the traits under selection using three approaches : FST – QST comparisons, phenotype-ecology relationships and genotypic gradients of selection, (iv) identifying the selective agents potentially responsible for adaptive phenotypic variation, and (v) identifying the genetic basis associated with natural variation by a GWA mapping approach. The experiments conducted during this thesis suggest that a significant amount of variation exists for many phenotypic traits at a large spatial scale (World or France), but also at a very fine scale (even within many populations). While a significant part of this variation may have been shaped by non-selective processes, the other part of this variation is suggested to have been shaped by local adaptation. The pattern of local adaptation revealed by the different methods is very complex and appears to be the result of nested selection pressures varying at different geographic scales, (France scale and within-population scale), and acting on different traits or plasticities. In agreement with this pattern, the genetic basis associated with phenotypic natural variation was shown to be highly dependent on the geographical scale considered.

La compétition est considérée comme un facteur majeur responsable de la structure, de la diversité et de la dynamique des communautés végétales. Cependant, la génétique sous-jacente à cette dynamique éco-évolutive est encore peu connue. Notamment, à l’échelle d’une population, la variation génétique naturelle de la réponse à différentes conditions de compétition, l’identité des traits phénotypiques sous sélection génotypique et des bases génétiques impliquées dans la réponse à la compétition sont mal compris. Par une approche de génomique écologique ciblant l’espèce modèle Arabidopsis thaliana, l’objectif principal de cette thèse est de caractériser la génétique associée à la capacité compétitrice à une échelle locale selon une complexité d’interactions avec des espèces compétitrices progressive. En me focalisant d’abord sur la compétition monospécifique, j’ai montré que l’identité du compétiteur et le décalage de sa germination permettaient un maintien de diversité génétique et fonctionnelle au sein de la population-cible. Par une approche de Genome Wide Association (GWA) mapping, j’ai identifié différents QTLs de réponse à la compétition selon les conditions de compétition monospécifique. Puis, j’ai démontré que le contexte d’interactions plurispécifiques modifiait la réponse à la compétition d’une population locale. De plus, j’ai montré que la réponse à la compétition d’une population locale pouvait évoluer en huit générations, en lien avec des changements de composition spécifique au sein de la communauté. Enfin, j’ai démontré que la dynamique adaptative d’A. thaliana pouvait être fortement influencée par l’intensité de la compétition en conditions naturelles. / Competition is considered as a major factor responsible for plant communities structure, diversity and dynamics. However, the genetics underlying this local eco-evolutionary dynamics remains poorly understood. Notably, at the population scale, the natural genetic variation of response to different competition conditions, the identity of phenotypic traits under genotypic selection and of genetic basis implied in the response to competition still need to be addressed. By an ecological genomics approach using the model species Arabidopsis thaliana, the main goal of this thesis is to characterize the genetics related to the competitive ability at a local scale, according to an increasing complexity of interactions between the competitor species. First, by focusing on monospecific competition, I showed that both the competitor identity and the lag of competitor germination time promote the maintenance of the genetic and functional diversities within the target population. Based on an approach of Genome Wide Association (GWA) mapping, I detected QTLs of response to competition that were strongly dependent on the conditions of monospecific competition. Second, in the context of multispecific interactions, I demonstrated that the response of a local population to competition was highly specific to the surrounding communities considered. In addition, based on a resurrection approach, I showed that the response of a local population to competition could evolve in less than eight generations, likely in relationship to community shifts. Third, I demonstrated that the adaptive dynamic of A. thaliana was highly influenced by the competition intensity in natural conditions.

Dans le contexte des changements globaux, un des enjeux majeurs en génomique écologique est d'estimer le potentiel adaptatif des populations naturelles. Répondre à cet enjeu nécessite 3 étapes: identification des agents sélectifs et de leurs échelles spatiales de variation, identification des bases génétiques de l'adaptation et étude de la dynamique adaptative sur une courte échelle de temps. Durant ma thèse, je me suis intéressé à étudier le potentiel adaptatif de la plante modèle Arabidopsis thaliana. A partir de 168 populations naturelles d'A. thaliana caractérisées pour 24 traits phénotypiques et 60 facteurs abiotiques (climat, sol) et biotiques (communautés végétales et microbiote), j'ai pu mettre en évidence que les communautés végétales étaient les principaux agents sélectifs associés à la fitness. Après avoir séquencé le génome de ces 168 populations (~ 4.8 millions de SNPs), j'ai effectué des analyses de type 'association génome-environnement' couplé à des scans génomiques de différenciation génétique spatiale. Ces analyses ont confirmé l'importance de considérer les interactions plante-plante dans l'étude de l'adaptation chez A. thaliana. Afin d'étudier le potentiel adaptatif d'A. thaliana sur le court terme dans le contexte d'un réchauffement climatique, j'ai combiné une étude de résurrection in situ avec une étude de Genome Wide Association mapping, à partir de 195 accessions locales caractérisées pour 29 traits phénotypiques et pour environ 1.9 million de SNPs. J'ai identifié une architecture originale de l'adaptation vers un nouvel optimum phénotypique combinant (i) de rares QTLs avec des degrés de pléiotropie intermédiaires fortement sélectionnés et (ii) de très nombreux QTLs spécifiques d'un micro-habitat et faiblement sélectionnés. A travers les différents projets abordés pendant ma thèse, j'ai pu suggérer qu'une architecture génétique flexible pouvait permettre à A. thaliana de s'adapter rapidement aux changements globaux, tout en maintenant de la diversité génétique au sein des populations naturelles d'A. thaliana. / In the context of global changes, one of the challenges in ecological genomics is to estimate the adaptive potential of natural populations. Three steps are requested to address this challenge: identification of the selective agents and their associated spatial grains, identification of the genetic bases of adaptation and monitoring the adaptive dynamics of natural population over a short time period. Here, I aimed at studying the adaptive potential of the model plant Arabidopsis thaliana. Based on 168 natural populations of A. thaliana characterized for 24 phenotypic traits and 60 abiotic (climate, soil) and biotic (plant communities and microbiota) factors, plant communities were found to be the main selective agents. Based on 4.8 million SNPs, I combined Genome Environment Association analysis with genome scans for signatures of selection. I confirmed the importance to consider plant-plant interactions when studying adaptation in A. thaliana. To monitor the adaptive dynamics of a natural population in the context of global warming, I combined an in situ resurrection study with an approach of GWA mapping based on 195 local accessions characterized for 29 phenotypic traits and 1.9 million SNPs. Adaptive evolutionary changes were largely driven by rare QTLs with intermediate degrees of pleiotropy under strong selection. In addition to these rare pleiotropic QTLs, weak selection was detected for frequent small micro-habitat-specific QTLs that shape single traits. Overall, I suggest that a rapid adaptive phenotypic evolution can be rapidly achieved in A. thaliana, while still maintaining genetic variation in natural populations.