Chez les Formicidés, le nombre de reproducteurs par colonie est un trait fortement plastique entre les espèces, au sein des espèces et même à l'échelle populationnelle. Le passage d'un (monogynie) à plusieurs (polygynie) reproducteurs par colonie constitue une transition majeure dans l'évolution de la socialité. Les cinq chapitres de la présente thèse sont consacrés à l'étude des processus de communication impliqués dans la transition entre les deux grands types d'organisation sociale (monogynie et polygynie) en utilisant comme modèle principal la fourmi Odontomachus hastatus. Ces travaux, combinant études comportementales et électro-physiologiques et analyses chimiques suggèrent que les processus de communication chimique déterminent fortement l'organisation sociale de la colonie. / In ants, the number of reproductive within the colony is a highly plastic trait between and within species and even at the population level. The shift from one (monogyny) towards several (polygyny) reproductive monopolising the reproductive function of the colony represents a major transition in the evolution of sociality. The five chapters of the present thesis are devoted to the study of the communication processes involved in the transition between the two major social organisation systems (monogyny and polygyny) using as a main model the ant Odontomachus hastatus. These works, which combine behavioural and electrophysiological studies as well as chemical analyses, suggest that communication processes via chemical information strongly determine the social organisation of the colony.

Chez les insectes sociaux, la capacité à reconnaître les compagnons du nid des autres a évolué du fait de l’intérêt à distinguer les individus apparentés. En effet, il est avantageux que les actes de coopération soient uniquement dirigés vers les individus apparentés. La faculté de discrimination repose sur la capacité à percevoir les signaux de reconnaissance (hydrocarbures cuticulaires) d'un individu rencontré et de le comparer avec une représentation de l'odeur de sa propre colonie. L'ontogénèse de la reconnaissance des compagnons du nid et les processus d'apprentissage qui pourraient les sous-tendre ont été peu explorés jusqu’à ce jour. Il a été suggéré que les insectes sociaux apprennent l'odeur de leur colonie pendant les premières étapes de la vie adulte. L'objectif de ce travail était de rechercher les principales caractéristiques de l'ontogénèse du processus de reconnaissance avec une approche comparative, en utilisant deux modèles : les fourmis et les guêpes sociales. Nous avons montré que le mécanisme général de reconnaissance proposé pour le genre Polistes ne s'appliquait pas à la guêpe P. dominula. Nous avons étudié les mécanismes alternatifs, suggérant l'apprentissage pré-imaginal et le mécanisme d'auto-référence. Nous avons mis en évidence pour la première fois que la fourmi Aphaenogaster senilis apprenait, durant la vie larvaire, des signaux l'importance possible de processus cognitifs précédemment négligés tels que chimiques importants pour la reconnaissance. Ainsi, l’existence et la fonctionnalité de la mémoire larvaire ont été révélées chez les fourmis, élargissant nos connaissances sur les mécanismes de reconnaissance des compagnons du nid, l'apprentissage et la mémoire. / In social insects the ability to recognize nestmates from non‐nestmates evolved as a result of the advantages of distinguishing related individuals. Indeed, are gained only if cooperative acts are directed towards realtives. This discrimination ability relies on the capacity of perceiving recognition cues (cuticular hydrocarbons) of an encountered individual and of comparing them with a neural representation of the own colony odour. Relatively little is known about the ontogeny of nestmate recognition, and the learning processes that might be involved. It has been suggested that social insects learn their colony odour during the early stages of adult life. The overall aim of the present work was to investigate the main features of the ontogeny of nestmate recognition process with a comparative approach, using two different models: ants and social wasps. In particular, I investigated wheter general recognition mechanism proposed for the Polistes genus applies to Polistes dominula and I found that this is not the case. I studied alternative mechanisms and provided novel insights into the ontogeny of nestmate recognition in social wasps, suggesting the possible importance of previously neglected cognitive processes, such as pre-imaginal learning and self-reference phenotype matching. In ants, I showed for the first time that Aphaenogaster senilis learn chemical cues important for adult nestmate recognition during the larval life, thus larval memory is something present and functional in ants. This result gives significant insight for the study of nestmate recognition, the mechanisms at the basis, learning and memory in ants, opening new questions concerning interesting phenomena as pre-imaginal learning.

Regulation of reproduction is one central feature of social life. In particular, only a few individuals are in charge of producing offspring in eusocial species. This division of the reproductive labour is mainly mediated by pheromones emitted by the queens in social insects. These queen pheromones may signal the presence of a fertile queen so that workers react accordingly by taking care of her and not reproducing. Here I investigated two aspects of the reproduction of two polygynous ant species. The first one, Linepithema humile, is a unicolonial, highly polygynous and invasive species. It has been the focus of numerous studies about queen pheromones; in particular, it has been reported that queen cuticular hydrocarbons (CHC) profile is related to queen fertility. The other one, Tapinoma erraticum, is a multi-colonial, weakly polygynous and native species. Workers can lay haploid eggs in the absence of the queens which is impossible for Linepithema workers. The major part of my thesis dealt with the queen fertility signalling issue. In the first two chapters I demonstrate the link between queen fertility and queen pheromone output. I first study a queen releaser pheromone, the queen retrieval behaviour. This behaviour is performed by the workers who lay a chemical trail toward a queen located outside the nest. I successfully show this behaviour to be related to queen fertility, and not mating status, in L. humile and T. erraticum since only fertile queens (mated or not) induce such recruitment. I then highlight the role of queen fertility in the prevention of worker reproduction in T. erraticum. Again, mated fertile queens and unmated fertile queens are both able to induce such primer effect. In a third chapter I report that CHC profiles may discriminate female castes (workers, queens, virgin queens, and virgin egg-laying queens) in T. erraticum. Finally, chapter 4 summarizes my attempts to prove that CHC may be involved in queen retrieval or queen attraction. None of the various bioassays tested allows me to demonstrate the putative role of CHC as queen pheromone. In a second part, I was interested in the consequences of sex determination in T. erraticum. Chapter 5 presents the flow cytometry methodology (FC) which allowed me to score the number of sperm cells from spermathecae of several ant species, and to demonstrate that polygynous species (such as L. humile and T. erraticum) store less sperm than monogynous ones. FCM also allows determining the ploidy of sperm and adult somatic cells and chapter 6 which presents a large survey on the ploidy level within the species T. erraticum. This species displays diploid males that may produce diploid sperm which in turn can father a viable triploid female progeny. I report differences in the frequency of triploidy among female castes, the proportion of triploid workers being more important than triploid virgin queens whereas I never observed triploid mated fertile queens. Such results greatly suggest a putative regulatory mechanism involved in the rearing of triploid females. In the last chapter I investigated two populations that differ in the occurrence of triploid workers. I report these populations to vary in the number of queens and workers per nest. /La régulation de la reproduction est un aspect essentiel de la vie sociale. En particulier, chez les espèces eusociales, seuls quelques individus sont impliqués dans la production de la descendance. Dans les sociétés d’insectes, une telle division du travail reproducteur est principalement assurée par l’émission de phéromones par les reines. Ces phéromones royales renseignent les membres de la colonie sur la présence d’une reine fertile, de telle sorte que les ouvrières réagissent en s’occupant d’elle et en s’abstenant de se reproduire. Au cours de ce travail, je me suis intéressé à deux aspects de la reproduction au sein de deux espèces de fourmis polygynes. La première espèce, Linepithema humile, est invasive, unicoloniale et hautement polygyne dans les régions à climat méditerranéen. Elle a fait l’objet de nombreuses études portant notamment sur les phéromones royales. En particulier, il a été montré que le profil d’hydrocarbures cuticulaires (HCC) des reines est corrélé à leur fertilité. La seconde espèce, Tapinoma erraticum, est une espèce indigène, multi-coloniale et faiblement polygyne. Ses ouvrières sont capables de pondre des œufs mâles en absence de reines, ce dont sont incapables les ouvrières de Linepithema. Je me suis principalement intéressé à la question de la signalisation de la fertilité des reines. Dans les deux premiers chapitres, je démontre le lien existant entre la fertilité des reines et la production de phéromone royale. J’ai d’abord étudié une phéromone incitatrice (releaser) qui provoque un recrutement royal. Ce comportement collectif très caractéristique correspond à la mise en place d’une piste chimique en direction d’une reine découverte par les ouvrières en dehors du nid. Je montre que ce comportement est lié à la fertilité de la reine chez les espèces L. humile et T. erraticum car seules les reines fertiles (fécondées ou non) sont capables de d’induire le recrutement royal. Je mets ensuite en évidence le rôle de la fertilité des reines dans la régulation de la reproduction des ouvrières de T. erraticum. A nouveau, les reines fécondées fertiles et les reines vierges fertiles sont toutes deux capables d’induire un même effet déclencheur (primer), en l’occurrence, l’inhibition de la reproduction des ouvrières. Dans un troisième chapitre, je montre que les profils d’hydrocarbures (HCC) permettent de distinguer sans ambiguïté les différentes castes femelles (ouvrières, reines fertiles, reines vierges et reines vierges pondeuses) chez T. erraticum. Enfin, le chapitre 4 résume mes tentatives pour démontrer le rôle des HCC dans les phénomènes de recrutement royal ou d’attractivité des reines. Aucun des bio-essais réalisés ne me permet de démontrer l’implication des HCC dans la phéromone royale. Dans une seconde partie, je me suis intéressé aux conséquences du déterminisme du sexe chez T. erraticum. Le chapitre 5 présente cytométrie de flux (CF), une méthode qui me permet de compter les spermatozoïdes stockés dans les spermathèques de quelques espèces de fourmis et de montrer que les reines des espèces polygynes (telles que L. humile et T. erraticum) stockent moins de sperme que les espèces monogynes. La CF permet aussi de déterminer le niveau de ploïdie des cellules spermatiques ou somatiques chez l’adulte. Je me sers de cette application dans le chapitre 6 afin d’étudier le niveau de ploïdie au sein de l’espèce T. erraticum. Je montre que, dans les populations étudiées, il existe des mâles diploïdes et que ces mâles peuvent produire du sperme diploïde fertile, capable d’engendrer une descendance femelle triploïde. Je note des différences dans la fréquence des femelles triploïdes : la proportion d’ouvrières triploïdes est significativement plus importante que celle des reines vierges triploïdes. De plus, je n’ai jamais observé la présence de reines fécondées fertiles triploïdes. De tels résultats suggèrent fortement la présence d’un phénomène de régulation au cours de l’élevage du couvain triploïde. Dans le dernier chapitre, j’ai étudié deux populations de T. erraticum qui diffèrent au niveau de la proportion d’ouvrières triploïdes. Ces populations présentent des différences significatives dans le nombre de reines et d’ouvrières par nid.

Pour les parasitoïdes, les hôtes représentent une ressource discrète et limitée. Les femelles vont entrer en compétition pour accéder à cette ressource. La compétition entre des individus exploitant les mêmes ressources limite le succès reproducteur de chacun des concurrents. Des stratégies d'exploitation plus ou moins complexes ont été sélectionnées pour réduire les conséquences de cette compétition. La plus commune est l'évitement du superparasitisme ou du multiparasitisme. Quelques rares espèces comme Eupelmus vuilleti adoptent en situation de compétition interspécifique, une stratégie d'exploitation originale, le kleptoparasitisme, qui consiste à rechercher les hôtes parasités par une espèce concurrente, Dinarmus basalis, pour détruire l'œuf et le remplacer par le sien. Cette stratégie nécessite la capacité de reconnaître les hôtes parasités par D. basalis.<br /> Nous avons étudié les mécanismes de la reconnaissance interspécifique par E. vuilleti des hôtes parasités par D. basalis. E. vuilleti reconnaît des traces d'exploitation de l'hôte déposées à la surface de la graine par les femelles D. basalis. Ces traces d'exploitations sont composés d'hydrocarbures sécrétés par la glande de Dufour et retrouvés sur la cuticule des femelles D. basalis. Ces sécrétions ont un effet attractif sur les femelles E. vuilleti. Une substance protéique produite par la glande à venin semble intervenir également et stimule le comportement de ponte des femelles E. vuilleti.<br /> Nous avons ensuite étudié certains aspects évolutifs pour comprendre quels processus auraient pu permettre la sélection chez cette espèce d'une discrimination interspécifique. Cette reconnaissance est spécifique des populations sympatriques de D. basalis. La réutilisation des hôtes présente certains bénéfices, liés notamment à la réutilisation de l'orifice de D. basalis et à la différence structurelle de l'ovipositeur des deux espèces, qui pourraient constituer un avantage adaptatif. Le kleptoparasitisme ne semble être une stratégie efficace que lorsque la compétition entre les deux espèces est intense. La sélection de la discrimination interspécifique serait directement liée aux aptitudes compétitrices des deux espèces. Une variabilité génétique importante, associée à une plasticité comportementale pourrait permettre aux femelles d'adapter leur stratégie d'exploitation en fonction des conditions de compétition.

La fourmi d'Argentine (Linepithema humile) est une des espèces invasives parmi les plus nuisibles au monde. Dans le cadre des invasions biologiques, les résistances biotiques sont souvent les dernières barrières des écosystèmes. Une hypothèse, jamais testé in natura, de résistance de la part d'une fourmi du genre Tapinoma face à L. humile a été émise. Pour le démontrer, nous avons choisi d'expérimenter en laboratoire et in natura. Nos terrains d'études privilégiés ont été, outres des sites du littoral méditerranéen français, 4 îles situées en face du littoral envahi par la fourmi d'Argentine. Parmi celles-ci, deux contiennent à la fois la fourmi d'Argentine et des espèces du genre Tapinoma. L'identification difficile des espèces du genre Tapinoma étant sujette à une controverse scientifique, nous avons dû différencier de façon certaine cinq d'entre elles, par leurs morphologies et leurs signatures chimiques. En Provence, trois espèces ont été observées : T. erraticum, T. madeirense et T. nigerrimum. Sur l'île de Ratonneau, un suivi sur 2 ans de la vitesse d'invasion de L. humile en milieu naturel, avec ou sans T. nigerrimum, met en évidence une vitesse d'invasion très faible, voire un recul dans la zone à T. nigerrimum. Les colonies de T. nigerrimum de l'île de Ratonneau semblent faire obstacle à la progression de l'invasion. Des études comportementales préliminaires, conduites en laboratoire, entre fragments de nids de T. nigerrimum et L. humile nous avaient permis de confirmer les capacités de T. nigerrimum à résister face à l'invasive. Ainsi, les ouvrières T. nigerrimum défendent mieux leurs territoires, allant jusqu'à accaparer celui des L. humile. / The Argentine ant (Linepithema humile) is one of the world's worst invasive species. We used various analyses to determine its invasion pattern on the Provence coast, confirming the presence of a second supercolony. Chemical and behavioral analyses of worker interactions on the supercolony border identified a peaceful border zone. When biological invasion occurs, biotic resistance is often ecosystems' last defense. Could a dominant ant from Tapinoma genus resist L. humile invasion? To demonstrate this possibility, we conducted both laboratory and in natura experiements. Besides the invaded Mediterranean coast, we selected four nearby islands, two of which were found to contain both L. humile and Tapinoma spp. Identification of Mediterranean Tapinoma being controversial, we used both morphological and chemical analyses to ensure reliable discrimination. On the coast, we found T. erraticum, T. madeirense and T. nigerrimum. In natura, on Ratonneau Island, two-year field monitoring showed a slow rate of Argentine ant invasion and even retreat, faced with T. nigerrimum. T. nigerrimum colonies seem to block L. humile invasion. Laboratory behavioral studies between nests of T. nigerrimum and L. humile confirm T. nigerrimum's ability to stand up to Argentine ants: T. nigerrimum workers protect and defend their territories better, even taking over Argentine ant nests.

Regulation of reproduction is one central feature of social life. In particular, only a few individuals are in charge of producing offspring in eusocial species. This division of the reproductive labour is mainly mediated by pheromones emitted by the queens in social insects. These queen pheromones may signal the presence of a fertile queen so that workers react accordingly by taking care of her and not reproducing. <p><p>Here I investigated two aspects of the reproduction of two polygynous ant species. The first one, Linepithema humile, is a unicolonial, highly polygynous and invasive species. It has been the focus of numerous studies about queen pheromones; in particular, it has been reported that queen cuticular hydrocarbons (CHC) profile is related to queen fertility. The other one, Tapinoma erraticum, is a multi-colonial, weakly polygynous and native species. Workers can lay haploid eggs in the absence of the queens which is impossible for Linepithema workers.<p><p>The major part of my thesis dealt with the queen fertility signalling issue. In the first two chapters I demonstrate the link between queen fertility and queen pheromone output. I first study a queen releaser pheromone, the queen retrieval behaviour. This behaviour is performed by the workers who lay a chemical trail toward a queen located outside the nest. I successfully show this behaviour to be related to queen fertility, and not mating status, in L. humile and T. erraticum since only fertile queens (mated or not) induce such recruitment. I then highlight the role of queen fertility in the prevention of worker reproduction in T. erraticum. Again, mated fertile queens and unmated fertile queens are both able to induce such primer effect. In a third chapter I report that CHC profiles may discriminate female castes (workers, queens, virgin queens, and virgin egg-laying queens) in T. erraticum. Finally, chapter 4 summarizes my attempts to prove that CHC may be involved in queen retrieval or queen attraction. None of the various bioassays tested allows me to demonstrate the putative role of CHC as queen pheromone.<p><p>In a second part, I was interested in the consequences of sex determination in T. erraticum. Chapter 5 presents the flow cytometry methodology (FC) which allowed me to score the number of sperm cells from spermathecae of several ant species, and to demonstrate that polygynous species (such as L. humile and T. erraticum) store less sperm than monogynous ones. FCM also allows determining the ploidy of sperm and adult somatic cells and chapter 6 which presents a large survey on the ploidy level within the species T. erraticum. This species displays diploid males that may produce diploid sperm which in turn can father a viable triploid female progeny. I report differences in the frequency of triploidy among female castes, the proportion of triploid workers being more important than triploid virgin queens whereas I never observed triploid mated fertile queens. Such results greatly suggest a putative regulatory mechanism involved in the rearing of triploid females. In the last chapter I investigated two populations that differ in the occurrence of triploid workers. I report these populations to vary in the number of queens and workers per nest.<p>/La régulation de la reproduction est un aspect essentiel de la vie sociale. En particulier, chez les espèces eusociales, seuls quelques individus sont impliqués dans la production de la descendance. Dans les sociétés d’insectes, une telle division du travail reproducteur est principalement assurée par l’émission de phéromones par les reines. Ces phéromones royales renseignent les membres de la colonie sur la présence d’une reine fertile, de telle sorte que les ouvrières réagissent en s’occupant d’elle et en s’abstenant de se reproduire. <p>Au cours de ce travail, je me suis intéressé à deux aspects de la reproduction au sein de deux espèces de fourmis polygynes. La première espèce, Linepithema humile, est invasive, unicoloniale et hautement polygyne dans les régions à climat méditerranéen. Elle a fait l’objet de nombreuses études portant notamment sur les phéromones royales. En particulier, il a été montré que le profil d’hydrocarbures cuticulaires (HCC) des reines est corrélé à leur fertilité. La seconde espèce, Tapinoma erraticum, est une espèce indigène, multi-coloniale et faiblement polygyne. Ses ouvrières sont capables de pondre des œufs mâles en absence de reines, ce dont sont incapables les ouvrières de Linepithema. <p>Je me suis principalement intéressé à la question de la signalisation de la fertilité des reines. Dans les deux premiers chapitres, je démontre le lien existant entre la fertilité des reines et la production de phéromone royale. J’ai d’abord étudié une phéromone incitatrice (releaser) qui provoque un recrutement royal. Ce comportement collectif très caractéristique correspond à la mise en place d’une piste chimique en direction d’une reine découverte par les ouvrières en dehors du nid. Je montre que ce comportement est lié à la fertilité de la reine chez les espèces L. humile et T. erraticum car seules les reines fertiles (fécondées ou non) sont capables de d’induire le recrutement royal. Je mets ensuite en évidence le rôle de la fertilité des reines dans la régulation de la reproduction des ouvrières de T. erraticum. A nouveau, les reines fécondées fertiles et les reines vierges fertiles sont toutes deux capables d’induire un même effet déclencheur (primer), en l’occurrence, l’inhibition de la reproduction des ouvrières. Dans un troisième chapitre, je montre que les profils d’hydrocarbures (HCC) permettent de distinguer sans ambiguïté les différentes castes femelles (ouvrières, reines fertiles, reines vierges et reines vierges pondeuses) chez T. erraticum. Enfin, le chapitre 4 résume mes tentatives pour démontrer le rôle des HCC dans les phénomènes de recrutement royal ou d’attractivité des reines. Aucun des bio-essais réalisés ne me permet de démontrer l’implication des HCC dans la phéromone royale. <p>Dans une seconde partie, je me suis intéressé aux conséquences du déterminisme du sexe chez T. erraticum. Le chapitre 5 présente cytométrie de flux (CF), une méthode qui me permet de compter les spermatozoïdes stockés dans les spermathèques de quelques espèces de fourmis et de montrer que les reines des espèces polygynes (telles que L. humile et T. erraticum) stockent moins de sperme que les espèces monogynes. La CF permet aussi de déterminer le niveau de ploïdie des cellules spermatiques ou somatiques chez l’adulte. Je me sers de cette application dans le chapitre 6 afin d’étudier le niveau de ploïdie au sein de l’espèce T. erraticum. Je montre que, dans les populations étudiées, il existe des mâles diploïdes et que ces mâles peuvent produire du sperme diploïde fertile, capable d’engendrer une descendance femelle triploïde. Je note des différences dans la fréquence des femelles triploïdes :la proportion d’ouvrières triploïdes est significativement plus importante que celle des reines vierges triploïdes. De plus, je n’ai jamais observé la présence de reines fécondées fertiles triploïdes. De tels résultats suggèrent fortement la présence d’un phénomène de régulation au cours de l’élevage du couvain triploïde. Dans le dernier chapitre, j’ai étudié deux populations de T. erraticum qui diffèrent au niveau de la proportion d’ouvrières triploïdes. Ces populations présentent des différences significatives dans le nombre de reines et d’ouvrières par nid. <p> / Doctorat en Sciences / info:eu-repo/semantics/nonPublished