En raison de leur rôle central dans la physiologie et le développement des plantes, les phythormones ont depuis longtemps été considérées comme des médiateurs chimiques déterminants dans la capacité des insectes à contrôler leur environnement végétal. Les mécanismes permettant aux insectes de manipuler la balance phytohormonale permettant ainsi la régulation des apports nutritifs et la modulation des défenses végétales demeurent néanmoins pour la plupart inconnus, en particulier pour les insectes galligènes et mineurs de feuilles. L’objectif de ma thèse visait à caractériser les capacités de modulation phytohormonale par les insectes manipulateurs de plantes avec un accent particulier sur le lépidoptère mineur de feuille Phyllonorycter blancardella. Nous avons ainsi développés une caractérisation spatio-temporelle de la réponse des plantes aux attaques des larves mineuses au niveau moléculaire et biochimique. Une comparaison entre différents systèmes biologiques nous a permis d’évaluer les similitudes entre les stratégies adoptées par les les insectes galligènes et les insectes mineurs de feuilles, d’identifier l’origine possible des phytohormones impliquées dans la manipulation de la plante et le rôle des bactéries endosymbiotiques d’insectes dans ces interactions. / Because phytohormones lie at the very core of molecular mechanisms controlling the plant physiology and development, they have long been hypothesized to be involved in insect-induced plant manipulations. Insects are using phytohormones to manipulate their host plants for their own benefit, regulating nutrient provisioning and plant defenses. However, a mechanistic understanding of how phytohormones operate in plant reconfigurations by plant-manipulating insects, especially by gall-inducing and leaf-minging insects, is lacking. The objective of my Ph.D. was to provide an extensive characterization of how plant-manipulating insects modulate the plant global hormonal balance with a specific focus on the leaf-mining moth Phyllonorycter blancardella. We thus developed a time course characterization of plant transcriptomic and biochemical responses following attack by leaf-mining larvae. A comparative analysis between different biological systems allowed us to estimate similarities in strategies developed leaf-mining and gall-inducing insects, to identify the possible origin of phytohormones involved in the plant manipulation and to estimate the role of insect endosymbiotic bacteria in these interactions.

L’objectif de ma thèse visait à étudier les processus évolutifs ayant conduit à l’évolution du mode de vie galligène et à rechercher des effecteurs impliqués dans l’induction des galles dans la famille des Gracillariidae (Lepidoptera) avec un accent particulier sur deux espèces, Borboryctis euryae et Caloptilia cecidophora. Nous avons ainsi démontré que ces deux espèces présentent la particularité de posséder un mode de vie intermédiaire entre mineur de feuille et inducteur de galle. Le tissu prolifératif présent dans la mine de B. euryae s’apparente en effet à une galle et les larves de C. cecidophora connaissent une transition du mode de vie mineur de feuille à galligène au cours de leur développement. Des campagnes de terrain ont permis de découvrir de nouvelles espèces de Caloptilia inductrices de galles, et leur étude phylogénétique a montré qu’elles forment un groupe monophylétique. Enfin, exploitant la transition de mode de vie de C. cecidophora ainsi que son contexte phylogénétique, nous avons appliqué une approche de transcriptomique comparative intra- et inter-espèce afin de rechercher des effecteurs candidats impliqués dans la formation de galle. / The aim of my thesis was to study the evolutionary processes that led to the evolution of the gall-inducing lifestyle and to look for effectors involved in the induction of galls in the Gracillariidae family (Lepidoptera) with a particular focus on two species, Borboryctis euryae and Caloptilia cecidophora. We have demonstrated that these two species have a particular intermediate life-style between leaf-miner and gall-inducer. The proliferative tissue in the B. euryae mine is similar to a gall and the larvae of C. cecidophora undergo a transition from leaf-miner to gall-inducer during their development. Field work has uncovered new gall-inducing Caloptilia species, and their phylogenetic study has shown that they form a monophyletic group. Finally, exploiting the transition of feeding habit of C. cecidophora as well as its phylogenetic context, we applied a comparative intra- and inter-species transcriptomic approach to search for candidate effectors involved in gall induction.