En raison de leur rôle central dans la physiologie et le développement des plantes, les phythormones ont depuis longtemps été considérées comme des médiateurs chimiques déterminants dans la capacité des insectes à contrôler leur environnement végétal. Les mécanismes permettant aux insectes de manipuler la balance phytohormonale permettant ainsi la régulation des apports nutritifs et la modulation des défenses végétales demeurent néanmoins pour la plupart inconnus, en particulier pour les insectes galligènes et mineurs de feuilles. L’objectif de ma thèse visait à caractériser les capacités de modulation phytohormonale par les insectes manipulateurs de plantes avec un accent particulier sur le lépidoptère mineur de feuille Phyllonorycter blancardella. Nous avons ainsi développés une caractérisation spatio-temporelle de la réponse des plantes aux attaques des larves mineuses au niveau moléculaire et biochimique. Une comparaison entre différents systèmes biologiques nous a permis d’évaluer les similitudes entre les stratégies adoptées par les les insectes galligènes et les insectes mineurs de feuilles, d’identifier l’origine possible des phytohormones impliquées dans la manipulation de la plante et le rôle des bactéries endosymbiotiques d’insectes dans ces interactions. / Because phytohormones lie at the very core of molecular mechanisms controlling the plant physiology and development, they have long been hypothesized to be involved in insect-induced plant manipulations. Insects are using phytohormones to manipulate their host plants for their own benefit, regulating nutrient provisioning and plant defenses. However, a mechanistic understanding of how phytohormones operate in plant reconfigurations by plant-manipulating insects, especially by gall-inducing and leaf-minging insects, is lacking. The objective of my Ph.D. was to provide an extensive characterization of how plant-manipulating insects modulate the plant global hormonal balance with a specific focus on the leaf-mining moth Phyllonorycter blancardella. We thus developed a time course characterization of plant transcriptomic and biochemical responses following attack by leaf-mining larvae. A comparative analysis between different biological systems allowed us to estimate similarities in strategies developed leaf-mining and gall-inducing insects, to identify the possible origin of phytohormones involved in the plant manipulation and to estimate the role of insect endosymbiotic bacteria in these interactions.

La physiologie et les traits d'histoire de vie des organismes ectothermes dépendent largement de la température de leur microclimat. Dans certaines relations insecte – plante, le phytophage manipule physiquement et/ou chimiquement son environnement végétal. Cependant, les effets de ces transformations sur le microclimat de l'herbivore sont encore inconnus. Nous avons détaillé précisément les modifications physiques induites par un lépidoptère mineur de feuille (Phyllonorycter blancardella, Gracillariidae) sur son environnement végétal (le pommier). Les impacts sur l'écologie thermique de la larve ont été quantifiés. La larve se nourrit et se développe au sein même des tissus de la feuille, dans une structure appelée mine.<br />Des mesures de spectrométrie optique ont démontré que la larve modifie profondément les propriétés optiques de la surface de la feuille au cours de son nourrissage. La structure mine absorbe bien plus de radiations dans le proche infrarouge que les tissus foliaires intacts. De plus, une quantité importante de radiations est transmise à l'intérieur de la mine par le tégument supérieur dans les zones prélevées par la larve. Ces radiations induisent une élévation importante de son activité respiratoire (rejet de CO2). En utilisant un analyseur de gaz par infrarouge, nous avons pu montrer par ailleurs que les stomates localisés dans le tégument inférieur de la mine réagissent à la présence de la larve en se fermant. Un modèle de diffusion de CO2 a révélé que les stomates réagissent directement aux variations d'émission de CO2 par la larve. Le budget thermique de la mine a ensuite été modélisé. Le modèle permet de prédire la température à l'intérieur de la mine à partir des modifications des propriétés optiques et de la physiologie des stomates, et à partir des variables climatiques. Ce modèle biophysique a été validé en comparant ses prédictions avec des mesures expérimentales de température de mines réalisées en environnement contrôlé. Le modèle à une précision de 0,8 °C dans l'intervalle de 12 °C à 42 °C. Le modèle prédit un important excès de température dans la mine, atteignant 10 °C au dessus de la température de l'air et 5 °C au dessus de la température des tissus foliaires intacts. Les deux types de modifications – propriétés optiques et comportement stomatiques – ont un impact équivalent sur l'excès de température. Cette approche démontre clairement que la larve contrôle son environnement physique en modifiant son environnement. Nos résultats sont finalement discutés dans une perspective d'écologie évolutive. Plus particulièrement, le rôle du microclimat des insectes endophages dans l'évolution de leurs sensibilités thermiques et de celles de leurs parasitoïdes est détaillé.

Les insectes endophytophages, tels que les insectes foreurs de tiges, les galligènes et les mineurs de feuilles, vivent et se nourrissent à l’intérieur des végétaux. L'hypothèse de l'alimentation sélective stipule que ces organismes endophytes possèdent un avantage adaptatif par rapport aux ectophages en accédant aux tissus les plus nutritifs tout en évitant les principaux composés défensifs de la plante. Ce comportement d’alimentation sélective peut être également renforcé par une manipulation de la physiologie de la plante comme cela a été démontré chez les insectes galligènes mais également suggéré chez certains insectes mineurs. Ces derniers sont en effet capables d’induire un phénotype « îles vertes » qui se manifestent par la persistance de la photosynthèse au niveau de la zone minée à l'automne alors que le reste de la feuille entre en sénescence et jaunit. L’objectif de notre étude a été d’étudier, en conditions de terrain, les capacités de manipulation du végétal dans le système Malus domestica / Phyllonorycter blancardella. Cet insecte hautement spécialisé complète l’ensemble de son développement dans une zone restreinte d’une seule feuille. / Endophytophagous insects, such as stem-boring, gall-forming and leaf-mining insects, live within plant tissues and feed internally. The selective feeding hypothesis states that this life-style presumably provides adaptive advantages for the insect over other external-feeding modes by allowing access to most nutritional tissues while avoiding main plant defensive compounds. This selective feeding behavior can be reinforced by manipulating the plant physiology which has been clearly demonstrated in gallers but also suggested in leaf-miner insects due to the autumnal formation of “green islands” around mining caterpillars in yellow leaves. This study aimed to investigate, under field conditions, the ability of insects to manipulate their host-plant in the Malus domestica / Phyllonorycter blancardella biological system. This insect is highly specialized and entirely develops within a restricted area of a single leaf. We first characterized the plant-insect interface by describing larval mouthparts and leaf anatomy alterations resulting from the insect feeding activity.