Une plante peut être totalement protégée d'un agent pathogène grâce à un gène majeur de résistance, mais ce dernier peut être rapidement contourné suite à l'apparition et à la propagation de variants pathogènes adaptés. Cette thèse s'intéresse aux mécanismes évolutifs permettant le ralentissement de ce contournement chez les virus de plantes en agissant sur deux forces évolutives majeures, la dérive génétique et la sélection, depuis le niveau de l'hôte jusqu'à celui de la parcelle. D'abord, un modèle épidémiologique stochastique de type SI au niveau d'une parcelle agricole a montré que la dérive génétique pouvait être particulièrement bénéfique au rendement agricole lorsque l'adaptation du virus au gène majeur induit un coût de fitness intermédiaire dans les plantes sensibles. Ensuite, la conception et la validation d'un modèle basé sur des équations déterministes de Lotka-Volterra et des processus stochastiques Dirichlet-multinomiaux a permis de distinguer les effets de la dérive génétique et ceux de la sélection sur des données temporelles de compétition intra-plante entre variants viraux, et de mettre en évidence le contrôle génétique de ces effets par les plantes. Enfin, une analyse de la corrélation entre ces estimations des intensités de dérive génétique et de sélection et une estimation expérimentale de la durabilité d'un gène majeur a montré qu'une forte dérive génétique lors des stades précoces de l'infection augmentait la durabilité du gène majeur. Ces résultats ouvrent des perspectives pour une gestion plus durable de la résistance des plantes, par la sélection de variétés de plantes induisant une forte dérive génétique sur les populations d'agents pathogènes / Plants can be fully protected from their pathogens when they carry major resistance genes, but the efficiency of these genes is limited by the emergence and spread of adapted, resistance-breaking pathogen variants. This thesis studies how evolutionary forces imposed by the plants on pathogen populations may increase the durability of major resistance genes. Using plant viruses as a biological model, this thesis investigates the effect of genetic drift and selection, from the within-host to the host population level. Firstly, a stochastic epidemiological SI model at the field level showed that genetic drift could be particularly beneficial for crop yield when the fitness cost associated with virus adaptation to resistance was intermediate in susceptible plants. Then, the design and validation of a mechanistic-statistical model based on deterministic Lotka-Volterra equations and stochastic Dirichlet-multinomial processes allowed to disentangle the effects of genetic drift from those of selection on temporal data of within-host competition between virus variants. The intensities of genetic drift and selection acting on virus populations were shown to be controlled genetically by the hosts. Finally, a correlation analysis between these estimations of genetic drift and selection intensities and an experimental estimation of the durability of a major resistance gene showed that strong genetic drift during the early stages of plant infection led to an increase in resistance durability. These results open new perspectives for more durable management of plant resistance, by breeding plant varieties inducing strong genetic drift on pathogen populations

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L’étude des modifications phénotypiques et génomiques associées à l’adaptation des pathogènes aux résistances est une étape fondamentale pour mieux comprendre et anticiper le phénomène de contournement des résistances. Le nématode à kyste Globodera pallida est un important pathogène de la pomme de terre, vis-à-vis duquel un QTL majeur de résistance, GpaVvrn, a été identifié chez Solanum vernei. Cependant, la capacité des populations de G. pallida à s’adapter à cette résistance en quelques générations seulement a été mise en évidence par évolution expérimentale. Dans ce contexte, ce travail de thèse avait pour objectifs (1) d’étudier les traits d’histoire de vie du nématode impactés par l’adaptation, afin de tester l’existence éventuelle d’un coût de virulence, et (2) d’identifier les régions génomiques impliquées dans l’adaptation, par une approche originale combinant évolution expérimentale et scans génomiques sur des lignées virulentes et avirulentes. Contre toute attente, nous avons montré que l’adaptation à la résistance issue de S. vernei entraînait une augmentation de la fitness des individus virulents sur hôte sensible. Nous avons également pu identifier des régions génomiques candidates à l’adaptation à la résistance de la plante hôte, contenant des gènes codant pour des effecteurs, et notamment des SPRYSECs, connus chez les nématodes à kyste pour être impliqués dans la suppression des défenses des plantes mais aussi dans la virulence du nématode. À terme, ces résultats s’avéreront utiles pour la conception de stratégies durables de déploiement de variétés de pommes de terre résistantes. / Studying phenotypic and genomic modifications associated with pathogen adaptation to resistance is a crucial step to better understand and anticipate resistance breakdown. The cyst nematode Globodera pallida is an important pest of potato crops, for which a major resistance QTL, GpaVvrn, has been identified in Solanum vernei. However, the capability of G. pallida populations to adapt to this resistance in only few generations has been highlighted through experimental evolution. In this context, the purposes of this work were (1) to study the nematode life-history traits impacted by adaptation, in order to test for potential existence of a virulence cost, and (2) to identify genomic regions involved in adaptation, through an original approach combining experimental evolution and genome scans on virulent and avirulent lineages. Unexpectedly, we highlighted that adaptation to resistance from S. vernei leads to an increase of virulent individual’s fitness on susceptible host. We were also able to pinpoint candidate genomic regions to adaptation to host plant resistance, containing genes encoding effectors, and especially SPRYSECs, known in cyst nematodes to be involved in suppression of host defense but also in nematode virulence. These results will ultimately be useful in order to conceive sustainable strategies of use of potato resistant cultivars

Parmi les Prunus, genre botanique d’intérêt économique important, l’abricotier (Prunusarmeniaca L.) est une culture emblématique du Bassin Méditerranéen. Il y est soumis à des contraintes biotiques importantes, parmi lesquelles le dépérissement bactérien, causé par Pseudomonas syringae (Psy), peut mener à des phénomènes de mortalité en verger au niveau des régions à hivers froids et humides. La mise en évidence de différences variétales en verger offre potentiellement des perspectives de contrôle de la maladie à travers le levier génétique. Aussi, ce travail de thèse avait pour principaux objectifs (i) d’identifier chez la plante des régions génomiques liées à la résistance partielle à la bactérie et (ii) d’étudier un plan factoriel d’interaction entre les diversités de la plante et de la bactérie (GxG) afin d’apprécier la généricité de la résistance et sa durabilité. Afin de répondre au premier objectif, deux approches complémentaires ont été mobilisées : une cartographie de QRLs (Quantitative Resistance Loci) sur quatre populations biparentales dont trois sont issues du croisement avec un géniteur commun ainsi qu’une analyse d’association sur une core-collection. Les données phénotypiques mobilisées correspondent à des symptômes issus d’inoculations contrôlées ainsi que des notes de mortalité obtenues suite à infection naturelle en verger. Ces deux approches (analyse de liaison et d’association) ont permis de mettre en évidence 22 QRLs de résistance, parmi lesquels seuls 2 QRLs sur les chromosomes 6 et 7 colocalisent entre les deux approches. Deux régions majeures détectées en étude d’association sur les chromosomes 5 et 6 se sont révélées être en déséquilibre de liaison et contrôlent près de 26 et 43% de la variation des symptômes. Deux mécanismes complémentaires reposant sur le blocage de l’infection de Psy et sur la limitation de la progression locale de la bactérie dans les tissus ont été mis en évidence à travers la détection de QRLs sur les chromosomes 3, 6, 8 d’une part et 1,4et 6 d’autre part. Le second objectif a été abordé grâce à une étude d’un plan factoriel d’interaction entre 20 accessions d’abricotier et 9 souches de Psy, échantillonnées d’après la connaissance de l’épidémiologie de la maladie en verger. L’analyse statistique de ce dispositif mis en œuvre à la fois en verger et en laboratoire a démontré la prédominance de l’effet du facteur souche dans la variabilité des symptômes étudiés et la très faible importance du facteur d’interaction GxG, indiquant une potentielle généricité des facteurs de résistance et des perspectives favorables à leur durabilité en verger.Les résultats issus de cette thèse contribuent à offrir une meilleure compréhension des mécanismes de résistance partielle au dépérissement bactérien de l’abricotier et fournissent des marqueurs et haplotypes, potentiellement mobilisables dans le cadre de programmes d’innovation variétale. / Within the genus Prunus, that contains highly valuable species, apricot (Prunusarmeniaca L.) is an emblematic Mediterranean crop. But apricot cultivation is constrainedby many biotic stresses, among which bacterial canker caused by Pseudomonas syringae(Psy) is particularly severe and can lead to the death of the trees in regions with humidand cold winters. Differences of susceptibilities have been observed between cultivars inorchards and create opportunities for disease management through genetic improvement.This thesis aimed to (i) identify genetic determinants linked to partial resistance to thebacterium and to (ii) study a factorial interaction design between both diversities of theplant and the pathogen (GxG interaction) in order to assess resistance genericity anddurability. With regard to the first objective, two complementary approaches were used :QRL (Quantitative Resistance Loci) mapping over four biparental progenies, amongwhich three were obtained with a cross involving a common genitor, and a genome-wideassociation study on a core-collection. The phenotypic data mobilized in this work rely onsymptoms issued from controlled inoculations and on mortality notations followingnatural infections in the orchard. These approaches led to the detection of 22 QRLs amongwhich only 2 QRLs, located on chromosomes 6 and 7, co-localized between the twomethods. Two main regions detected in the association study, over the chromosomes 5and 6, appeared to be in linkage disequilibrium and controlled 26 and 43% of the variationof the symptoms. A complementarity between two mechanisms, one that involves blockingthe infection of Psy and the other that limits bacterial mobility in the tissues has beenrevealed through the detection of QRLs over chromosomes 3, 6, 8 for one mechanism and1,4, 6 for the other, respectively. The second objective was fulfilled with a study of afactorial interaction design between 20 apricot accessions and 9 Psy strains, which weresampled according to the previous knowledge of the disease epidemiology in the orchard.Statistical analyses of phenotypic data obtained both from the orchard and a laboratorytest showed a clear predominance of the strain effect on symptom variability and a weakimportance of the GxG interaction factor. This last result highlighted a potentialgenericity of the resistance factors and favorable perspectives of durability in the orchard.The results issued from this thesis contribute to a better understanding of the mechanismsunderlying partial resistance of apricot to bacterial canker. Moreover, it provide markersand haplotypes of interest which could be mobilized in breeding programs.

L’utilisation de variétés de plantes porteuses de gènes majeurs de résistance a longtemps été une solution privilégiée pour lutter contre les maladies des plantes. Cependant, la capacité des agents pathogènes à s’adapter à ces variétés après seulement quelques années de culture rend nécessaire la recherche de résistances à la fois efficaces et durables. Les objectifs de cette thèse étaient (i) d’identifier chez la plante des régions génomiques contraignant l’évolution des agents pathogènes en induisant des effets de dérive génétique et (ii) d’étudier l’impact des forces évolutives induites par la plante sur la capacité d’adaptation des pathogènes aux résistances variétales, l’ambition étant par la suite d’employer au mieux ces forces pour limiter l’évolution des pathogènes. Le pathosystème piment (Capsicum annuum) – PVY (Potato virus Y) a été principalement utilisé pour mener ces travaux de recherche. Afin de répondre au premier objectif, une cartographie de QTL (quantitative trait loci) sur une population biparentale de piment et une étude de génétique d’association sur une core-collection de piments ont été réalisées. Ces deux approches ont permis de mettre en évidence des régions génomiques sur les chromosomes 6, 7 et 12 impliquées dans le contrôle de la taille efficace des populations virales lors de l’étape d’inoculation du virus dans la plante. Certains de ces QTL ont montré une action vis-à-vis du PVY et du CMV (Cucumber mosaic virus) tandis que d’autres se sont révélés être spécifiques d’une seule espèce virale. Par ailleurs,le QTL détecté sur le chromosome 6 co-localise avec un QTL précédemment identifié comme contrôlant l’accumulation virale et interagissant avec un QTL affectant la fréquence de contournement d’un gène majeur de résistance. Pour répondre au second objectif, une analyse de la corrélation entre l’intensité des forces évolutives induites par la plante et une estimation expérimentale de la durabilité du gène majeur a été réalisée. De l’évolution expérimentale de populations de PVY sur des plantes induisant des effets de dérive génétique, de sélection et d’accumulation virale contrastés a également été effectuée. Ces deux études ont démontré qu’une plante induisant une forte dérive génétique associée à une réduction de l’accumulation virale permettait de contraindre l’évolution des populations virales, voire d’entraîner leur extinction. Ces résultats ouvrent de nouvelles perspectives pour le déploiement de déterminants génétiques de la plante qui influenceraient directement le potentiel évolutif du pathogène et permettraient de préserver la durabilité des gènes majeurs de résistance. / Plants carrying major resistance genes have been widely used to fight against diseases. However, the pathogensability to overcome the resistance after a few years of usage requires the search for efficient and durable resistances.The objectives of this thesis were (i) to identify plant genomic regions limiting pathogen evolution by inducinggenetic drift effects and (ii) to study the impact of the evolutionary forces imposed by the plant on the pathogenability to adapt to resistance, the goal being to further use these forces to limit pathogen evolution. The pepper(Capsicum annuum) – PVY (Potato virus Y) pathosystem has been mainly used to conduct these researches.Regarding the first objective, quantitative trait loci (QTL) were mapped on a biparental pepper population andthrough genome-wide association on a pepper core-collection. These approaches have allowed the detection ofgenomic regions on chromosomes 6, 7 and 12 controlling viral effective population size during the inoculationstep. Some of these QTLs were common to PVY and CMV (Cucumber mosaic virus) while other were virusspecific.Moreover, the QTL detected on chromosome 6 colocalizes with a previously identified QTL controllingPVY accumulation and interacting with a QTL affecting the breakdown frequency of a major resistance gene.Regarding the second objective, a correlation analysis between the evolutionary forces imposed by the plant andan experimental estimation of the durability of a major resistance gene has been done. Experimental evolution ofPVY populations on plants contrasted for the levels of genetic drift, selection and virus accumulation they imposedhas also been performed. Both studies demonstrated that a plant inducing a strong genetic drift combined to areduction in virus accumulation limits virus evolution and could even lead to the extinction of the virus population.These results open new perspectives to deploy plant genetic factors directly controlling pathogen evolutionarypotential and could help to preserve the durability of major resistance genes.

Les résistances génétiques permettent une lutte efficace contre les maladies des plantes cultivées mais sont limitées par les capacités d’évolution des bioagresseurs ciblés. Chez le piment, le fonds génétique peut améliorer la durabilité de la résistance au PVY conférée par le gène majeur pvr23. L’objectif de ma thèse était de caractériser les facteurs génétiques de l’hôte conditionnant la durabilité du gène majeur en répondant aux questions suivantes : (i) Quels sont leurs actions sur l’évolution des populations virales ? (ii) Correspondent-ils aux QTL (quantitative trait loci) de résistance partielle ? (iii) Sont-ils répandus au sein des ressources génétiques du piment ? Différentes expérimentations incluant des tests de résistances, d’évolution expérimentale et de compétition entre différents variants viraux, ont montré que les facteurs du fonds génétique augmentant la durabilité de pvr23 agissaient en : (i) diminuant la concentration virale dans la plante, (ii) en réduisant les probabilités de mutations du PVY vers le contournement du gène pvr23 et (iii) en ralentissant la sélection des variants viraux contournants. La détection de QTL et la cartographie des facteurs génétiques affectant la fréquence de contournement de pvr23 (QTL de durabilité) a mis en évidence quatre régions du génome du piment qui, par des effets additifs ou épistatiques, expliquent 70% de la variabilité phénotypique observée. La cartographie comparée montre que trois des quatre QTL de durabilité co-localisent avec des QTL affectant la résistance partielle, suggérant que les QTL de résistance partielle ont un effet pléiotropique sur la durabilité d’un gène majeur de résistance. L’étude d’une collection de 20 accessions de piment, porteuses de pvr23 ou pvr24(allèle très proche de pvr23) dans des fonds génétiques variés, a montré que les fonds génétiques favorables à la durabilité de ces allèles de résistance sont fréquents dans les ressources génétiques du piment. Ces résultats mettent en évidence que la durabilité d’un gène majeur de résistance peut-être fortement augmentée lorsqu’il est associé à des facteurs génétiques réduisant la multiplication du pathogène. De plus, la fréquence de contournement du gène majeur s’est révélée être un caractère très héritable (h²=0.87) et la détection de QTL affectant ce caractère est possible. La sélection directe pour de tels QTL est donc envisageable et ouvre de nouvelles perspectives pour préserver la durabilité des gènes majeurs de résistance utilisés en sélection variétale. / Genetic resistances provide an efficient control of crop diseases but are limited by pathogen adaptation.In pepper, the durability of the pvr23 allele, conferring resistance to Potato virus Y (PVY), was demonstrated todepend on the plant genetic background. The aim of my PhD thesis was to characterize the host genetic factorsaffecting the durability of the major resistance gene pvr23 and to answer to the following question s: (i) What istheir action on the evolution of the viral population? (ii) Is there identity between the QTLs (quantitative traitloci) controlling the partial resistance and the QTLs affecting the durability of pvr23? (iii) Are these genetic factorswidespread among the genetic resources of pepper? Various experiments including resistance testing,experimental evolution and competition between various PVY variants, enabled to show that the genetic factorsaffecting the durability of pvr23 acted in: (i) decreasing the viral accumulation, (ii) decreasing the probability ofacquisition of resistance breaking (RB) mutations by PVY and (iii) slowing down the selection of RB variants. QTLdetection and mapping of genetic factors affecting the frequency of pvr23 RB showed that four loci actingadditively and in epistatic interactions explained together 70% of the variance of pvr23 breakdown frequency.Comparative mapping between these QTLs and QTLs affecting partial resistance showed that three of the fourQTLs controlling the frequency of pvr23 RB are also involved in quantitative resistance, suggesting that QTLs forquantitative resistance have a pleiotropic effect on the durability of the major resistance gene. Analysis of acollection of 20 pepper accessions, carrying pvr23 or pvr24 (allele closely related to pvr23) in various geneticbackgrounds, showed that genetic backgrounds favorable to the durability of the pvr2-mediated resistance arewidespread in the genetic resources of pepper. These results highlight that the durability of a major resistancegene can be strongly increased when associated with genetic factors decreasing the pathogen multiplication.Moreover, the frequency of a major gene RB is a highly heritable trait and QTLs detection for this trait isachievable. The direct selection for such QTLs opens new prospects to preserve the durability of major resistancegenes used by breeders.

La réponse adaptative de populations de bioagresseurs aux pressions de sélection exercées par les activités agricoles détermine la durabilité des moyens de lutte. Chez le melon, le gène Vat qui confère la résistance à Aphis gossypii étant déployé depuis plus de 10 ans, on craint son contournement. L’enjeu est de proposer des éléments stratégiques aux semenciers sur le risque d’évolution des pucerons vers la virulence, pour développer de nouvelles variétés avec des résistances durables. Dans le cadre de cette thèse, nous avons : i) Estimé la diversité génétique disponible dans des populations d’A. gossypii de différentes régions de production de melon. Elle est structurée géographiquement. La grande diversité observée en France aurait en partie pour origine des évènements de reproduction sexuée suggérant un potentiel évolutif élevé d’A. gossypii. ii) Estimé la pression de sélection exercée par différentes combinaisons de résistance (gène Vat et QTL) sur ces populations. Les densités de population sont plus faibles sur les plantes Vat que sur les plantes non Vat et la structure génétique des populations est modifiée dans certaines régions de production quand le gène Vat est présent. Les clones se multipliant sur les plantes Vat ont une forte fitness et le risque de leurs extensions est grand. Aucun effet de QTL de résistance n’a été mis en évidence en plein champ. iii) Caractérisé les clones contournant le gène Vat. Nos résultats suggèrent que l’adaptation des clones s’effectue soit par modification du gène d’avirulence du puceron soit par l’adaptation du puceron aux effecteurs de la résistance. De nouvelles stratégies de gestion de la résistance Vat sont proposées. / The adaptive response of pest populations to selection pressures exerted by agricultural activities determines the sustainability of control methods. In melon, the Vat gene that confers resistance to Aphis gossypii has been deployed for over 10 years, so there are fears it will be overcome. The challenge is to provide strategic elements to plant breeders, concerning the risk of development of virulent aphids, in order to develop new varieties with durable resistances. In the context of this PhD, we have : i) Estimated the available genetic diversity in populations of A. gossypii from different melongrowing areas. The diversity is structured geographically. The great diversity observed in France would have its origine in part from the events of sexual reproduction, suggesting a high evolutionary potential of A. gossypii. ii) Estimated the selection pressure exerted by different resistance combinations (Vat gene and QTLs) on these populations. Population densities are lower on VatR plants than VatS plants and population genetic structure is altered in certain growing areas when the VatR gene is present. The clones multiplying on VatR plants have good fitness and the risk of their spreading is great. No effect of QTLs has been identified in the field. iii) Characterized the clones overcoming the VatR gene. Our results suggest that the adaptation of clones made either by alteration of the avirulence gene of aphids or by adaptation of aphids toresistance effectors. New strategies for Vat resistance management are proposed.