My thesis examines the evolutionary significance of polydomy using the ant Iridomyrmex purpureus as a model species. In polydomous colonies, several nests are separated spatially, but connected socially by the interchange of workers, brood and food. The nature of interactions among ants from different nests of a polydomous colony varies from totally cooperative to indifference, and often the different nests within a colony may have some kind of separate identity. Polydomy is fairly common among ants, and while it has attracted some theoretical attention, there have been few empirical studies. (For complete abstract open document)

Selon la théorie de la sélection de la parentèle, les individus peuvent transmettre des copies de leurs gènes à la génération suivante sans accéder eux-mêmes à la reproduction, mais en aidant des apparentés à augmenter leur propre succès reproductif. Ce concept reste aujourd'hui l'explication la plus probable pour justifier l'évolution de l’altruisme de reproduction dans le règne animal. Les coefficients de corrélations génétiques entre les membres d’un groupe ont une importance capitale, puisqu'ils influencent directement les bénéfices génétiques indirects associés au comportement altruiste. Trois principaux facteurs sont cependant connus pour influencer profondément l'architecture des sociétés: (i) le nombre de reines présentes dans un nid (polygynie), (ii) le nombre d'accouplements des reines (polyandrie), et (iii) l’accouplement entre apparentés (consanguinité). Nous avons étudié les stratégies de reproduction de cinq espèces de fourmis du genre Plagiolepis. Nous avons d’abord déterminé l’origine endogène des signaux de reconnaissance responsables de la fermeture des sociétés (I). Nous avons également identifié les causes proximales de la forte consanguinité observée chez P. pygmaea : une éviction par les ouvrières des mâles étrangers tentant de s’introduire dans leur société et une préférence des femelles vierges à s’accoupler avec des mâles apparentés (II). A l’aide de marqueurs génétiques, nous avons estimé le degré de polygynie, le taux de polyandrie des reines, et le niveau de consanguinité pour quatre espèces libres : P. pygmaea, P. taurica, P. schmitzii et P. maura (III; IV). Enfin, nous avons testé l’hypothèse d’une réversion du nombre d’accouplements vers la monandrie chez les espèces parasites, au travers de P. xene. (V).

Reproductive division of labor is the most distinctive characteristic of the social Hymenoptera; some individuals reproduce and others forego their own reproduction to raise non-descendant offspring. In species where females are reproductively totipotent and lack morphologically distinct castes, there is potential for reproductive conflict because more than one female in a colony may attempt direct reproduction. I focused my dissertation research on a subtropical population of the primitively eusocial paper wasp, Mischocyttarus mexicanus, to investigate the initiation, establishment, and development of the colony before the emergence of adult offspring. Female M. mexicanus exhibit variation in behavior and task performance, and switch between reproductive and non-reproductive roles. These changes in behavior and reproduction may be influenced by social context. In three studies, I investigated the role of social context on reproduction, behavior, and brain structure. In the first study, I tested the role of body size, reproductive potential, and immediate egg-laying potential on the reproductive tactic employed by females. I found that large females either became solitary foundresses or became part of a group-initiated colony. In contrast, small females left their natal colony and pursued joining other colonies. This joiner tactic is unique to this population and has not been observed in temperate zone populations. I also found that subordinate females had the potential to lay eggs if given the opportunity. This suggests an incentive to remain in a colony for future opportunities of direct reproduction. In the second study, I investigated the effect of three variables on non-nestmate acceptance: non-nestmate age, stage of colony development, and non-nestmate aggressive behavior. I demonstrated that non-nestmate acceptance was context-dependent. Both non-nestmate age and stage of colony development had an effect on the proportion of accepted non-nestmates. Although, non-nestmate aggressive behavior did not affect non-nestmate acceptance, it did trigger an aggressive response from colony nestmates. In the third study, I assessed the relationship of Mushroom Bodies (MB) volume, the brain neuropils associated with learning and memory, to environmental conditions and social interactions. I compared MB volume of newly-established colonies initiated by solitary foundresses to groups of foundresses. In addition, I performed laboratory experiments to differentiate between the effect of environmental conditions and social interactions. I found a positive relationship between MB volume and environmental conditions including light intensity and foraging experience. In contrast to previous studies, I found no association between MB volume and social interactions. Ovary development was positively correlated with MB development. This result suggests that although reproductive dominance is established in newly-initiated colonies, social dominance may not yet be established. In summary, my studies found an effect of social context on behavior, adoption of reproductive tactics and brain structure in colonies of M. mexicanus during the offspring pre-emergence phase.

abstract: The most abundantly studied societies, with the exception of humans, are those of the eusocial insects, which include all ants. Eusocial insect societies are typically composed of many dozens to millions of individuals, referred to as nestmates, which require some form of communication to maintain colony cohesion and coordinate the activities within them. Nestmate recognition is the process of distinguishing between nestmates and non-nestmates, and embodies the first line of defense for social insect colonies. In ants, nestmate recognition is widely thought to occur through olfactory cues found on the exterior surfaces of individuals. These cues, called cuticular hydrocarbons (CHCs), comprise the overwhelming majority of ant nestmate profiles and help maintain colony identity. In this dissertation, I investigate how nestmate recognition is influenced by evolutionary, ontogenetic, and environmental factors. First, I contributed to the sequencing and description of three ant genomes including the red harvester ant, Pogonomyrmex barbatus, presented in detail here. Next, I studied how variation in nestmate cues may be shaped through evolution by comparatively studying a family of genes involved in fatty acid and hydrocarbon biosynthesis, i.e., the acyl-CoA desaturases, across seven ant species in comparison with other social and solitary insects. Then, I tested how genetic, developmental, and social factors influence CHC profile variation in P. barbatus, through a three-part study. (1) I conducted a descriptive, correlative study of desaturase gene expression and CHC variation in P. barbatus workers and queens; (2) I explored how larger-scale genetic variation in the P. barbatus species complex influences CHC variation across two genetically isolated lineages (J1/J2 genetic caste determining lineages); and (3) I experimentally examined how CHC development is influenced by an individual’s social environment. In the final part of my work, I resolved discrepancies between previous findings of nestmate recognition behavior in P. barbatus by studying how factors of territorial experience, i.e., spatiotemporal relationships, affect aggressive behaviors among red harvester ant colonies. Through this research, I was able to identify promising methodological approaches and candidate genes, which both broadens our understanding of P. barbatus nestmate recognition systems and supports future functional genetic studies of CHCs in ants. / Dissertation/Thesis / Doctoral Dissertation Biology 2016

Selon la théorie de la sélection de la parentèle, les individus peuvent transmettre des copies de leurs gènes à la génération suivante sans accéder eux-mêmes à la reproduction, mais en aidant des apparentés à augmenter leur propre succès reproductif. Ce concept reste aujourd'hui l'explication la plus probable pour justifier l'évolution de l’altruisme de reproduction dans le règne animal. Les coefficients de corrélations génétiques entre les membres d’un groupe ont une importance capitale, puisqu'ils influencent directement les bénéfices génétiques indirects associés au comportement altruiste. Trois principaux facteurs sont cependant connus pour influencer profondément l'architecture des sociétés: (i) le nombre de reines présentes dans un nid (polygynie), (ii) le nombre d'accouplements des reines (polyandrie), et (iii) l’accouplement entre apparentés (consanguinité).<p>\ / Doctorat en Sciences / info:eu-repo/semantics/nonPublished

La stratégie de reproduction est l’un des principaux facteurs responsables du maintien de l’eusocialité et du succès écologique des fourmis. Chez les fourmis monogynes, la fondation solitaire induit de forts degrés d’apparentement entre les membres de la colonie, ce qui garantit la fitness indirecte des ouvrières. Par ailleurs, la territorialité assure le maintien de l’intégrité de la colonie. Par contre, chez les fourmis polygynes, l’ouverture sociale est plus importante, les reines ont perdu la capacité à fonder de manière indépendante et la présence de plusieurs lignées maternelle peut faire chuter les degrés d’apparentement, ce qui à terme, pourrait pousser les membres de la colonie au népotisme. Crematogaster pygmaea est une fourmi hautement polygyne dont la biologie la rapproche paradoxalement des fourmis monogynes. Dès lors, elle représente un modèle intéressant pour tester ces différentes prédictions, qui dans un cadre plus large, contribuent à une meilleure compréhension de l’évolution et de la maintenance de la coopération des reines chez les fourmis.<p>A l’aide de confrontations en milieu naturel, nous avons montré que C. pygmaea est clairement une espèce multicoloniale. Les confrontations traditionnelles en boîte de Pétri se sont avérées insuffisantes pour déterminer le degré d’ouverture des colonies de C. pygmaea. Le profil d’hydrocarbures cuticulaires des ouvrières est simple mais présente quelques alcanes branchés et quelques alcènes qui pourraient suffire au codage de l’odeur coloniale. Les colonies de C. pygmaea sont formées de plusieurs calies qui s’échangent des ouvrières. Ces échanges contribueraient à l’homogénéité et à l’intégrité génétique et chimique des colonies au sein des populations. <p>Contrairement à ce qui est observé chez d’autres fourmis, la forte polygynie de C. pygmaea n’est pas associée à l’incapacité d’une fondation solitaire. En effet, le dimorphisme reines-ouvrières est très marqué, l’haplométrose et la pléométrose sont possibles en laboratoire et des essaimages et tentatives de fondations solitaires ont été observés dans la nature. La dissémination des colonies par essaimage pourrait avoir lieu sur de courtes distances, comme le suggère la corrélation positive entre les distances génétique et géographique qui séparent les colonies. <p>Les reines sont capables de suivre des pistes, ce qui pourrait favoriser leur pénétration dans une colonie existante. Néanmoins, les ouvrières sont capables de reconnaître une reine étrangère et les degrés d’apparentements au sein des colonies sont élevés. Les analyses génétiques ont montré que les colonies forment des unités familiales dont les reines sont recrutées au sein d’une même génération. Ces reines sont à l’origine des ouvrières présentes dans la colonie. Chez les colonies pérennes, la présence d’un bottleneck royal pendant la saison sèche, associée à des accouplements intranidaux, devraient atténuer l’érosion des degrés d’apparentement liée au chevauchement entre les générations. Par ailleurs, nos résultats montrent aussi que les ouvrières peuvent produire des mâles fertiles. Le maintien de forts degrés d’apparentement et la présence de worker policing devraient garantir la fitness indirecte des ouvrières. <p>Enfin, nous montrons dans cette étude que les profils cuticulaires des individus pondeurs et non pondeurs diffèrent par la présence de quatre alcènes. L’accouplement ne modifie par le profil cuticulaire. Le profil des reines matures, très attractives vis-à-vis des ouvrières, est paradoxalement plus proche des individus non pondeurs. Néanmoins, le pentacosene présent uniquement chez les individus fertiles, pourrait être interprété comme un signal de fertilité par les ouvrières.<p>Dans cette étude, nous montrons que C. pygmaea bien que hautement polygyne possède plusieurs caractéristiques typiques des espèces monogynes. Sa stratégie de reproduction différenciée (la philopatrie des sexués et les essaimages) permet vraisemblablement à la fois la production massive d’ouvrières lors de la dilatation des colonies à la saison des pluies et la colonisation de territoires plus éloignés. La flexibilité de la gynie et de la polydomie de C. pygmaea contribueraient à une meilleure adaptation des colonies face aux saisons marquées du Nordeste brésilien/<p><p>Reproductive strategy is one of the main factors explaining eusociality and the ecological success of ants. In monogynous ants, independent foundation lead to high levels of relatedness between workers, ensuring their indiret fitness. Territoriality helps to maintain the social cohesion of the colony. In polygynous ants, nestmate recognition is generally less efficient, queens have lost the capability of solitary foundation and several maternal lineages lead to lower degrees of relatedness. Although highly polygynous, Crematogaster Pygmaea seems to share several biological traits with monogynous ants. These characteristics make this species a particularly interesting model to test several of the assumptions proposed to explain the origin and maintenance of polygyny in ants.<p><p>In the field, our results reveal that workers of this species are clearly aggressive towards non-nestmates. Populations of C. pygmaea are therefore multicolonial. Traditional Petri dish confrontations were insufficient to determine colonies’ degree of openness. Despite a simple cuticular hydrocarbon profile, alkenes and branched alkanes could be sufficient to support the colonial odor. Colonies of C. pygmaea consist of thousands of workers exchanged between different calies. Genetic and chemical data show that these exchanges contribute to the homogeneity and integrity of the colonies within populations.<p><p>Queen-worker dimorphism is pronounced in C. pygmaea and, in the laboratory, young mated queens are able to initiate a new colony by claustral foundation (in haplometrosis and pleometrosis). In the field, nuptial flights were noted at the beginning of the rain season and several young mated queens were observed digging the wet soil actively, confirming that solitary foundation is likely in this species. Swarming may occur over short distances, as suggested by the positive correlation between genetic and geographic distances among colonies.<p>Queens are able to follow chemical trails. Therefore, they could enter in established colonies. Nevertheless, since (i) workers are able to discriminate and kill foreign queens and (ii) relatedness is strong within colonies, adoption of foreign queens is probably rare. Genetic analysis rather suggest that colonies form family units in which the queens are recruited within a single generation and produce the workers of this generation. <p>Our results also show that workers are able to produce fertile males in the absence of queens. Despite this ability to reproduce, reproductive altruism in workers is probably maintain by high degree of relatedness between colony members and worker policing behaviours.<p><p>Our data show that cuticular lipid of non-fertile individuals (workers and winged virgin queens) differ from those of fertile ones by the presence of four alkenes. Mating does not alter the cuticular profile. Surprisingly, the cuticular lipid profile of mature queens is more similar to those of infertile individuals than to those of young egg-laying queens, although mature laying queens are twice as attractive as young laying queens. However, the relative proportion of one alkene (pentacosene) is clearly higher in mature queens than in their non-laying nestmates. It is therefore suggested that alkenes, and more particularly pentacosene, could be involved in fertility signalling but that queen attractiveness to workers could be released by other, non-cuticular compounds. <p><p>The biological traits of C. pygmaea have been interpreted in terms of adaptation to its environment characterized by sharply contrasting seasons. It is suggested that high number of related queens and polydomy ensure a rapid expansion of the colonies during the rainy season, allowing this species to exploit available resources with efficiency.<p> / Doctorat en Sciences / info:eu-repo/semantics/nonPublished