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História evolutiva de Leopardus colocolo (Mammalia, Felidae): análise de padrões filogeográficos e sua influência no processo de hibridação com Leopardus tigrinus

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Previous issue date: 2012 / The pampas cat, Leopardus colocolo, is a little-known species of Neotropical felid that has a broad geographic distribution in South America, and is strongly associated with grasslands. The presence of phenotypic differences among geographic populations of this species has raised questions about the demographic history and taxonomy of this felid. More recently, initial phylogeographic studies showed that this species indeed possesses a strong genetic structure, but were mostly restricted to Andean samples, so that much of its distribution was not analyzed in detail. Furthermore, the recent discovery of evidence of hybridization between L. colocolo and another Neotropical felid (L. tigrinus) in central and northeastern Brazil, added an even greater complexity to the evolutionary history of this species, and emphasized the need for more detailed studies on its phylogeographic patterns and historical demography. Previous studies have indicated that this hybridization event is relatively old, and is currently detected only as an introgression of L. colocolo mitochondrial DNA (mtDNA) into L. tigrinus populations, without any trace so far identified in the nuclear genome. Therefore, the aim of this study was to analyze four mitochondrial segments in L. colocolo individuals sampled broadly across their geographic distribution, along with samples of L. tigrinus hybrids from central and northeastern Brazil. The analysis of 2,141 base pairs of the mtDNA control region and ATP8, ND5 and Cyt-b genes revealed a strong population structure in L. colocolo, with high haplotype and nucleotide diversity in comparison with others Neotropical cats. Haplotypes from Chile, Bolivia and Argentina were positioned as the most basal in the phylogeographic structure of L. colocolo, while samples from Brazil and Uruguay formed recent, internal groups, suggesting a west-to-east colonization for this species. Demographic analyses indicated the occurrence of two episodes of population expansion, an earlier one (ca. 200,000 years ago) in the west, and another ca. 50,000 years ago in the east. The latter coincides with paleoclimatic and paleogeographic studies that indicated an expansion of grasslands in Brazil and consequent loss of forests. The joint analysis with the L. tigrinus hybrid samples revealed a complex history of hybridization. We found no haplotype sharing between L. colocolo and L. tigrinus hybrids, supporting the hypothesis that this hybridization event is quite old. Moreover, the analysis of population structure revealed that the pampas cat populations from southern Brazil and Uruguay are phylogenetically closer to L. tigrinus hybrid haplotypes than to the extant lineages of L. colocolo from central and northeastern Brazil. The most plausible interpretation to this unusual pattern is that ancestral L. colocolo haplotype lineages from central Brazil have only been sampled in present-day hybrids, and may be extinct in their original species. The observed pattern also indicates that southern Brazil and Uruguay were colonized by L. colocolo from central Brazil, with no immediate connection to nearby populations still present in Argentina. This has direct consequences for the conservation of this group, which is geographically isolated and appears to evolve without gene flow (at least mitochondrial) with nearby populations. If this result is confirmed with nuclear markers, it will emphasize the immediate prioritization of these populations for conservation and management. From an evolutionary standpoint, our results showed the importance of analyzing L. colocolo populations from eastern South America, as well as the inclusion of L. tigrinus hybrids, because an essential portion of the pampas cat mitochondrial history seems to be currently recorded only by these introgressed haplotypes. / Leopardus colocolo (popularmente conhecido como gato-palheiro) é uma espécie pouco conhecida de felídeo neotropical que possui uma ampla distribuição geográfica na América do Sul, sendo fortemente associada a habitats com vegetação aberta. A presença de diferenças fenotípicas entre populações geográficas desta espécie levantou questões quanto à taxonomia e a história demográfica deste táxon. Posteriormente, estudos filogeográficos iniciais indicaram que a espécie apresenta realmente uma forte estrutura genética, mas ficaram predominantemente restritos a amostras de regiões andinas, de forma que grande parte da distribuição deste felídeo não foi analisada detalhadamente. Além disso, a recente descoberta de evidências de hibridação entre L. colocolo e outra espécie de felídeo neotropical, Leopardus tigrinus, nas regiões centro-oeste e nordeste do Brasil, revelou uma complexidade ainda maior de sua história evolutiva, e enfatizou a necessidade de estudos mais detalhados acerca de seus padrões filogeográficos e demografia histórica. Estudos prévios revelaram que este evento de hibridação é relativamente antigo, sendo atualmente detectado apenas como uma introgressão de DNA mitocondrial (mtDNA) de L. colocolo em populações de L. tigrinus, sem qualquer vestígio até o momento identificado no genoma nuclear. Assim sendo, o objetivo deste trabalho foi analisar quatro segmentos mitocondriais de indivíduos de L. colocolo amostrados amplamente em sua distribuição geográfica, em conjunto com amostras de L. tigrinus híbridos provenientes das regiões centro-oeste e nordeste do Brasil. A análise de 2141 pares de bases da região controle e dos genes ATP8, ND5 e Cit-b do DNA mitocondrial indicou uma forte estruturação populacional em L. colocolo, com altas diversidades haplotípica e nucleotídica em comparação com outros felídeos neotropicais. Os haplótipos chilenos, bolivianos e argentinos foram posicionados como os mais basais na estrutura filogeográfica de L. colocolo, enquanto as amostras brasileiras e uruguaias formaram grupos mais recentes, sugerindo uma colonização oeste – leste das linhagens desta espécie. Análises demográficas indicaram uma expansão populacional há aproximadamente 50 mil anos, o que coincide com estudos paleoclimáticos e paleogeográficos que indicam uma expansão das vegetações do tipo savana no Brasil e consequente diminuição das florestas. As análises em conjunto com as amostras de L. tigrinus híbridos revelaram uma história complexa de hibridação. Não encontramos compartilhamento de haplótipos entre L. colocolo e L. tigrinus híbridos quando os segmentos mitocondriais foram analisados em conjunto (concatenados), apoiando a hipótese de que este evento de hibridação seja bastante antigo. Além disto, a análise da estrutura populacional revelou que as populações do gato-palheiro oriundas do sul do Brasil e do Uruguai são mais próximas a amostras de L. tigrinus híbridos do que a linhagens atuais de L. colocolo do centro-oeste e do nordeste brasileiro. Este fato, além de surpreendente do ponto de vista evolutivo, tem consequências diretas para a conservação destes grupos do sul, os quais se encontram isolados geograficamente e parecem evoluir sem fluxo gênico (ao menos mitocondrial) com populações próximas. Caso este resultado seja confirmado com marcadores nucleares, isto enfatizaria a priorização imediata destas populações para fins de manejo e conservação. Do ponto de vista evolutivo, este trabalho evidenciou a importância de analisar as populações de L. colocolo do leste da América do Sul em conjunto com as amostras de híbridos de L. tigrinus, visto que uma parte essencial da história mitocondrial do gato-palheiro parece estar sendo retratada apenas pela inclusão de amostras desta outra espécie.

Identiferoai:union.ndltd.org:IBICT/urn:repox.ist.utl.pt:RI_PUC_RS:oai:meriva.pucrs.br:10923/5318
Date January 2012
CreatorsSantos, Anelisie da Silva
ContributorsEizirik, Eduardo
PublisherPontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, Porto Alegre
Source SetsIBICT Brazilian ETDs
LanguagePortuguese
Detected LanguageEnglish
Typeinfo:eu-repo/semantics/publishedVersion, info:eu-repo/semantics/masterThesis
Sourcereponame:Repositório Institucional da PUC_RS, instname:Pontifícia Universidade Católica do Rio Grande do Sul, instacron:PUC_RS
Rightsinfo:eu-repo/semantics/openAccess

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