Thèse de doctorat : Physiologie et biologie des organismes, populations, interactions : Strasbourg 1 : 2007. / Thèse soutenue sur un ensemble de travaux. Titre provenant de l'écran-titre. Bibliogr. p. 202-233.

Thèse doctorat : Sciences du Vivant.Physiologie et Biologie des Organismes-Populations-Interactions : Strasbourg 1 : 2006. / Thèse soutenue sur un ensemble de travaux. Titre provenant de l'écran-titre. Bibliogr. 12 p.

L'utilisation de l'énergie est au coeur de l'écologie des organismes et contraint de nombreux aspects de leur comportement et de leurs stratégies d'histoire de vie. L’objectif de cette thèse était de comprendre comment l’énergie intervient dans la modulation des comportements agressifs du manchot royal (Aptenodytes patagonicus), une espèce hautement territoriale pendant la reproduction. Nous avons étudié une colonie de manchots royaux à l’Île de la Possession, dans l’Archipel de Crozet, entre 2003 et 2007. À l’aide de capteurs de fréquence cardiaque (FC) en continu, nous avons validé la méthode de mesure de la dépense énergétique (DE) utilisée. Le recours à cette technique représente notamment une innovation technique dans cette thèse. Cette méthode offrait l’opportunité de déduire les coûts énergétiques associés à des activités spécifiques sans perturber l’animal. Nous avons alors estimé les coûts énergétiques de la reproduction chez cette espèce en fonction de la position du territoire (centre vs. périphérie), du statut reproducteur (incubateur vs. éleveur) et de la date de ponte (précoce vs. tardive) qui constituent des facteurs influençant le succès reproducteur du manchot royal. Nous avons montré que la DE journalière était 32% plus élevée chez les femelles que chez les mâles et qu’elle augmentait tout au long de la saison de reproduction. Les mâles, qui assurent systématiquement le début de l’incubation, avaient une DE jusqu’à 36% plus faible au début de l’incubation que lors du reste de la saison de reproduction, suggérant une stratégie d’économie d’énergie importante afin de gérer la plus longue période de jeûne de la reproduction. Par ailleurs, nous avons trouvé que les oiseaux manifestaient un plus faible taux de comportements agressifs avec contacts, l’activité la plus coûteuse parmi leur répertoire comportemental, que de comportements de menace. Bien que la défense contribue à 13 % du budget d’activité total, les coûts énergétiques associés à ce comportement ne représentaient que 2.5% de la DE journalière. Nous avons aussi trouvé que le niveau d’agressivité des manchots est signalé entre congénères à l’aide de la taille d’un trait ornemental (la tache auriculaire), vraisemblablement afin de minimiser le taux d’interactions agonistiques. Nous avons finalement déterminé comment l’effort parental des manchots, mesuré par différentes variables physiologiques et comportementales, influençait la croissance des poussins et leur succès reproducteur. Nous avons trouvé que la durée des voyages alimentaires était le principal déterminant de nos variables réponses mais aussi identifié que la dépense énergétique, la défense du territoire et la condition corporelle des parents influençaient à tour de rôle positivement le succès reproducteur tout au long de la saison de reproduction. Ce travail précise l’importance de considérer l’énergie pour comprendre les décisions comportementales adoptées par les individus et apporte ainsi des informations nouvelles pour l’étude des espèces faisant face à des contraintes énergétiques sévères. / Energy utilization is central to the ecology of organisms and energy constraints shape many aspects of their behaviour and life-history strategies. The main objective of this thesis was to examine how energy shapes aggressive behaviour during the breeding season in a highly territorial seabird, the king penguin (Aptenodytes patagonicus). We collected data at Possession Island during three breeding seasons between 2003 and 2007. We first validated whether heart rate (HR), our measure of energy expenditure (EE), was an accurate estimate of EE in free-living king penguins. Heart rate recorders represent a non invasive approach offering the possibility to monitor metabolism with a fine time resolution, it is therefore an useful tool to determine the cost of various behavioural activities in the field. Notably, a key advancement in this thesis is the use of this technique. We determined energy costs associated with reproduction relative to territory location (centre vs. edge), reproductive state (incubating vs. brooding), and laying date (early vs. late), which are known to influence reproductive success of king penguins. We showed that females had a daily EE 32% higher than males and that EE increased throughout the breeding season. We also found that males in their first incubation shift had a daily EE 36 % lower than later in the breeding season, suggesting an energy saving strategy to cope with the longest reproductive fast observed in king penguins. Moreover, we found that king penguins devoted less energy to threats, the most frequent aggressive behaviour performed for territory defence, than to attacks with body contact. In addition, despite accounting for 13 % of the daily time budget, territory defence contributed only 2.5 % of the total daily EE. We also demonstrated that aggressive level was signaled with the size of an ornamental trait of king penguins, the auricular patch, likely to reduce the occurrence of fights. We investigated how parental effort of each parent affected chick growth rate and reproductive success. We found foraging duration to be the main determinant of our dependant variable but also found that energy expenditure, territory defence, and body condition of parents successively influenced positively breeding success throughout the breeding season. To conclude, our work emphasized the central role of energy to explain behavioural decisions of individuals while providing insights for studies in species facing severe energy constraints. on the central role of energy and territory defence in the ecology of king penguins but also showed how king penguins developed behavioural and physiological strategies allowing them to save energy during prolonged fasting and to defend their territory efficiently.

De par leur importante diversité phénotypique (10000 espèces), les oiseaux ont colonisé la plupart des niches écologiques, aussi " extrêmes " soient-elles. Les zones polaires (Arctique et Antarctiques) et le climat extrêmement froid qui les aractérise, suscitent l'intérêt de nombreuses études. Ce travail de thèse avait pour but d'explorer les différents mécanismes intervenant dans la mise en place de la thermorégulation chez l'oiseau. Nous nous sommes principalement intéressés, par une approche intégrative, de l'animal entier (méthodes de calorimétrie indirecte) à l'expression génique (techniques de RT-PCR), à caractériser les modifications métaboliques et l'implication d'une protéine découplante (avUCP) dans les mécanismes de thermorégulation, et principalement la thermogenèse sans frisson (NST) en réponse à une exposition chronique au froid.Au cours de deux études menées chez le caneton de Barbarie, nous avons démontré l'aspect " adaptatif " de la NST ainsi que l'implication potentielle de l'UCP aviaire dans ce mécanisme en faisant varier tout d'abord la température d'acclimatation puis la durée d'exposition pour caractériser la mise en place de la NST au cours de la croissance. Lors d'une troisième étude, nous nous sommes intéressés à une étape clé de la vie des manchots royaux (passage en mer) caractérisée par un stress thermique important et une activité physique accrue dus aux longs séjours en eau froide. Ce contexte environnemental et physiologique entraine nécessairement des adaptations métaboliques, comme la mise en place d'un métabolisme lipidique efficace soutenant ainsi les dépenses énergétiques accrues lors des voyages en mer.

Tout au long de leur vie, les espèces animales vont transformer de l'énergie apportée par l'alimentation en énergie utilisable par la cellule. Cependant, dans l'environnement naturel, l'accès à la ressource alimentaire est souvent limité et dépendant des conditions climatiques. Cette contrainte oblige les espèces sauvages à mettre en place des compromis d'allocation d'énergie permettant de favoriser la survie, la croissance ou la reproduction. Les espèces aviaires représentent de bons modèles pour étudier les adaptations aux contraintes environnementales puisqu'elles ont colonisé la quasi-totalité du globe et notamment les niches écologiques les plus « extrêmes ». Parmi les oiseaux sauvages vivant en conditions défavorables, notre intérêt s'est porté sur le manchot royal (Adptenodytes patagonicus) et plus particulièrement sur son poussin qui, au cours la 1ère année de vie va subir un jeûne hivernal de 4 à 5 mois au cours duquel les nourrissages sont peu fréquents et aléatoires. Ainsi, cette espèce est naturellement adaptée à des conditions thermiques défavorables pouvant être associées à des phases de jeûne alimentaire. Plusieurs travaux ont montré que malgré l'exposition prolongée au froid, la dépense énergétique diminue au cours des phases de jeûne, permettant ainsi d'économiser les réserves énergétiques et de préserver les protéines nécessaires aux fonctions cellulaires. La forte proportion que représente le muscle squelettique lui confère une part importante de la dépense énergétique. Des études ont montré que malgré son implication dans la thermogenèse, l'activité oxydative (consommation d'oxygène) mitochondriale est diminuée au cours du jeûne hivernal. Cependant, ces travaux ont porté uniquement sur l'étude de la capacité oxydative et non sur le couplage entre les oxydations et les phosphorylations (synthèse d'ATP). Ce couplage représente l'efficacité avec laquelle les mitochondries vont produire de l'énergie (ATP) en consommant de l'oxygène. C'est donc un paramètre important dans la gestion des réserves énergétiques. Mes travaux de thèse ont reposé sur l'hypothèse selon laquelle, la plasticité de l'efficacité mitochondriale du muscle squelettique expliquerait en partie les capacités de survie des oiseaux en conditions défavorables, aussi bien lorsque ces derniers sont exposés à une contrainte thermique importante que lorsqu'ils sont soumis à un jeûne prolongé / Throughout their life, wild species face periods of food-deprivation that induce energy tradeoffs between survival, growth and reproduction. These fasting periods occur either when food availability is lacking due to adverse climatic conditions or because individuals are engaged in biological processes that prevent food access. This later reason is particularly well illustrated in the king penguin (Aptenodytes patagonicus), a sea bird that has to moult and reproduce on shore whereas he feed exclusively at sea. Moreover king penguin chicks exhibit exceptional survival capacities during their first year of life when they experience a long period of fast in winter. Thus, this species that lives in sub-Antarctic latitudes, is exposed to environmental and physiological energy constraints during food shortage periods. Since king penguins are endotherms, they need to maintain their body temperature at high level despite variations of ambient temperature. Thus thermoregulation is one of the most expensive process and skeletal muscles account for the greater part of heat production in birds. Several studies showed that despite long term cold exposure, energy expenditure of fasting birds decreases allowing energy savings and especially protein sparing. Since skeletal muscles have high implications in energy expenditure and heat production the question of their implication in energy saving mechanisms arises. During my PhD project I studied skeletal muscle metabolism through mitochondrial efficiency. These sub-cellular organelles are the last effectors of energy transduction from nutrient into ATP, an usable energy for cells. Our hypothesis is based on the flexibility of mitochondrial efficiency as a regulator of energy sparing mechanisms which would explain long term resistance to starvation. My studies were conducted in a wild species, the king penguin chicks, that are naturally acclimated to cold environment and experienced long term fasting stage. To further investigate mitochondrial plasticity in response to energy constraints, I developed several experimental procedures in controlled conditions on a laboratory model (Muscovy ducklings)

De par leur importante diversité phénotypique (10000 espèces), les oiseaux ont colonisé la plupart des niches écologiques, aussi « extrêmes » soient-elles. Les zones polaires (Arctique et Antarctiques) et le climat extrêmement froid qui les aractérise, suscitent l’intérêt de nombreuses études. Ce travail de thèse avait pour but d’explorer les différents mécanismes intervenant dans la mise en place de la thermorégulation chez l’oiseau. Nous nous sommes principalement intéressés, par une approche intégrative, de l’animal entier (méthodes de calorimétrie indirecte) à l’expression génique (techniques de RT-PCR), à caractériser les modifications métaboliques et l’implication d’une protéine découplante (avUCP) dans les mécanismes de thermorégulation, et principalement la thermogenèse sans frisson (NST) en réponse à une exposition chronique au froid.Au cours de deux études menées chez le caneton de Barbarie, nous avons démontré l’aspect « adaptatif » de la NST ainsi que l’implication potentielle de l’UCP aviaire dans ce mécanisme en faisant varier tout d’abord la température d’acclimatation puis la durée d’exposition pour caractériser la mise en place de la NST au cours de la croissance. Lors d’une troisième étude, nous nous sommes intéressés à une étape clé de la vie des manchots royaux (passage en mer) caractérisée par un stress thermique important et une activité physique accrue dus aux longs séjours en eau froide. Ce contexte environnemental et physiologique entraine nécessairement des adaptations métaboliques, comme la mise en place d’un métabolisme lipidique efficace soutenant ainsi les dépenses énergétiques accrues lors des voyages en mer. / Because of their huge phenotypic diversity (10,000 species), birds were able to colonize many “extreme” ecological niches. Many studies have been focus on the polar areas (i.e. Arctic and Antarctica) with their typical cold climate. The aim of this work was to explore the onset of thermoregulatory mechanisms in birds. Using an integrative approach, from whole animal (indirect calorimetry) to gene expression (RT-PCR analysis), we investigated metabolic adaptations and avian uncoupling protein implication in non shivering thermogenesis (NST) during chronic cold exposure. In two studies, working on Muscovy ducklings, we have highlighted the “adaptative” aspect of NST and potential implication of avUCP in this mechanism in relation to different ambient temperatures of acclimation and to cold exposure duration.In a third study, we were interested by passage from shore to marine life of King Penguins that represents a key step of their life. This is defined by massive cold stress (cold water) and increase of physical activity (long-time swimming), leading great metabolic adaptations, such as an increase of lipid oxidative capacities which would sustain expensive energetic cost of marine life.

Les manchots ont colonisé les écosystèmes froids en développant des mécanismes physiologiques dont la compréhension est encore imparfaite. Ce travail de thèse a pour but de décrypter, à différents niveaux d'intégration, les réponses développées par ces oiseaux pour survivre aux contraintes des milieux polaires lors de 2 phases cruciales de leur cycle de vie: le passage de la vie terrestre à la vie marine du manchot Royal immature et la croissance rapide du poussin manchot Adélie. Pour explorer les variations d'expression génique musculaire chez le manchot Royal, nous avons utilisé des puces à ADN Affymetrix de poulet, nécessitant le développement et la validation d'un algorithme d'analyse des puces dans le cadre d'une hybridation hétérologue. Cette approche moléculaire, associée à des approches intégratives, a révélé une modification coordonnée du métabolisme énergétique en faveur d'une utilisation préférentielle des substrats lipidiques pour subvenir aux forts besoins énergétiques induit par sa vie marine. Nos résultats ont aussi révélé le développement d'une réponse antioxydante globale permettant au manchot de se protéger contre la production de ROS induite lors des phases de plongée en apnée longues et répétées. Parallèlement, notre étude sur le poussin manchot Adélie a révélé la mise en place de mécanismes cellulaires et moléculaires soutenant une stratégie originale d'orientation séquentielle de son métabolisme vers la croissance puis vers la thermogenèse. Ces 2 espèces de manchots sont capable de développer des réponses physiologiques complexes et coordonnées pour surmonter les contraintes de l'environnement polaire illustrant leur remarquable plasticité phénotypique.

De nombreux espèces utilisent des signaux multicomposants/multimodales. Au cours de cette thèse, nous avons étudié les signaux acoustiques et visuels produits dans le cadre du choix du partenaire chez le Manchot royal. Concernant les composantes acoustiques, nous avons identifié des arrangements syllabiques spécifiques à chacun des sexes. La fréquence fondamentale et l'énergie des cris des manchots royaux, ainsi que certaines caractéristiques colorimétriques signalent des informations sur la classe d'âge de l'émetteur. Nous avons montré que l'appareil vocal des manchots royaux permet les individus de produire deux bandes de fréquences harmoniques puisqu'ils présentent un syrinx trachéo-bronchique et donc deux sources sonores. En résumé, ce travail de thèse a contribué à une meilleure compréhension des signaux utilisés dans le cadre du choix du partenaire chez une espèce monomorphique qui présente un comportement reproducteur très coûteux. / Communication signals used in sexual selection can be costly to produce and even reduce the emitter’s fitness. Many species use multicomponent signals communication systems in different signal modalities. Here, we study visual and acoustic signals produced in the context of mate choice on a sexually monomorphically ornamented seabird, the king penguin. We identified a sex-specific syllable pattern in the vocalisations of 1-year-old fledglings, juveniles and adult birds. We found that fundamental frequency and energy components of calls and beak spot and ear patch ornament parameters signal information about the age-class of the emitter. Investigating the vocal apparatus of adult king penguins, we showed that king penguins can produce “two voices” since they have a tracheobronchial syrinx, i.e. two sound sources. This thesis contributed to our understanding of signals used in mate choice in a sexually monomorphically ornamented species that exhibits a very costly breeding behaviour.

Depuis 157 ans et la publication originelle de la théorie de l’évolution par sélection naturelle de Charles Darwin, ce concept n’a cessé d’évoluer. Un principe fondamental suggère que des traits handicapants aient évolués dans la mesure où ils informent de manière honnête les congénères sur la qualité intrinsèque du porteur. Le manchot royal est un modèle exceptionnel permettant de tester la valeur sélective de ce signal dans un contexte sexuel et social (non-reproductif). Mes résultats suggèrent que l’apparition et le maintien de certains de ces traits au cours de l’évolution se sont opérés sous l’influence de la sélection sexuelle et d’un choix mutuel du partenaire, tandis que d’autre, non contraint par la condition fluctuante de l’individu, aurait évolué sous l’influence de la sélection sociale. Ce travail de recherche participe à la compréhension des mécanismes impliqués dans l’évolution de signaux coûteux, et à la nature des bénéfices ultimes que ces traits procurent. / Darwin’s seminal theory of evolution by means of natural selection, first published 157 years ago, has been in constant refinement ever since. The production and maintenance of extravagant ornaments is widely suggested to evolve by conspecific preference providing information on individual intrinsic quality in sexual contexts or on individual social quality in non-reproductive contexts. The king penguin is a monomorphic bird species and an outstanding model to study ornament evolution. My results show that those ornaments are partly condition-dependent, and reliable traits that may be used to assess the quality of a potential sexual partner, implying that their evolution and maintenance is partly determined by sexual selection. On the other hand, some traits remained condition-independent in their production, suggesting that the cost associated with their expression was deferred over time and the evolution of those ornaments likely shaped by non-sexual social selection.

King penguins have successfully colonized cold ecosystems of the southern hemisphere by developing physiological mechanisms that are not well understood. The aim of this study was to investigate, at different integrative levels from the gene to the whole animal, the functional responses developed by penguins to overcome polar constrains. We focused on acclimatization mechanisms enabling the first departure to sea of king penguin immatures and the rapid growth of Adélie penguin chicks.To explore differentially expressed genes in pectoralis muscle during penguin’s first sea acclimatization, we used Affymetrix microarrays design for chicken. We first set up and validated a new method to analyze heterologous hybridization transcriptomic profiles. We highlighted a selective shift in metabolic pathways favoring the use of lipids as fuel to sustain highly energetic needs imposed by marine life-style. Our results revealed a development of a global antioxidant response, potential consequences of penguin marine life-style that imposes repeated dives under apnea.Secondly, our integrative study on Adélie penguin’s chick revealed the development of molecular and cellular mechanisms which sustain an original strategy by first allocating most of the energy to growth and then promoting thermogenic processes.Our results showed that both king and Adélie penguins develop complex and coordinated physiological responses to energetic constraints highlighting their high phenotypic plasticity. / King penguins have successfully colonized cold ecosystems of the southern hemisphere by developing physiological mechanisms that are not well understood. The aim of this study was to investigate, at different integrative levels from the gene to the whole animal, the functional responses developed by penguins to overcome polar constrains. We focused on acclimatization mechanisms enabling the first departure to sea of king penguin immatures and the rapid growth of Adélie penguin chicks.To explore differentially expressed genes in pectoralis muscle during penguin’s first sea acclimatization, we used Affymetrix microarrays design for chicken. We first set up and validated a new method to analyze heterologous hybridization transcriptomic profiles. We highlighted a selective shift in metabolic pathways favoring the use of lipids as fuel to sustain highly energetic needs imposed by marine life-style. Our results revealed a development of a global antioxidant response, potential consequences of penguin marine life-style that imposes repeated dives under apnea.Secondly, our integrative study on Adélie penguin’s chick revealed the development of molecular and cellular mechanisms which sustain an original strategy by first allocating most of the energy to growth and then promoting thermogenic processes.Our results showed that both king and Adélie penguins develop complex and coordinated physiological responses to energetic constraints highlighting their high phenotypic plasticity.