Skeletal superstructure characteristics such as thick cranial vaults and well-developed supraorbital, infraorbital, zygomatic, temporal, and nuchal regions in hominins are collectively referred to as aspects of craniofacial robusticity. A better understanding of craniofacial robusticity is important because these features are regularly employed as individual traits in circumscribing fossil hominins as a means to separate other taxonomic groups from modern Homo sapiens even though the developmental and functional underpinnings of such traits are incompletely understood. The work of some researchers suggests that these features may be tied to a broader "robusticity complex", in which the expression of all the classically "robust" characteristics of the hominin cranium are intercorrelated and intrinsically linked. If true, then previous studies that have focused on characteristics of craniofacial robusticity as individual characters could be flawed. This study tests for the presence of an intercorrelated craniofacial robusticity complex in a geographically diverse sample of recent Homo sapiens using a morphological integration framework. Within this framework, significant levels of correlation between features of craniofacial robusticity are demonstrative of integration and thus a "robusticity complex", while non-significant levels of correlation provide evidence for modularity and therefore an independent expression of these traits. Craniofacial robusticity is examined among four anatomical areas of the human cranium including the frontal, zygomaxillary, temporal, and occipital regions. The expression of robusticity among these anatomical regions is quantified using three-dimensional coordinate landmark data in addition to classical discrete measures and is analyzed via two-block partial least squares regression analysis. The results show that levels of interaction between these major anatomical units are characterized by a range of correlation values with most obtaining statistical significance. These results frequently provide evidence for integration between subunits demonstrating at least partial evidence for a "robusticity complex" in the craniofacial skeleton of extant humans.

A subfamília de roedores Sigmodontinae representa o clado com a maior diversidade e distribuição de mamíferos na região neotropical, sendo que a maior parte das espécies são endêmicas da América do Sul. Com inúmeras diferenças ecomorfológicas, o padrão de diversificação desses roedores, por um ponto de vista biogeográfico e filogenético, tem sido bastante debatido. Nesta tese, busco compreender a evolução dos caracteres cranianos dos sigmodontíneos, a partir do arcabouço teórico da genética quantitativa e integração morfológica. Dessa forma, tive como objetivo geral avaliar os padrões e as magnitudes de integração morfológica para compreender a associação dos caracteres e explorar suas potenciais consequências evolutivas no crânio dos Sigmodontinae. A partir de um banco de dados contendo 2897 indivíduos de 39 espécies da subfamília, testei a similaridade estrutural das matrizes de correlação e covariância ao compará-las entre todos os táxons medidos (representados por 35 medidas cranianas). Avaliei também se a história evolutiva do grupo teve influência sobre os padrões da estrutura de covariância fenotípica. Além disso, testei a presença de módulos no crânio desses roedores, a partir das hipóteses de desenvolvimento e função comum nos crânios dos mamíferos. Por fim, simulei seleção natural nesses crânios a fim de investigar as possibilidades evolutivas na associação dos caracteres cranianos nos diferentes táxons da subfamília. De uma maneira geral, os sigmodontíneos apresentaram um padrão das relações dos caracteres muito semelhante, enquanto a magnitude em que esses caracteres estão integrados variou bastante entre as espécies sendo que a amplitude dessa variação foi próxima a que já foi detectada entre outras ordens de mamíferos eutérios. Além disso, tanto os padrões quanto as magnitudes obtidas não estiveram, até um certo ponto, associadas a história evolutiva (filogenia) desses roedores. Dessa forma, observa-se que após um período de diversificação de aproximadamente 12 milhões de anos, a plasticidade na magnitude de integração acoplada ao fato que esta magnitude nunca se aproxima de 1 (portanto com algum grau de flexibilidade) pode fornecer uma explicação sobre como a grande diversidade morfológica craniana surgiu neste grupo de mamíferos, mesmo com a grande conservação nos padrões de integração. Mais ainda, os sigmodontíneos compartilham um padrão de modularidade craniana comum entre a maioria das espécies, relacionada com as hipóteses funcionais e de desenvolvimento testadas. O padrão de modularidade mostrou-se influenciado pela variação de tamanho, associado ao primeiro componente principal (CP1) de todas as espécies, assim como a magnitude geral de integração do crânio. Quanto maior a variância alométrica no CP1 maior a magnitude de associação entre os caracteres do crânio e, dessa maneira, menos modular é o crânio. Essa relação é importante para compreender o potencial da resposta evolutiva, pois, independente da direção da pressão seletiva, espécies com maior magnitude geral de integração dos caracteres são mais restritas evolutivamente, ou seja, tendem a responder à seleção na direção do eixo de maior variação (tamanho). Em contrapartida, espécies com menores magnitudes entre os caracteres cranianos são mais flexíveis a responder na direção em que seleção está atuando. Interessantemente, os sigmodontíneos apresentaram potenciais evolutivos tanto próximo dos mamíferos mais flexíveis (primatas e morcegos) quanto daqueles que possuem os maiores índices de restrição (marsupiais) / The Sigmodontinae subfamily of rodents represents the clade with the greatest diversity and distribution among mammals in the Neotropical region, with most of the species endemic to South America. With numerous ecomorphological differences, the diversification pattern of these rodents, from a phylogenetic and biogeographic point of view, has been intensely debated. In this thesis, I seek to understand the evolution of the cranial traits of the sigmodontine, using the theoretical framework of quantitative genetics and morphological integration. Thus, I aimed at evaluating the patterns and magnitudes of morphological integration, to understand the association of traits and to explore the potential evolutionary consequences of these associations for the Sigmodontinae skull. Using a collected database containing 2897 individuals of 39 species of the subfamily, I tested the structural similarity of covariance and correlation matrices by comparing them between all measured taxons (represented by 35 cranial measurements). I also evaluated if the evolutionary history of the group had an influence on the patterns of phenotypic covariance structure. Furthermore, I tested the presence of modules in these rodents skulls, employing shared developmental and functional hypothesis proposed for mammalian skulls. Finally, I simulated natural selection in these skulls in order to investigate the evolutionary possibilities in the association of cranial traits in different taxa of the subfamily. In general, the sigmodontine had very similar patterns of traits relationship, while the magnitude of trait association varied greatly among species, and the amplitude of this variation was close to what has already been detected within other Eutheria mammalian orders. In addition, both the patterns as well as the magnitudes obtained were not, to a large extent, associated with the evolutionary history (phylogeny) of these rodents. Thus, I observed that after a period of diversification of approximately 12 million years, this magnitude of integration plasticity coupled with the fact that the magnitude of association is never 1 (granting some degree of flexibility), may provide an explanation for how the wide diversity in cranial morphology appeared in this mammalian group, even with the wide conservation in the integration patterns. Moreover, the sigmodontine share a common pattern of cranial modularity among most species, which are related to the tested functional and developmental hypotheses. The modularity pattern appears to be influenced by variation in size, associated with the first principal component (PC1) of all species, as well as the overall magnitude of skull integration. The greater the variance in the allometric PC1, the greater the association between the skull traits and, thus, the skull is less modular. This relationship is important to understand the potential of the evolutionary response, seeing that, independent of the direction of selective pressure, species with higher general integration magnitude are more evolutionarily constrained, i.e, tend to respond to selection in the direction of the axis with the greatest variation (size). In contrast, species with smaller magnitudes between cranial characters are more flexible to respond in the direction in which selection is acting. Interestingly, the sigmodontine exhibited a potential to evolutionary responses that range from much flexible, both close to mammals (primates and bats ), as well as with those who have the highest levels of restriction (marsupials)

A integração morfológica refere-se à organização modular das relações e conexões entre os caracteres, a qual influencia a direção e velocidade da mudança evolutiva, seja restringindo ou facilitando esta ao longo das diferentes direções do morfoespaço. Desta forma, a descrição de padrões e magnitudes de integração e a análise de suas conseqüências evolutivas são aspectos centrais do estudo da evolução de morfologias complexas. Aqui analisamos a integração morfológica no crânio de diferentes famílias de mamíferos, abordando as seguintes questões. Existem padrões de integração comuns a todos os grupos? Seriam esses padrões compatíveis com hipóteses a priori baseadas em ontogenia e função compartilhadas? Que tipos de respostas evolutivas á seleção poderiam ser produzidas por estes padrões? Para isso, digitalizamos representantes de 20 ordens e 40 famílias de mamíferos e então estimamos as matrizes de correlação e variância/covariância correspondentes, comparando-as entre si. Também comparamos cada um dos padrões de integração estimados a hipóteses a priori baseadas em ontogenia e função compartilhadas. Por fim, analisamos as repostas de cada uma das matrizes V/CV a vetores de seleção simulados. Nossos resultados apontam para um padrão de integração amplamente compartilhado entre todas as famílias, indicando que a diversidade morfológica deste grupo foi produzida usando uma estrutura de covariação compartilhada, a qual se manteve similar durante pelo menos 65 milhões de anos. Comparações com uma matriz V/CV genética de roedores sugerem que esta similaridade se estende aos fatores genéticos subjacentes à variação fenotípica. Diversos módulos funcionais/ontogenéticos foram detectados nos táxons amostrados. A principal diferença entre os grupos foram observadas nas magnitudes de integração: as famílias de metatérios e duas das famílias de roedores apresentaram alto nível de integração geral e módulos pouco distintos, enquanto as famílias de primatas e quirópteros apresentaram o padrão de inverso. Nossos dados fornecem evidência de que a evolução da morfologia craniana em mamíferos pode ser vista como marcada por alterações no nível de integração entre caracteres, na qual os módulos ficaram mais evidentes. A consequência evolutiva retirada destas observações foi a de que as linhagens e famílias com menor integração são menos restritas, do ponto de vista evolutivo, e capazes de lidar com pressões seletivas com maior flexibilidade. / Morphological integration refers to the modular structuring of intertrait relationships in an organism, which could bias the direction and rate of morphological change, either constraining or facilitating evolution along certain dimensions of the morphospace. Therefore, the description of morphological integration patterns and its magnitude and the analysis of their evolutionary consequences are central to understand the evolution of complex traits. Here we analyze morphological integration in the skull of several mammalian orders, addressing the following questions: are there common patterns of inter-trait relationships? Are these patterns compatible with hypotheses based on shared development and function? What kind of responses to evolutionary forces could be generated by these patterns? We digitized more than 2000 specimens in 20 mammalian orders and 40 families. We then estimated the correspondent correlation and covariance matrices among traits and compared those matrices among the families. We also compared observed patterns of integration to theoretical expectations based on common development and function. Finally, we analyzed the responses of each covariance matrix to simulated selection vectors. Our results pointed to a largely shared pattern of inter-trait correlations, implying that mammalian skull diversity has been produced using a common covariance structure that remained similar for at least 65 million years. Comparisons with a rodent genetic variance/covariance matrix suggest that this broad similarity extends also to the genetic factors underlying phenotypic variation. Several morphological modules expected from shared development and function were detected in the mammalian taxa studied. The main differences among groups were found for the magnitudes of integration: metatherians and two rodent families presented higher overall levels of integration and reduced modular distinctiveness ,while primates and chiropterans exhibited the opposite pattern. Our data constitute evidence that the broad picture of mammalian skull evolution could be regarded as a history of inter-module disintegration, while the modules themselves became more clearly marked. The evolutionary implication of these findings is that groups with lower overall integration are less evolutionarily constrained, and are able to cope with selection with more flexibility.

A integração morfológica refere-se à organização modular das relações e conexões entre os caracteres, a qual influencia a direção e velocidade da mudança evolutiva, seja restringindo ou facilitando esta ao longo das diferentes direções do morfoespaço. Desta forma, a descrição de padrões e magnitudes de integração e a análise de suas conseqüências evolutivas são aspectos centrais do estudo da evolução de morfologias complexas. Aqui analisamos a integração morfológica no crânio de diferentes famílias de mamíferos, abordando as seguintes questões. Existem padrões de integração comuns a todos os grupos? Seriam esses padrões compatíveis com hipóteses a priori baseadas em ontogenia e função compartilhadas? Que tipos de respostas evolutivas á seleção poderiam ser produzidas por estes padrões? Para isso, digitalizamos representantes de 20 ordens e 40 famílias de mamíferos e então estimamos as matrizes de correlação e variância/covariância correspondentes, comparando-as entre si. Também comparamos cada um dos padrões de integração estimados a hipóteses a priori baseadas em ontogenia e função compartilhadas. Por fim, analisamos as repostas de cada uma das matrizes V/CV a vetores de seleção simulados. Nossos resultados apontam para um padrão de integração amplamente compartilhado entre todas as famílias, indicando que a diversidade morfológica deste grupo foi produzida usando uma estrutura de covariação compartilhada, a qual se manteve similar durante pelo menos 65 milhões de anos. Comparações com uma matriz V/CV genética de roedores sugerem que esta similaridade se estende aos fatores genéticos subjacentes à variação fenotípica. Diversos módulos funcionais/ontogenéticos foram detectados nos táxons amostrados. A principal diferença entre os grupos foram observadas nas magnitudes de integração: as famílias de metatérios e duas das famílias de roedores apresentaram alto nível de integração geral e módulos pouco distintos, enquanto as famílias de primatas e quirópteros apresentaram o padrão de inverso. Nossos dados fornecem evidência de que a evolução da morfologia craniana em mamíferos pode ser vista como marcada por alterações no nível de integração entre caracteres, na qual os módulos ficaram mais evidentes. A consequência evolutiva retirada destas observações foi a de que as linhagens e famílias com menor integração são menos restritas, do ponto de vista evolutivo, e capazes de lidar com pressões seletivas com maior flexibilidade. / Morphological integration refers to the modular structuring of intertrait relationships in an organism, which could bias the direction and rate of morphological change, either constraining or facilitating evolution along certain dimensions of the morphospace. Therefore, the description of morphological integration patterns and its magnitude and the analysis of their evolutionary consequences are central to understand the evolution of complex traits. Here we analyze morphological integration in the skull of several mammalian orders, addressing the following questions: are there common patterns of inter-trait relationships? Are these patterns compatible with hypotheses based on shared development and function? What kind of responses to evolutionary forces could be generated by these patterns? We digitized more than 2000 specimens in 20 mammalian orders and 40 families. We then estimated the correspondent correlation and covariance matrices among traits and compared those matrices among the families. We also compared observed patterns of integration to theoretical expectations based on common development and function. Finally, we analyzed the responses of each covariance matrix to simulated selection vectors. Our results pointed to a largely shared pattern of inter-trait correlations, implying that mammalian skull diversity has been produced using a common covariance structure that remained similar for at least 65 million years. Comparisons with a rodent genetic variance/covariance matrix suggest that this broad similarity extends also to the genetic factors underlying phenotypic variation. Several morphological modules expected from shared development and function were detected in the mammalian taxa studied. The main differences among groups were found for the magnitudes of integration: metatherians and two rodent families presented higher overall levels of integration and reduced modular distinctiveness ,while primates and chiropterans exhibited the opposite pattern. Our data constitute evidence that the broad picture of mammalian skull evolution could be regarded as a history of inter-module disintegration, while the modules themselves became more clearly marked. The evolutionary implication of these findings is that groups with lower overall integration are less evolutionarily constrained, and are able to cope with selection with more flexibility.

A subfamília de roedores Sigmodontinae representa o clado com a maior diversidade e distribuição de mamíferos na região neotropical, sendo que a maior parte das espécies são endêmicas da América do Sul. Com inúmeras diferenças ecomorfológicas, o padrão de diversificação desses roedores, por um ponto de vista biogeográfico e filogenético, tem sido bastante debatido. Nesta tese, busco compreender a evolução dos caracteres cranianos dos sigmodontíneos, a partir do arcabouço teórico da genética quantitativa e integração morfológica. Dessa forma, tive como objetivo geral avaliar os padrões e as magnitudes de integração morfológica para compreender a associação dos caracteres e explorar suas potenciais consequências evolutivas no crânio dos Sigmodontinae. A partir de um banco de dados contendo 2897 indivíduos de 39 espécies da subfamília, testei a similaridade estrutural das matrizes de correlação e covariância ao compará-las entre todos os táxons medidos (representados por 35 medidas cranianas). Avaliei também se a história evolutiva do grupo teve influência sobre os padrões da estrutura de covariância fenotípica. Além disso, testei a presença de módulos no crânio desses roedores, a partir das hipóteses de desenvolvimento e função comum nos crânios dos mamíferos. Por fim, simulei seleção natural nesses crânios a fim de investigar as possibilidades evolutivas na associação dos caracteres cranianos nos diferentes táxons da subfamília. De uma maneira geral, os sigmodontíneos apresentaram um padrão das relações dos caracteres muito semelhante, enquanto a magnitude em que esses caracteres estão integrados variou bastante entre as espécies sendo que a amplitude dessa variação foi próxima a que já foi detectada entre outras ordens de mamíferos eutérios. Além disso, tanto os padrões quanto as magnitudes obtidas não estiveram, até um certo ponto, associadas a história evolutiva (filogenia) desses roedores. Dessa forma, observa-se que após um período de diversificação de aproximadamente 12 milhões de anos, a plasticidade na magnitude de integração acoplada ao fato que esta magnitude nunca se aproxima de 1 (portanto com algum grau de flexibilidade) pode fornecer uma explicação sobre como a grande diversidade morfológica craniana surgiu neste grupo de mamíferos, mesmo com a grande conservação nos padrões de integração. Mais ainda, os sigmodontíneos compartilham um padrão de modularidade craniana comum entre a maioria das espécies, relacionada com as hipóteses funcionais e de desenvolvimento testadas. O padrão de modularidade mostrou-se influenciado pela variação de tamanho, associado ao primeiro componente principal (CP1) de todas as espécies, assim como a magnitude geral de integração do crânio. Quanto maior a variância alométrica no CP1 maior a magnitude de associação entre os caracteres do crânio e, dessa maneira, menos modular é o crânio. Essa relação é importante para compreender o potencial da resposta evolutiva, pois, independente da direção da pressão seletiva, espécies com maior magnitude geral de integração dos caracteres são mais restritas evolutivamente, ou seja, tendem a responder à seleção na direção do eixo de maior variação (tamanho). Em contrapartida, espécies com menores magnitudes entre os caracteres cranianos são mais flexíveis a responder na direção em que seleção está atuando. Interessantemente, os sigmodontíneos apresentaram potenciais evolutivos tanto próximo dos mamíferos mais flexíveis (primatas e morcegos) quanto daqueles que possuem os maiores índices de restrição (marsupiais) / The Sigmodontinae subfamily of rodents represents the clade with the greatest diversity and distribution among mammals in the Neotropical region, with most of the species endemic to South America. With numerous ecomorphological differences, the diversification pattern of these rodents, from a phylogenetic and biogeographic point of view, has been intensely debated. In this thesis, I seek to understand the evolution of the cranial traits of the sigmodontine, using the theoretical framework of quantitative genetics and morphological integration. Thus, I aimed at evaluating the patterns and magnitudes of morphological integration, to understand the association of traits and to explore the potential evolutionary consequences of these associations for the Sigmodontinae skull. Using a collected database containing 2897 individuals of 39 species of the subfamily, I tested the structural similarity of covariance and correlation matrices by comparing them between all measured taxons (represented by 35 cranial measurements). I also evaluated if the evolutionary history of the group had an influence on the patterns of phenotypic covariance structure. Furthermore, I tested the presence of modules in these rodents skulls, employing shared developmental and functional hypothesis proposed for mammalian skulls. Finally, I simulated natural selection in these skulls in order to investigate the evolutionary possibilities in the association of cranial traits in different taxa of the subfamily. In general, the sigmodontine had very similar patterns of traits relationship, while the magnitude of trait association varied greatly among species, and the amplitude of this variation was close to what has already been detected within other Eutheria mammalian orders. In addition, both the patterns as well as the magnitudes obtained were not, to a large extent, associated with the evolutionary history (phylogeny) of these rodents. Thus, I observed that after a period of diversification of approximately 12 million years, this magnitude of integration plasticity coupled with the fact that the magnitude of association is never 1 (granting some degree of flexibility), may provide an explanation for how the wide diversity in cranial morphology appeared in this mammalian group, even with the wide conservation in the integration patterns. Moreover, the sigmodontine share a common pattern of cranial modularity among most species, which are related to the tested functional and developmental hypotheses. The modularity pattern appears to be influenced by variation in size, associated with the first principal component (PC1) of all species, as well as the overall magnitude of skull integration. The greater the variance in the allometric PC1, the greater the association between the skull traits and, thus, the skull is less modular. This relationship is important to understand the potential of the evolutionary response, seeing that, independent of the direction of selective pressure, species with higher general integration magnitude are more evolutionarily constrained, i.e, tend to respond to selection in the direction of the axis with the greatest variation (size). In contrast, species with smaller magnitudes between cranial characters are more flexible to respond in the direction in which selection is acting. Interestingly, the sigmodontine exhibited a potential to evolutionary responses that range from much flexible, both close to mammals (primates and bats ), as well as with those who have the highest levels of restriction (marsupials)

京都大学 / 0048 / 新制・課程博士 / 博士(理学) / 甲第20047号 / 理博第4232号 / 新制||理||1608(附属図書館) / 京都大学大学院理学研究科地球惑星科学専攻 / (主査)准教授 生方 貴男, 教授 酒井 治孝, 教授 平島 崇男 / 学位規則第4条第1項該当 / Doctor of Science / Kyoto University / DFAM

Este trabalho busca entender a diversificação craniana dos macacos do Velho Mundo (Catarrhini) integrando duas abordagens para o estudo da evolução de caracteres complexos: a genética quantitativa e a integração morfológica. A investigação tem três objetivos principais: 1) comparar a magnitude e o padrão das relações entre os caracteres cranianos entre todos os Catarrhini; 2) testar a hipótese de que deriva genética é o único agente responsável pela diversificação craniana; 3) explorar as conseqüências evolutivas da associação entre caracteres. De posse de um banco de dados bastante representativo da diversidade dos macacos do Velho Mundo (39 medidas cranianas de cerca de 6.000 crânios de mais de 130 espécies), gerei as matrizes de correlação e de variância/covariância, que resumem as relações entre os caracteres, e comparei-as entre vários grupos. Comparei-as também a expectativas derivadas de modelos teóricos de evolução por deriva genética, além de simular a ação de seleção natural sobre essas matrizes para observar o comportamento evolutivo dos diversos padrões de associação entre caracteres. De maneira geral, o padrão das relações é o mesmo entre todos os Catarrhini, mas a magnitude com que os caracteres estão associados varia bastante. Isso tem conseqüências evolutivas importantíssimas, pois grupos com baixas magnitudes tendem a responder na mesma direção em que a seleção atua (alta flexibilidade evolutiva), enquanto que altas magnitudes estão associadas, independentemente da direção da seleção, a respostas ao longo do eixo de maior variação, que no caso dos Catarrhini corresponde à variação no tamanho (baixa flexibilidade evolutiva). A diversificação inicial do grupo parece ter sido gerada por seleção natural, mas nos níveis de gênero e espécie, deriva genética é o processo predominante; a exceção são os cercopitecíneos, onde há evidência de seleção também nesses níveis. Com base nesses resultados, proponho um modelo que associa a magnitude geral da correlação entre caracteres aos possíveis caminhos evolutivos que uma população pode seguir. Apesar de este trabalho estar empiricamente restrito aos macacos do Velho Mundo, esse modelo é válido para os mamíferos como um todo e pode ser testado em outros grupos, aumentando nossa compreensão de como a associação entre caracteres afeta a evolução dos seres vivos. / This is a study on the cranial diversification of the Catarrhini, a large group of primates that includes all Old World monkeys and apes, bringing together two approaches to investigate the evolution of complex characters: quantitative genetics and morphological integration. It has three main goals: 1) to compare magnitudes and patterns of inter-trait relationships in the skull among catarrhines; 2) to test the null hypothesis that genetic drift is the sole agent responsible for cranial diversification; 3) to explore the evolutionary consequences of inter-trait associations. With a large and representative cranial database of Old World monkeys and apes (39 measurements of around 6,000 skulls from more than 130 species), I generated and compared correlation and variance/covariance matrices, which summarize inter-trait relationships, among several Catarrhini groups. I compared some of those matrices to expectations derived from theoretical models of evolution through genetic drift, and simulated natural selection to observe the evolutionary behavior of each matrix. From a broad perspective, the patterns of relationships are the same among all catarrhines, but the magnitudes are quite variable. This has very important evolutionary consequences, because groups with low overall magnitudes tend to respond in the same direction of selection (high evolutionary flexibility), while higher magnitudes, regardless of the direction of selection, are associated to responses along the axis of highest variation, which in this case corresponds to size variation (low evolutionary flexibility). The initial diversification of catarrhines seems to have been generated by natural selection, but drift probably played a major role at the genus and species level; the exception are the cercopithecines, for which there is evidence for selection also in those levels. Based on these results, I propose a model that links the overall magnitude of inter-trait correlations to the possible evolutionary paths of a given population. This study is empirically restricted to Old World monkeys and apes, but the model has been proved valid to a broader sample of mammals and can be tested for other groups, contributing for our understanding of how complex characters evolve.

No presente trabalho utilizo as abordagens de genética quantitativa e integração morfológica para compreender a evolução do crânio em morcegos da Família Phyllostomidae. Esses morcegos exibem uma diversidade de especializações alimentares que não encontra precedentes dentre os demais mamíferos, havendo atualmente formas envolvidas na insetivoria, hematofagia, nectarivoria, carnivoria, omnivoria e frugivoria. Neste trabalho comparo as matrizes de correlação e covariância fenotípicas que quantificam a associação entre caracteres que descrevem o crânio entre espécies de filostomídeos, com o objetivo de investigar se há similaridade estrutural entre elas. Além disso, exploro possíveis fatores que podem afetar a sua estabilidade, como a história evolutiva (filogenia), dieta e as associações funcionais e de desenvolvimento entre os caracteres cranianos. Por fim, investigo a presença de módulos nos crânios dos filostomídeos e avalio as consequências evolutivas dos padrões e das magnitudes de integração na evolução desse grupo. A base de dados compreende 35 medidas cranianas de 2665 indivíduos, abrangendo todas a subfamílias, e representando ao todo 48 espécies e 45 gêneros. Os resultados indicam que após um período de diversificação evolutiva de aproximadamente 33.9 milhões de anos, a estrutura fenótipica de variância/covariância se manteve até certo ponto similar entre as espécies de morcegos filostomídeos. Enquanto os padrões estruturais das matrizes de correlação e covariação permaneceram relativamente similares, a magnitude geral de integração se mostrou evolutivamente mais plástica entre as espécies. Os caracteres cranianos que mais divergiram entre as matrizes estão relacionados às regiões do crânio que expressam grande variação morfológica qualitativa e estão diretamente relacionadas aos hábitos alimentares das espécies. A independência entre a distância filogenética e a similaridade estrutural das matrizes de variância/covariância indica que as mudanças e as manutenções dos padrões de covariância são, até certo ponto, dissociados da história evolutiva do grupo. Por outro lado, mudanças nas estruturas de correlação e covariância fenotípicas estão associadas à dieta do grupo. Embora dieta e filogenia estejam relacionadas, estes fatores diferem quanto a sua associação (e potencial causalidade) com a evolução tanto do fenótipo médio quanto da estrutura de correlação entre os caracteres do crânio. A dieta mostrou um ajuste melhor do que a filogenia para as matrizes de correlação, e para as matrizes de distância morfológica. Além disso, os resultados demonstram que os filostomídeos compartilham padrão de modularidade craniana relacionado à função e desenvolvimento, e os resultados corroboram a organização modular encontrada em outras linhagens de mamíferos. Em geral, as subregiões oral, nasal e a abóbada craniana aparecem como módulos dominantes nos crânios destes morcegos, e um olhar para aspectos funcionais e de história evolutiva ajudam a compreender os padrões de integração morfológica desse grupo tão diverso e intrigante. Nem todas as espécies de filostomídeos estudadas aqui apresentaram variação associada ao tamanho no primeiro componente principal da matriz de covariância. Mesmo não sendo tamanho, esse componente ainda assim age como uma restrição à evolução. Esse resultado é evidente nos valores de correlação altos e significativos entre os índices de magnitude geral de integração e o primeiro componente principal, e das correlações entre o primeiro CP e os índices de flexibilidade e restrição. Espécies que apresentaram alta magnitude geral de integração entre os caracteres do crânio possuem menor capacidade de evoluir na direção da seleção, sendo portanto mais restritas evolutivamente. Espécies de filostomídeos que apresentam asssociações mais baixas nos caracteres cranianos apresentam maior flexibilidade evolutiva, ou seja, maior capacidade em responder na direção em que a seleção está atuando / Here I use a quantitative genetics and morphological integration approaches to understand the evolution of bat skulls of the Phyllostomidae family. These bats display an unprecedented diversity in terms of dietary specialization that is unique in mammals, with insectivorous, hematophagous, nectarivorous, carnivorous, omnivorous and frugivorous species. In this thesis, I compare the covariance and correlation phenotypic matrices, which are a quantification of the relationship among skull traits, in order to investigate whether there is structural similarity between them. Furthermore, I explore possible factors that may affect its stability, such as evolutionary history (phylogeny), dietary habits and functional and developmental associations between cranial traits. Finally, I investigate the presence of modules in the skulls of phyllostomids and assess the evolutionary consequences of the patterns and magnitudes of morphological integration in the evolution of this group. The database comprises 35 cranial measurements of 2665 specimens, including all the subfamilies, representing 45 genera and 48 species. The results indicate that after an approximately 33.9 million years period of evolutionary diversification, the phenotypic variance/covariance structure remained, to some extent, similar among species of phyllostomid bats. While the patterns of covariance and correlation matrices remained relatively similar, the overall magnitude of integration presented considerable variation between species. The cranial traits that diverged the most between the matrices are related to the regions of the skull that display great qualitative morphological variation and are directly related to the dietary habits of the species. The independence between the phylogenetic distance and the structural similarity of variance/covariance matrices indicates that changes and stasis in covariance patterns are, to some extent, decoupled from the evolutionary history of the group. On the other hand, changes in the phenotypic correlation and covariance structure are associated with the dietary habits of the group. While diet and phylogeny are related, these factors differ regarding their association (and potential causality) with evolution, both concerning the average phenotype divergence, as well as the correlation structure between cranial traits. The diet showed a better adjustment than the phylogeny for correlation matrices, as well as for the morphological distance matrices. Furthermore, the results demonstrate that the phyllostomids share the same patterns of cranial modularity for functional and developmental hypothesis, and confirm the modular structure found in other lineages of mammals. Generally speaking, the oral, nasal and cranial vault subregions appear as dominant modules in the skulls of these bats, and focusing on functional and evolutionary history aspects help to better understand the patterns of morphological integration of this group that is so diverse and intriguing. Not all species of bats that were included in this study showed size variation in the first principal component of the covariance matrix. Even if this first principal component is not size related, this component still acts as an evolutionary constrain. This result is evident in the high and significant correlation values between the overall integration indexes and the first principal component, and regarding the correlation between the first PC and the flexibility and constraint indexes. Species with high overall magnitude of integration between the skull traits have less ability to evolve in the direction of the selection and, therefore, are more evolutionary constrained. Species of bats that exhibit lower associations of cranial traits show greater evolutionary flexibility, i.e., greater capacity to respond in the direction in which selection is acting

A modularidade é uma propriedade característica que sistemas biológicos exibem em relação à distribuição de interações entre seus elementos constituintes; neste contexto, um módulo é um subconjunto de elementos que interagem entre si mais do que com outros subconjuntos. Em relação aos sistemas morfológicos, tais propriedades referem-se geralmente à estrutura do componente linear do mapa genótipo/fenótipo; no entanto, as interações genéticas, ontogenéticas e funcionais que produzem fenótipos são descritas de forma adequada através de dinâmicas não-lineares, e uma apreciação completa da complexidade destas interações é necessária para a compreensão das propriedades variacionais do fenótipo. Ademais, dados avanços metodológicos na área da morfometria, é possível escolher diferentes maneiras de representar a variação morfológica, e as diferenças entre as representações podem impactar inferências feitas sobre estas propriedades variacionais. A presente tese tem como objetivo explorar a relação entre representações morfométricas e a caracterização das propriedades variacionais, focada na análise comparativa de tais propriedades em uma escala macroevolutiva; Primatas Antropóides são utilizados como modelo, dada a disponibilidade de uma grande base de dados de mensurações cranianas destes organismo. Esta relação foi avaliada sob três perspectivas diferentes. Em primeiro lugar, estima-se taxas de erro associadas aos testes de hipótese que descrevem padrões de modularidade, relacionadas com três representações morfométricas distintas; tal avaliação é também associada à exploração de um subconjunto da base de dados utilizada aqui, levando-se em consideração a dinâmica de interações ontogenéticas que produzem o crânio dos Antropóides. Os resultados deste capítulo implicam que uma dessas representações, resíduos de Procrustes, não são capazes de detectar padrões de modularidade neste contexto, considerando suas propriedades matemáticas específicas. Outras duas representações, distâncias entre marcos anatômicos e variáveis locais de forma, produzem resultados semelhantes, que estão diretamente associados à dinâmica de desenvolvimento, e as diferenças que elas apresentam são consistentes com suas diferenças principais; taxas de erro para os testes sobre as duas representações também são aceitáveis. O próximo capítulo trata da comparação entre estas duas representações no que diz respeito a estas diferentes propriedades, focado em estimar relações alométricas associadas às variáveis locais de forma e a relação entre estas estimativas e os padrões de modularidade estimados para distâncias entre marcos anatômicos. Os resultados encontrados enfatizam que os padrões de modularidade observados em distâncias entre marcos são consequência da alometria; linhagens como Homo e Gorilla, que apresentam padrões distintos de modularidade para as distâncias entre marcos estão associados a mudanças substanciais nas relações alométricas dos caracteres cranianos. O último capítulo explora a estrutura filogenética de mudanças nas propriedades variacionais fenotípicas na diversificação de Anthropoidea, considerando apenas variáveis de forma locais, uma vez que este capítulo também visa reforçar os resultados anteriores obtidos a partir de distâncias entre marcos, considerando-se um tipo diferente de representação morfométrica. Este capítulo muda o foco de testes a respeito de padrões de modularidade definidos a priori em direção a estimar a incerteza relacionada à estrutura de matrizes de covariância, decomposta sobre a filogenia de Anthropoidea. Os resultados obtidos demonstram que as mudanças na estrutura de covariância nesta linhagem são localizadas nas mesmas regiões do crânio ao longo de toda a história evolutiva do grupo, enquanto outras regiões mantêm associações estáveis. Assim, quando se considera as diferentes propriedades de representações morfométricas cuidadosamente, inferências feitas a partir de tais representações sobre propriedades variacionais são de fato compatíveis / Modularity is a characteristic property biological systems exhibit regarding the distribution of interactions between their composing elements; in this context, a module is a subset of elements which interact more among themselves than with other subsets. Regarding morphological systems, such property usually refers to the structure of the linear component of the genotype/phenotype map; however, the genetic, developmental, and functional interactions that produce phenotypes are often best described by non-linear dynamics, and a full appreciation of the complexity of such interactions is necessary for understanding phenotypic variational properties. Furthermore, given methodological advances in the field of morphometrics, one may choose different ways to represent morphological variation, and differences between representations may impact inferences made regarding variational properties. The present dissertation aims at exploring the relationship between morphometric representations and the characterization of variational properties, focusing on the comparative analysis of such properties on a macroevolutionary timeframe; Anthropoid Primates are used as a model lineage, given the availability of a large database of skull measurements. This relationship was evaluated under three different perspectives. First, an estimation of the error rates associated with tests for hypothesis that describe modularity patterns related to three different morphometric representations; such evaluation is also associated with an exploration of a subset of the database used here, considering the dynamical properties of developmental interactions that produce the Anthropoid skull. The results of this chapter imply that one of such representations, Procrustes residuals, fails to capture modularity patterns in this setting, considering its particular mathematical underpinnings. Other two representations, interlandmark distances and local shape variables, produce similar results which are directly associated with developmental dynamics, and the differences they exhibit are consistent with their different properties; error rates for tests over both representations are also acceptable. The next chapter deals with comparing these two representations with respect to these different properties, focusing on estimating allometric relationships over local shape variables and the relationship between such estimates and modularity patterns estimated for interlandmark distances. The results found stress out that modularity patterns observed in interlandmark distances are a consequence of allometry; lineages such as Homo and Gorilla, which exhibit distinct modularity patterns in interlandmark distances are associated with substantial changes in allometric relationships for skull traits. The last chapter explores the phylogenetic structure of changes in phenotypic variational properties across Anthropoid diversification, considering local shape variables alone, since this chapter also aims at reinforcing previous results obtained from interlandmark distances, considering a different type of morphometric representation. This chapter shifts the focus from testing a priori-defined modularity patterns to estimating the uncertainty related to covariance matrix structure decomposed over the Anthropoid phylogeny. The results obtained demonstrate that changes in covariance structure on this lineage are localized in the same skull regions across the entire evolutionary history of Anthropoidea, while other regions maintain stable associations. Thus, when one considers the different properties of morphometric representations carefully, inferences made from such representations regarding variational properties are in fact compatible

A integração morfológica determina a quantidade de variação disponível em diferentes direções do espaço multivariado entre um conjunto de caracteres, e pode assim ter importantes consequências evolutivas, enviesando a direção e a taxa de evolução morfológica em determinadas direções. Assim, estudar a evolução da integração morfológica é importante para entender a evolução fenotípica de uma linhagem. Neste trabalho, utilizo abordagens de genética quantitativa comparativa para estudar a evolução da integração morfológica no crânio em carnívoros da subordem Feliformia, grupo com extensa diversidade filogenética, morfológica e ecológica para o qual análises anteriores de integração analisaram número reduzido de espécies. Para este fim, comparo matrizes de covariância fenotípicas intra-populacionais quantificando a associação entre 35 distâncias lineares no crânio de um conjunto de táxons incluindo todas as sete famílias e mais de um terço da diversidade filogenética atual da subordem. Investigo também a associação entre integração morfológica e a evolução da morfologia média, assim como a influência da história evolutiva (filogenia) e de dois aspectos da ecologia (dieta e socialidade) sobre a evolução da morfologia média e da integração. Os padrões de integração fenotípica no crânio (i.e. quais caracteres variam em conjunto com maior intensidade) são bastante estáveis na subordem, como observado para outros mamíferos, mas revelam alguma sub-estruturação, com padrões um pouco distintos em Felidae, Hyaenidae e Prionodontidae As magnitudes de integração são também relativamente estruturadas, com valores geralmente mais altos em Felidae e consistentemente mais baixos em Hyaenidae. Apesar disso, a magnitude geral de integração é evolutivamente plástica, como em outros mamíferos, havendo importantes variações internas a cada família. Encontrei uma associação geral entre a evolução da morfologia média e modificações em padrões e magnitudes de integração para a subordem como um todo e em vários grupos menos inclusivos, o que em alguns casos se manifesta como uma semelhança da integração entre táxons morfologicamente convergentes, mas filogeneticamente distantes. A evolução de padrões de integração se correlaciona à história filogenética em Feliformia como um todo e na maior parte dos grupos acima, mas não abaixo do nível de família, corroborando padrões de covariação relativamente distintos apesar de sua alta similaridade, bem como integração mais restrita internamente a cada família. A dieta está associada à filogenia, e correlaciona-se à evolução da morfologia média e dos padrões de integração na subordem como um todo antes, mas não após correção levando em conta a proximidade filogenética, indicando que alterações na dieta são parte da história evolutiva compartilhada que levou às diferenças em morfologia média e integração existentes no grupo. Os caracteres cujos padrões de covariação estão mais associados à dieta na subordem incluem partes das regiões oral e zigomática, além de algumas partes do neurocrânio. A socialidade está relacionada à evolução da morfologia craniana média, mas não aos padrões de integração gerais em Feliformia, apesar de existirem associações entre a socialidade e os padrões de resposta a seleção de alguns caracteres específicos, incluindo partes do neurocrânio e distâncias ligadas ao arco zigomático. Os mangustos (família Herpestidae) mostraram influência significativa tanto da dieta quanto da socialidade na evolução de sua morfologia craniana média e de seus padrões de integração, ressaltando a importância desses dois aspectos ecológicos na evolução fenotípica do grupo e mostrando, pela primeira vez, uma associação direta entre a integração no crânio e o comportamento social, possivelmente intermediada por aspectos relacionados ao desenvolvimento do cérebro. O presente trabalho sugere, assim, uma complexa interação de fatores afetando a evolução da morfologia craniana em Feliformia, e indica direções para trabalhos futuros, incluindo análises dos padrões de modularidade craniana no grupo e, possivelmente, análises comparativas em diferentes morfotipos hipercarnívoros abordando a morfologia média e a integração morfológica no crânio, bem como a dieta e possivelmente outros fatores / Morphological integration determines the standing variation available within a lineage in different directions of the multivariate space of a trait set, and can therefore have important evolutionary consequences, biasing the direction and rate of morphological evolution in certain directions. Consequently, studying the evolution of morphological integration is important to understand a lineage\'s phenotypic evolution. Here I employ a comparative quantitative genetic framework to study the evolution of morphological integration in the skull for the suborder Feliformia (Carnivora), a group with remarkable phylogenetic, morphological and ecological diversity for which previous analysis of integration included a limited number of species. To this purpose, I compare within-population phenotypic covariance matrices quantifying the associations between 35 skull linear measurements in a set of taxa including all seven feliform families and over one third of the suborder\'s extant phylogenetic diversity. I also assess the association between morphological integration and the evolution of average skull morphology, as well as the influence of evolutionary history (phylogeny) and two ecological aspects (diet and sociality) on the evolution of average morphology and integration. Skull integration patterns (i.e. which characters covary the most) are quite stable in the suborder, as seen among other mammals, but also have some structuring between groups, with relatively distinct patterns in Felidae, Hyaenidae and Prionodontidae. Integration magnitudes are also relatively structured, with generally higher values in Felidae and consistently lower values in Hyaenidae. Nevertheless, the overall magnitude of integration is evolutionarily labile, as in other mammals, with important variations occurring within each family. I found a general association between the evolution of average morphology and changes in integration patterns and magnitudes for the suborder as a whole and also for many less inclusive groups, which in some cases leads to similar integration between morphologically convergent, but phylogenetically distant taxa. The evolution of integration patterns is correlated to phylogenetic history in Feliformia as a whole and in most groups above, but none below the family level, corroborating relatively distinct covariation patterns in spite of their high similarity, and also a greater constraint of integration within each family. Diet is associated to phylogeny, and correlates to the evolution of average morphology and integration patterns in the suborder before, but not after correction for phylogenetic relatedness, indicating that dietary changes are part of the shared evolutionary history which shaped the differences in average morphology and integration existing in the group. The characters with covariation patterns more closely associated to diet include parts of the oral and zygomatic skull regions, as well as parts of the neurocranium. Sociality is related to the evolution of average skull morphology, but not to general integration patterns in Feliformia as a whole, although there are correlations between sociality and the selection response patterns of some specific characters, including parts of the neurocranium and measurements related to the zygomatic arch. Mongooses (family Herpestidae) had the evolution of their average skull morphology and integration patterns significantly influenced by both diet and sociality, stressing the importance of these two ecological factors for phenotypic evolution of this group and showing for the first time a direct association between morphological integration in the skull and social behaviour, possibly mediated by aspects related to brain development. The present work thus suggests a complex interaction of factors affecting the evolution of skull morphology in Feliformia, and opens up directions for future work, including analyses of skull modularity patterns in this group and, possibly, comparative analyses of different hypercarnivore morphotypes addressing average skull morphology and morphological integration, as well as diet and possibly other factors