Les Hyménoptères sociaux (abeilles, fourmis et guêpes) doivent leur succès écologique à une division dutravail marquée par l’existence de castes. Les reines sont spécialisées dans la reproduction, tandis que les ouvrières sont stériles et prennent en charge la construction du nid et sa défense, la récolte de nourriture et l’élevage des jeunes. Le développement d’un œuf femelle en une reine ou une ouvrière est généralement régi par des facteurs environnementaux, tels que la qualité ou la quantité de la nourriture.En réalisant une étude de génétique des populations chez la fourmi Cataglyphis hispanica, nous avons mis en évidence un mode de reproduction inhabituel appelé hybridogenèse sociale. Cette espèce est caractérisée par la co-existence de deux lignées génétiques au sein des populations. Les reines de chaque lignée s’accouplent systématiquement avec un mâle de l’autre lignée génétique. Ainsi, les reines de la lignée 1 s’accouplent toujours avec un mâle de la lignée 2, et les reines de la lignée 2 s’accouplent avec un mâle de la lignée 1. Les ouvrières sont issues du croisement entre les deux lignées :il s’agit donc d’individus hybrides. A l’inverse, les individus reproducteurs (nouvelles reines et mâles) sont produits exclusivement par reproduction asexuée. La caste femelle (reine ou ouvrière) est donc déterminée génétiquement; les ouvrières portent un génome hybride, alors que les reproducteurs possèdent un génome non-hybride hérité exclusivement de la mère.Les travaux réalisés dans le cadre de cette thèse de doctorat visent à comprendre l’origine et l’évolution de l’hybridogenèse sociale chez les fourmis Cataglyphis par le biais d’approches variées (génétique des populations, phylogéographie et manipulation de colonies en laboratoire). Ils sont articulés selon plusieurs axes complémentaires :la description du phénomène, l’étude de sa distribution géographique et phylogénétique au sein du genre Cataglyphis, et l'étude de ces mécanismes génétiques sous-jacents. / In eusocial Hymenoptera, such as bees, wasp and ants, it is commonly accepted that the diploid female eggs are bipotent and develop either into a queen or a worker depending on environmental factors. While conducting a population genetic study of the ant Cataglyphis hispanica, we discovered an unusual reproductive system called social hybridogenesis. Under this system, queens and workers develop from eggs with different genetic make-up. Two divergent genetic lineages coexist within a population. Queens of each lineage mate with males originating from the other lineage. Workers are produced by sexual reproduction; hence, they are first generation hybrids of the two lineages. By contrast, new queens and males are produced by thelytokous and arrhenotokous parthenogenesis, respectively. By using alternative modes of reproduction, queens appear to maximize their reproductive success by increasing the transmission rate of their genes to the reproductive offspring while benefiting from genetic diversity and heterosis effects in their worker force. Males, however, do not contribute genes to the next generation as they only sire sterile workers. This system is expected to be evolutionary short-lived as lineages may be selected to stop the production of males with null direct fitness. This PhD project aims at understanding the origin and evolution of social hybridogenesis in Cataglyphis. Using several different approaches including population genetics methods based on microsatellite makers, phylogeography and experimental manipulations on lab colonies, I explored tthe characteristics of social hybridogenesis, the genetic mechanisms underlying the system and its distribution within the genus Cataglyphis. My results, together with other recent findings, question the paradigm of environmental caste determination in eusocial Hymenoptera and suggest that genetic influences on caste determination may be more common than previously thought. / Doctorat en Sciences / info:eu-repo/semantics/nonPublished

Les insectes sociaux représentent le paradigme de la vie coopérative dans le règne animal. Ceci repose sur l’existence d’une division des activités reproductrices entre des individus reproducteurs (les reines et les mâles) et une majorité d’ouvrières sacrifiant leurs propres potentialités reproductives pour assurer l’essentiel des tâches logistiques nécessaires à l’essor des sociétés. Chez les Hyménoptères sociaux, l’analyse comparative des stratégies de reproduction révèle que la structure monogyne (une reine par société) et monandre (un seul accouplement par reine) est l’état ancestral des sociétés. Cette structure favorise une corrélation génétique élevée entre les ouvrières et le couvain qu’elles élèvent et, par conséquent, leur succès reproductif global (inclusive fitness). Cependant, un nombre croissant d’études génétiques montre que la structure des sociétés peut fortement s’éloigner de ce pattern. Ceci est particulièrement manifeste chez les fourmis, lesquelles présentent un très large polymorphisme social se traduisant par une grande variabilité du nombre de femelles reproductrices au sein des sociétés. Les formicidés sont également remarquables par la diversité de leurs modes de reproduction. Cette diversité concerne la fréquence des accouplements (monandrie/polyandrie) ou encore l’exploitation conditionnelle des modes de reproductions sexuée et asexuée. Chez quelques espèces, les futures reines sont en effet produites par parthénogenèse (elles sont des quasi-clones de leur mère), alors que les ouvrières sont issues d'une reproduction sexuée classique. Cette stratégie exceptionnelle permet aux reines d'accroître le taux de transmission de copies de leurs gènes dans la descendance, tout en conservant les bénéfices d'une diversité génétique dans la force ouvrière. Cette grande diversité de structures sociales et de modes de reproduction suggère l’action de nombreuses pressions sélectives. Les travaux réalisés dans le cadre de cette thèse de doctorat visent à déterminer les facteurs responsables du large polymorphisme social et des nombreux modes de reproduction observés chez les fourmis désertiques du genre Cataglyphis. Ils sont articulés autour de deux axes principaux. <p>Les analyses phylogénétiques montrent que la polyandrie est ancestrale au sein du genre Cataglyphis. Le premier axe de ce travail a pour but d’étudier les causes évolutives justifiant le maintien d’un tel système de reproduction au sein de ce genre. Ce travail porte sur les avantages d’une diversité génétique accrue parmi les ouvrières. Une telle diversité génétique permettrait notamment d'accroître le polymorphisme de taille des ouvrières et l'efficacité de la division du travail [Chapitre 1], ou la résistance aux pathogènes de la force ouvrière [Chapitre 2]. [1] Ce premier travail a été réalisé sur Cataglyphis cursor, une espèce strictement monogyne et polyandre. Les résultats de cette étude révèlent une très grande fidélité des ouvrières à la tâche. Ils montrent l’existence d’une association significative entre la tâche réalisée par une ouvrière et sa lignée paternelle, ainsi qu’entre la taille des ouvrières et la tâche effectuée. [2] Le second travail de cette thèse a été réalisé chez C. mauritanica. Nos résultats montrent que la résistance aux pathogènes diffère entre ouvrières issues de différentes lignées paternelles lorsque ces dernières sont isolées. Curieusement, cette différence s’estompe lorsque les lignées paternelles sont regroupées au sein des sociétés polyandres. Dès lors, la polyandrie permettrait d’homogénéiser l’immunité des sociétés. Nos données montrent cependant que la résistance des ouvrières à Metarhizium anisopliae n’est pas corrélée à la diversité génétique de la colonie ou au nombre d’accouplements des reines.<p>Le second axe de ce travail porte sur les stratégies de reproduction remarquables observées chez les espèces de Cataglyphis appartenant au groupe altisquamis :C. velox, C. mauritanica, C. humeya et C. hispanica. Ces espèces partagent une stratégie unique dans le règne animal, appelée hybridogénèse sociale. L’hybridogénèse classique est un système reproductif dans lequel les parents issus de lignées génétiques distinctes s’hybrident. Alors que les génomes maternels et paternels sont exprimés dans la lignée somatique des descendants, le génome paternel est systématiquement écarté de la lignée germinale. En conséquence, seul le génome maternel est transmis aux générations futures. Dans le schéma d’hybridogénèse sociale reporté dans ces travaux, les reines s’accouplent systématiquement avec un mâle originaire d’une lignée génétique distincte. Elles utilisent la reproduction sexuée pour la production d’une caste ouvrière stérile intégralement hybride (analogue à la lignée somatique) et la reproduction asexuée par parthénogénèse pour la production des castes reproductrices mâles et femelles (analogues à la lignée germinale). Dans ce système, bien que les génomes paternels et maternels soient exprimés dans la caste ouvrière, seul le génome maternel est transmis aux descendants reproducteurs [Chapitre 3]. Le groupe altisquamis est représenté par plusieurs espèces au sein desquelles deux lignées génétiques s’hybrident systématiquement pour la production de la caste ouvrière. Le dernier chapitre de cette thèse [4] est une analyse phylogéographique des espèces de ce groupe dans la péninsule ibérique. Les résultats confirment l’existence d’une seule paire de lignées génétiques au sein de chaque espèce. Ces résultats révèlent également une contradiction entre les marqueurs nucléaires et mitochondriaux traduisant la complexité du système reproductif. Ces travaux soulignent l’ambiguïté des relations phylogéniques entre espèces d’un tel système et discutent de son implication dans la spéciation des espèces hybridogénétiques. <p><p><p>Social insects represent the most extreme form of cooperative life in the animal kingdom. This is based on the existence of a division of reproductive activities between the reproductive individuals (queens and males) and a majority of workers performing all logistical tasks at the expense of their own reproduction. In social Hymenoptera, comparative analysis of reproductive strategies reveals that colonies headed by a single mated queen (monogyny/monoandry) is the ancestral structure of colonies. This structure provides a high genetic correlation between the workers and the brood they raise and, therefore, their overall reproductive success (inclusive fitness). However, an increasing number of genetic studies reveal that the reproductive structure of colonies can strongly differ from this pattern. This is particularly obvious in ants, which have a very large social polymorphism resulting in a large variability in the number of reproductive females within colonies. The Formicidae are also remarkable for the diversity of their modes of reproduction. This diversity relates to mating frequency (monoandry/polyandry) or conditional use of sexual and asexual reproduction. In some species, new queens are produced by parthenogenesis (they are almost clones of their mothers), while the workers arise from a classical sexual reproduction. By using alternative modes of reproduction for queen and worker castes, queens can increase the transmission rate of their genes to their reproductive female offspring while maintaining genetic diversity in the worker population. This high diversity of social structures and modes of reproduction suggests the occurrence of many selective forces. This thesis aimed at determining environmental and genetic factors responsible for the large social polymorphism and the high diversity of reproductive modes display by Cataglyphis desert ants. This thesis is divided into two main parts. <p>Phylogenetic analyses show that polyandry is ancestral across the genus Cataglyphis. The first part of this thesis examines the genetic hypothesis to account for the evolution and maintenance of multiple mating by queen in this genus. This work focuses on the benefits of increased genetic diversity among workers. Such genetic diversity may increase the size polymorphism of the worker force and improve efficiency of the division of labor [Chapter 1] or increase pathogen resistance of the colony [Chapter 2]. In Chapter 1, the genetic hypothesis to enhance efficiency of division of labor was tested on Cataglyphis cursor, a strictly monogynous and polyandrous species. The results reveal a great fidelity in task performance by workers. They reveal a significant association between patriline and task preference: workers belonging to different patrilines differ in their propensity to perform a given task. We also found that worker size is closely associated with task specialization. The second work of this thesis [Chapter 2] was performed in C. mauritanica. Our results show that resistance to pathogens differs between workers from different patrilines when patrilines are raised separately. Surprisingly, this difference disappears when the patrilines are grouped within polyandrous colonies. Therefore, polyandry would standardize the overall resistance of colonies. Consistent with this result, our data show a positive association between the number of matings by the queens and colony resistance to Metarhizium anisopliae. <p>The second part of this thesis expounds the unorthodox reproductive strategies observed in species belonging to the group Cataglyphis altisquamis: C. velox, C. mauritanica, C. hispanica and C. humeya. These species share a unique strategy in the animal kingdom, called social hybridogenesis. Hybridogenesis is a sexual reproductive system, whereby parents from different genetic origin hybridize. Both the maternal and paternal genomes are expressed in somatic tissues, but the paternal genome is systematically excluded from the germ line, which is therefore purely maternal. Consequently, only the maternal genome spread across generations. Here, we report a unique case of hybridogenesis at a social level. Queens mate exclusively with males originating from a different genetic lineage than their own to produce hybrid workers, while they use parthenogenesis to produce the male and female reproductive castes. In consequences, all sterile workers (somatic line) are sexually produced hybridogens, whereas sexual forms (germ line) are clonally produced. Thus, only maternal genes are perpetuated across generations [Chapter 3]. The group C. altisquamis is represented by several hybridogenetic species in which two highly divergent genetic lineages co-occur, despite their constant hybridization. The last chapter of this thesis [Chapter 4] is a phylogeographic analysis of C. altisquamis species in the Iberian Peninsula. Our results confirm the existence of a single pair of genetic lineages within each species. Our results also reveal strong incongruences between nuclear and mitochondrial markers that reflect the reproductive system complexities. These studies reveal phylogenetic ambiguities among these hybridogenetic species and discuss the involvement of such unconventional system in speciation process.<p> / Doctorat en Sciences / info:eu-repo/semantics/nonPublished

Asexual modes of reproduction are usually based on the principle of copying (cloning) DNA from the female and passing it on to the offspring. For most asexually reproducing vertebrates the progeny develop from an unreduced and often unfertilised egg. This is driven by the mechanisms of parthenogenetic and gynogenetic reproduction. While in the former the clonal germ cell develops spontaneously and separately, in the latter a sexual partner is needed to activate the cleavage of the ovum, although without the fusion of the sperm and egg. Therefore in both cases there is no fertilization and the clonal progeny consist solely of daughters, hence the majority of previous studies have only focused on asexual female lineages. However, on rare occasions asexual clonal males can arise when the right fertilization occurs. Whilst these offspring are usually infertile, fertile diploid asexual males have been discovered in just three genera of hybrid origin in vertebrates. One of these unique cases is the European water frog complex of the genus Pelophylax, whose distribution includes the Czech Republic. In areas around the upper Odra River populations of hybrid males were recently discovered who form stable all-male lineages, similar to those formed by asexual females. The results of this study show that males produce...

La reproduction est un processus essentiel à la persistance et à l’évolution des espèces. En ce sens, il existe une diversité incroyable de stratégies permettant la prolifération des individus. La reproduction sexuée typique, abondante chez les animaux, est très souvent la première qui vient à l’esprit. Cependant, chez les vertébrés, on retrouve plusieurs reproductions atypiques, où il est possible de manipuler la gamétogenèse de façon surprenante. Retrouvées surtout chez les hybrides, ces reproductions alternatives peuvent nous en apprendre long sur le fonctionnement de la méiose et de la gamétogenèse en général via l’étude de ses exceptions. Les projets réunis sous cette thèse ont ainsi pour objectif global d’apporter une meilleure description de ces reproductions atypiques avec une approche multidisciplinaire. À ce but, un complexe de vertébrés possédant plusieurs ploïdies, compositions génomiques et reproductions atypiques différentes a été choisi comme sujet d’étude. Le complexe d’hybrides sujet de cette thèse est ainsi celui de Chrosomus eos-neogaeus, un groupe de cyprinidés s’étendant des États-Unis au Canada, dans lequel on retrouve à la fois de la reproduction sexuée et asexuée. Plus précisément, ce projet de recherche cherche à décrire la façon dont se reproduisent les triploïdes hybrides Chrosomus eos × eos-neogaeus, le déterminisme derrière la dichotomie reproductive de ces derniers, ainsi que l’impact des reproductions sexuées et asexuées sur les organismes de ce complexe. Les différentes études réalisées ont permis de réaliser ce but, en accomplissant les 3 objectifs suivants. Le premier chapitre avait comme objectif la description des types de reproduction chez les hybrides triploïdes Chrosomus eos × eos-neogaeus à partir de croisements expérimentaux. Le second, d’inférer le déterminisme à la base des deux gamétogenèses (sexuée et asexuée) retrouvées chez les triploïdes via l’analyse de loci épigénétiques. Finalement, le troisième avait pour objectif de déterminer les effets de la sexualité et l’asexualité en l’absence de facteurs confondants, et ce, via une analyse en morphométrie. Ces différentes études auront mené, premièrement, à la découverte d’une nouvelle voie reproductive chez les vertébrés (hybridogenèse améiotique), retrouvée chez certaines femelles triploïdes, en plus de la reproduction sexuée déjà observée chez d’autres (hybridogenèse méiotique). Ensuite, l’origine de la dichotomie reproductive aura été corrélée à la ploïdie maternelle des triploïdes. Ainsi, une femelle diploïde donnera naissance à des triploïdes se reproduisant de façon asexuée, et ces dernières à des triploïdes se reproduisant de façon sexuée. Finalement, les analyses morphométriques chez les organismes sexués et asexués de ce complexe auront montré une différence de forme inhérente au type de gonades, et ce, en absence de facteurs confondants, qui est conservée même entre des individus de composition génomique différente. En prenant connaissance de ces informations, il est alors possible de mieux comprendre la flexibilité entourant la gamétogenèse chez les vertébrés, ainsi que les impacts de ces changements sur les organismes eux-mêmes et ceux qui les entourent. Cette thèse aura ainsi avancé les connaissances au niveau des reproductions atypiques dans le complexe C. eos-neogaeus, mais ces découvertes seront aussi d’une grande utilité pour les complexes similaires et pour l’étude des différentes stratégies reproductives retrouvées chez les vertébrés. / Reproduction is an essential process for the persistence and evolution of species. In this sense, there is an incredible diversity of strategies for the proliferation of individuals. Typical sexual reproduction, abundant in animals, is certainly the first that comes to mind. However, among vertebrates, various atypical reproductions can be found, where it is possible to manipulate gametogenesis in surprising ways. Mostly found in hybrids, these alternative reproductions can teach us a lot about the functioning of meiosis and gametogenesis in general through the study of their exceptions. The projects gathered under this thesis aim to provide a better description of these atypical reproductions with a multidisciplinary approach. In this regard, a complex of vertebrates with multiple ploidies, genomic compositions, and different atypical reproductions has been chosen as the subject of study. Indeed, the hybrid complex studied in this thesis is Chrosomus eos-neogaeus, a group of cyprinids extending from the United States to Canada, which exhibits both sexual and asexual reproduction. Specifically, this research project seeks to describe the reproductive context of triploid hybrids Chrosomus eos × eos-neogaeus, the determinism behind their reproductive dichotomy, and the impact that sexual and asexual reproduction can have on organisms in this complex. The various studies conducted have achieved these goals by accomplishing the following three specific objectives. The first chapter aimed to describe the types of reproduction in triploid hybrids Chrosomus eos × eos-neogaeus through experimental crossings. The second objective was to infer the determinism behind the two gametogenic pathways (sexual and asexual) found in triploids through the analysis of epigenetic loci. Finally, the third objective was to determine the effects of sexuality and asexuality in the absence of confounding factors through morphometric analysis. These different studies have led, firstly, to the discovery of a new reproductive pathway in vertebrates (ameiotic hybridogenesis), found in some triploid females, in addition to the sexual reproduction already observed in others (meiotic hybridogenesis). Next, the origin of reproductive dichotomy has been correlated with the maternal ploidy of triploids. Thus, a diploid female will give birth to triploids reproducing asexually, and these will give birth to triploids reproducing sexually. Finally, morphometric analyses of the sexual and asexual organisms in this complex have shown an inherent shape difference in the gonads, in the absence of confounding factors, which is preserved even among individuals of different genomic compositions. With this information, it will be possible to better understand the flexibility surrounding gametogenesis in vertebrates, as well as the impacts of these changes on the organisms themselves and those around them. This thesis has advanced knowledge in atypical reproductions in the C. eos-neogaeus complex, but this knowledge will also be of great utility for similar complexes and for the study of different reproductive strategies.

Der mitteleuropäische Wasserfroschkomplex umfasst Pelophylax lessonae (Genotyp LL), Pelophylax ridibundus (RR) und deren Hybriden Pelophylax esculentus (LR), der sich hemiklonal durch Rückkreuzen mit LL in lessonae-esculentus (L-E)-Populationen oder RR in ridibundus-esculentus (R-E)-Populationen reproduziert. Außerdem können Hybriden in reine Hybridpopulationen (E) bilden, in denen triploide Individuen die Elternarten funktionell ersetzen. Bislang ist wenig über die molekularen Mechanismen bekannt, die der klonalen Gametenbildung in der Keimbahn der Hybridform zugrunde liegen. In dieser Studie wurden erstmalig 160 Gene der Elternarten untersucht, die an der Gametenbildung beteiligt sind. Zusätzlich wurden 131 SNPs von 52 dieser Gene von 652 Wasserfröschen aus 26 Populationen analysiert. Im Ergebnis wurden 14 SNPs von 10 Genen entdeckt, deren Frequenzen mit dem Populationssystem assoziiert waren. In Übereinstimmung mit ihren Funktionen könnten diese Gene im Zusammenheng mit den system-spezifischen hybridogenetischen Reproduktionsmodi stehen. Sowohl transkriptomische als auch SNP-Daten lieferten Hinweise auf genetische Introgression, d. h. einen Transfer lessonae-spezifischer Allelen in den ridibundus-Genpool oder umgekehrt. Außerdem wurde bei P. lessonae eine kryptische genetische Diversität beobachtet. SNP-Analysen ergaben auch, dass LR-Individuen aus E-Populationen eine höhere genetische Ähnlichkeit mit LR-Individuen aus R-E als aus L-E-Populationen aufweisen. Diese Ergebnisse werfen die Frage nach dem Ursprung der E-Populationen auf, von denen bisher angenommen wurde, dass sie aus L-E-Populationen hervorgegangen sind. Die neuen molekularen Daten stehen mit den hemiklonalen Fortpflanzungsmodi von P. esculentus im Einklang und unterstreichen, dass diese wahrscheinlich auf komplexen Wechselwirkungen zwischen verschiedenen Genen und Faktoren basieren. / The Central European water frog complex comprises Pelophylax lessonae (genotype LL), Pelophylax ridibundus (RR), and their hybridogenetic hybrid Pelophylax esculentus (LR), which reproduces by backcrossing with LL in lessonae-esculentus (L-E) populations or RR in ridibundus-esculentus (R-E) populations. In addition, hybrids are able to reproduce in all-hybrid (E) populations in which triploid individuals functionally replace the parental species. To date, little is known about the molecular mechanisms underlying clonal gamete formation in the hybrid germline. In this study, 160 genes from P. lessonae and P. ridibundus known to be involved in gametogenesis were characterized for the first time. In addition, 131 single nucleotide polymorphisms (SNP) from 52 of these genes were analyzed, derived from 652 water frogs of 26 populations. As a result of logistic regressions, 14 SNPs of 10 genes were detected whose frequencies were associated with the population system. Consistent with their functions during gametogenesis, these genes can be considered as candidates associated with the system-specific hybridogenetic modes, i.e. clonal inheritance of the L and/or R genomes. Both transcriptomic and SNP data provided evidence for genetic introgression, i.e. a transfer of lessonae-specific alleles into the ridibundus gene pool or vice versa. In addition, cryptic genetic diversity was observed in P. lessonae. SNP analysis also revealed that LR individuals from E populations exhibit higher genetic similarity to LR individuals from R-E than L-E populations where triploid frogs do not occur. These findings raise the question of the origin of E populations, which were previously thought to have arisen from L-E populations after the emergence of triploid hybrids. The new molecular data are consistent with the reproductive modes of P. esculentus and emphasize that clonal inheritance is most likely caused by complex interactions of different genes and genetic factors.