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Depuis sa récente invasion dans les continents européen et américain, la drosophile à aile tachetées, Drosophila suzukii est devenue un ravageur majeur des cultures de fruits rouges. Contrairement aux autres espèces de drosophiles, D. suzukii, est capable de pondre ses œufs dans des fruits sains avant la récolte, à l'aide de son ovipositeur sclérotinisé. Les pertes économiques liées à la présence de D. suzukii s'élèvent annuellement à plusieurs millions de dollars. Le contrôle des populations se fait principalement par l'utilisation de pesticides. Ici, nous avons testé si la bactérie Wolbachia pouvait être efficace pour lutter contre cette espèce. Ce symbiote est présent chez de nombreuses espèces d'insectes et induit souvent de l'incompatibilité cytoplasmique (IC) : les descendants des mâles infectés meurent, exceptés si l'œuf est sauvé par la même infection, héritée de la mère et qui va protéger l'embryon contre cette toxine encore non identifiée. La Technique de l'Insecte Incompatible (TII) repose sur l'utilisation de l'IC pour contrôler les populations d'insecte par des lâchers de mâles infectés. Nous avons montré que D. suzukii est naturellement infecté par une souche de Wolbachia, nommée wSuz, avec des prévalences intermédiaire et qui n'induit pas un taux d'IC élevé. Pour le développement de la TII chez D. suzukii, nous avons réalisé des transferts de souches de Wolbachia entre D. simulans et D. suzukii pour identifier des souches qui peuvent stériliser les femelles D. suzukii, en dépit de la présence de wSuz. Nous avons identifié deux souches de Wolbachia comme candidates pour le développement de la TII. Ces souches induisent des taux d'IC très élevés chez ce ravageur, qui n'est pas atténué par la présence de wSuz chez les femelles. Les mâles stérilisants ont une compétitivité sexuelle similaire comparés à celle des mâles infectés ou non par wSuz, et sont capable d'induire des taux d'IC élevés tout au long de leurs vie. Finalement nous avons montré que, dans de grandes cages à population, la TII pouvait être très efficace pour limiter l'augmentation de la taille des populations de D. suzukii. L'ensemble des résultats confirment que la TII est une approche prometteuse pour contrôler les populations de D. suzukii et mérite de dépasser le stade du laboratoire. Associé à une technique de sexage efficace, la TII peut être un outil puissant, spécifique et respectueux de l'environnement / Since its recent invasion of the European and American continents, the spotted wing Drosophila, D. suzukii has become a major burden of the fruit industry. Armed with a highly sclerotized ovipositor, females can lay eggs in a wide variety of ripening and healthy fruits, in contrast to other Drosophila species. Economic losses due to D. suzukii reach millions of dollars annually and methods to control natural populations in the field mainly rely on the use of chemical pesticides. Here we test if Wolbachia bacteria can represent a potential ally to control this pest species. These symbionts are naturally present in many insects and often induce a form of conditional sterility called Cytoplasmic Incompatibility (CI): the offspring of infected males die, unless the eggs are rescued by the same infection inherited from the mother which protects the embryo against a yet unidentified toxin. As long recognized, a strategy called the Incompatible Insect Technique (IIT) makes use of the CI phenotype to control insect populations through the mass release of infected males. D. suzukii is naturally infected by a single Wolbachia strain, named wSuz, which has an intermediate prevalence in field populations and which does not induce a high level of CI. To implement IIT in D. suzukii, we used back and forth Wolbachia transfers between D. suzukii and D. simulans to identify Wolbachia strains that can fully sterilize D. suzukii females despite the presence of wSuz. We identified two potential candidates, both induce a very high level of CI in this pest which is not attenuated by the presence of wSuz in females. The transinfected males showed a similar competitiveness compared naturally infected and uninfected males and are able to induce a high level of CI during all their life. Finally we demonstrated that, in large population cage, the IIT can be very efficient to limit the D. suzukii population size. All the results confirmed that the IIT is a promising approach to control D. suzukii population and merit to go out the laboratory. Associate with a perfect sexing technique, IIT can be a powerful tool to fight against D. suzukii, which is not polluting and species specific

Une invasion biologique réussie se décompose en trois étapes : l'introduction d'une population allochtone sur une nouvelle aire de répartition géographique, l'établissement de populations viables et leur prolifération exponentielle dans l'aire d'introduction. En 2002, Shea et Chesson ont énoncé l'hypothèse d'Opportunité de Niche dans le but d'expliquer la réussite de l'établissement et de la prolifération des espèces envahissantes. Selon ces auteurs, les espèces exogènes introduites sur une nouvelle aire géographique peuvent y profiter d'une part de la diminution de la pression exercée par leurs ennemis naturels et d'autre part d'une augmentation de la disponibilité de leurs ressources. Drosophila suzukii est une de ces espèces dites envahissantes. Originaire d'Asie, sa présence est aujourd'hui largement recensée en Amérique du Nord et dans tout l'ouest de l'Europe. Depuis son introduction en 2008, en Europe notamment, l'invasion de D. suzukii est particulièrement rapide et les dégâts engendrés dans les cultures par cette espèce qui se développe sur les fruits en cours de maturité sont très préoccupants. Au cours de nos travaux, nous avons mis en évidence certains caractères chez cette espèce comme étant des éléments facilitant le succès de son invasion. D. suzukii présente tout d'abord une grande résistance face à ses principaux ennemis naturels, les parasitoïdes. Nous avons ensuite montré l'existence d'un lien entre sa capacité à mettre en échec les parasitoïdes larvaires et son importante charge hémocytaire. Par ailleurs, grâce à un échantillonnage très large, nous avons illustré la grande polyphagie de cette espèce. Ce caractère lui assure potentiellement une disponibilité en ressources tout au long de l'année. Enfin, à l'aide d'une étude portant sur les relations tritrophiques, nous avons montré que la qualité nutritive des plantes hôtes utilisées par D. suzukii peut avoir un impact sur le niveau de sa résistance aux entomophages. D. suzukii parvient en effet à augmenter sa résistance à plusieurs espèces de parasitoïdes lorsqu'elle réalise son développement sur un substrat riche en alcaloïde. Nos derniers résultats suggèrent qu'elle serait même capable de réaliser une forme d'automédication. Les différentes études réalisées au cours de cette thèse semblent confirmer que D. suzukii profite d'une opportunité de niche en Europe tempérée / Successful biological invasion is divided into three stages: the introduction of a non-native population on a new geographical area, the establishment of viable populations and their exponential growth in the area of introduction. In 2002, Shea and Chesson proposed the Opportunity Niche Hypothesis in order to explain the success of the establishment and the spread of invasive species. According to these authors, alien species introduced into a new range can jointly benefit from a decrease of the pressure applied by natural enemies and from an increase in the availability of resources. Drosophila suzukii has been reported to be an invasive species. Native of Asia, it has been now widely observed in North America and throughout Western Europe. Since its introduction in 2008, especially in Europe, the invasion of D. suzukii is particularly rapid and, as it grows on ripe fruits, a lot of concerns have been raised on the damage it causes on crops. In our work, we have highlighted some characters of this species as elements that facilitate the success of its invasion. D. suzukii is highly resistant against parasitoids, known as its major natural enemies. We have then showed the existence of a link between the ability to resist to larval parasitoids and a high hemocyte load. Furthermore, thanks to a very large sample, we have illustrated the great polyphagia of this species. This property provides available resources throughout the year. Finally, with a study of tritrophic interactions, we have shown that the nutritional quality of host plants used by D. suzukii can have an impact on the level of resistance to entomophages. Indeed, D. suzukii increases its resistance to several species of parasitoids when it growths on an alkaloid-rich substrate. Our recent results suggest that it would even be able to achieve a form of self-medication. The different studies performed in this thesis seem to confirm that D. suzukii makes the most of niche opportunity to efficiently invade temperate Europe

Les invasions biologiques sont un composant du changement global et ont des impacts dramatiques sur les écosystèmes, les agrosystèmes et la santé humaine. Néanmoins, ces processus biologiques particuliers offrent la possibilité d'étudier l'évolution phénotypique et génétique en un sur des temps écologiques. En effet, les invasions biologiques impliquent de fortes contraintes environnementales et démographiques sur les populations, et de forts effets sous-jacents de la sélection et de la dérive. Pourtant, les espèces envahissantes sont parmi les colonisateurs les plus prolifiques de la nature, et surprennent par leur capacité à répondre à ces contraintes. Le potentiel évolutif et adaptatif des populations envahissantes a été à de nombreuses reprises proposé comme facteur facilitant le succès de ces invasions. Qu'il s'agisse de processus génétiques d'adaptations (i.e. des changements de fréquences d'allèles) ou plastiques (i.e. un ajustement par plasticité phénotypique en réponse à un stimulus environnemental), la capacité de réponse à la sélection des espèces envahissantes les placent au centre des études de la biologie évolutive moderne. Ici, nous utilisons la récente invasion mondiale de la drosophile à ailes tachetées Drosophila suzukii pour étudier en détail les mécanismes de la réponse à la sélection potentiellement impliqués dans le succès de cette invasion. L'analyse des patrons de variations moléculaires neutre, nous ont permit de retracer l'histoire complexe de cette invasion mondiale, et d'évaluer par la suite la divergence phénotypique et l'évolution de la variation génétique quantitative en comparant les populations ancestrales de D. suzukii à leurs populations dérivées. Nous avons pu ainsi estimer les effets de la sélection et de la dérive génétique au cours de cette invasion, et discuter leur importance au regard de l'évolution de la forme de l'aile dans cette espèce. Enfin des protocoles expérimentaux d'analyse de la plasticité phénotypique ainsi que des méthodes de modélisation de niche climatique nous permettent de discuter l'influence de la fluctuation des conditions environnementales sur le succès de cette invasion. / Biological invasions are a component of global change and have dramatic effects on ecosystems, agrosystems and human health. Nonetheless, these peculiar biological processes offer a great opportunity for the study of rapid phenotypic and genetic evolution, at an ecological timescale. Biological invasions often involve environmental and demographic constraints on populations, as well as strong effects of selection and drift. However, these species are among the most successful colonialists in nature, and their ability to respond to these constraints is remarkable. The evolutionary and adaptive potential of invasive populations have been proposed as facilitating factors of the success of invasions. Processes of genetic (i.e. changes in allele frequencies) and plastic (i.e. adjustment to environmental fluctuation through phenotypic plasticity) involved in the success of biological invasions are at the center of modern evolutionary biology. Here, we use the recent spread of the spotted-wing Drosophila suzukii to study the underlying mechanisms of response to selection potentially involved in the success of this global invasion. Analyzing patterns of neutral genetic variation allowed us to decipher the complex history of this worldwide invasion, and subsequently evaluate phenotypic divergence and evolution of quantitative genetic variation among ancestral and derived populations. We thus estimated the effects of selection and drift throughout this invasion and discuss their importance regarding the evolution of wing shape in this species. Finally, experimental protocols on the analysis of phenotypic plasticity as well as Species Distribution Modeling methods allowed us to discuss the influence of environmental fluctuations on the success of this invasion.

Wolbachia is a maternally inherited, endosymbiotic bacterium that infects at least 40% of terrestrial arthropods. As a facultative symbiont in the majority of its hosts, Wolbachia commonly act as a reproductive parasite; however, there are a number of Wolbachia strains that do not cause reproductive manipulations in their hosts and have no apparent fitness enhancement, yet are stably maintained in populations at low to intermediate frequencies. How these strains of Wolbachia persist in nature has been a long-standing question and is still unresolved. One explanation for the persistence of such strains is that they provide a context-dependent fitness advantage to their hosts. In this thesis, I investigate one such strain of Wolbachia, wSuz, which infects the agricultural pest, Drosophila suzukii, also known as spotted wing Drosophila. To explore the possibility that wSuz may be involved in pathogen protection, I screened wild flies for Wolbachia and two naturally occurring RNA viruses, Teise Virus and a recently discovered virus related to Motts Mill Virus. I did not find an association between Wolbachia and virus infection. Additionally, I designed an experiment to test whether Wolbachia increases host fitness at high larval densities. Intriguingly, although there was no effect of density, the frequency of Wolbachia infection changed dramatically in just one generation, but in opposite directions in replicate experiments that were performed a month apart. These results support the hypothesis that Wolbachia frequencies can change quickly across generations and provide some type of condition-dependent benefit. The maintenance of Wolbachia remains a mystery, but my study provides some exciting clues about what conditions may be playing a role. / Graduate / 2022-05-10

1.) Sentinel traps were used to survey for parasitoids of frugivorous drosophilids in Virginia fruit cropping systems, and determine if parasitoids were attacking invasive flies Drosophila suzukii (Matsumura) and Zaprionus indianus Gupta (Diptera: Drosophilidae) in the field. Two parasitoids of frugivorous drosophilids, Leptopilina boulardi (Barbotin, Carton, and Kelner-Pillault) (Hymenoptera: Figitidae) and Pachycrepoideus vindemiae (Rondani) (Hymenoptera: Pteromalidae), were reared, but only one P. vindemiae was reared from D. suzukii, and no parasitoids were reared from Z. indianus. Most parasitoids were reared from alternate host Drosophila melanogaster Meigen and other wild drosophilids. 2.) The ability of these parasitoids to attack D. melanogaster, D. suzukii and Z. indianus under controlled conditions was tested. Larval parasitoid L. boulardi did not develop on D. suzukii or Z. indianus, just D. melanogaster. Pupal parasitoid P. vindemiae successfully developed on all three fly species, but also increased pupal fly mortality. 3.) Olfactometry was used to ascertain if L. boulardi and P. vindemiae are selective about the type of fruit their hosts feed in. Results showed that among cherry, raspberry, blueberry, grape, and banana, L. boulardi preferred raspberry and banana to cherry, and preferred grape least, but no fruit was most preferred. Insufficient data were obtained for P. vindemiae. We conclude that parasitoids of Virginia are unlikely to provide effective biological control for D. suzukii or Z. indianus, and classical biological control should be investigated as a pest management option. Olfactometry results indicate tritrophic selectivity by Drosophila parasitoids, suggesting multiple parasitoids could be required for effective biological control. / Master of Science in Life Sciences

Drosophila suzukii (Matsumura) (Diptera: Drosophila) is an invasive frugivore and has become a significant pest of small fruit, cherry and grape throughout the United States. It may be possible to determine if a Virginia vineyard is at risk of D. suzukii infestation by analyzing the biotic and abiotic factors around each vineyard. This pest is known to utilize a wide range of cultivated and wild host plants. A host plant survey was conducted at four vineyards in the Piedmont Region of Virginia to identify hosts used by D. suzukii around vineyards. The seasonal availability of host plants and adult emergence from them were tracked. Six host plant species of D. suzukii were identified, some available season-long. Monitoring D. suzukii in cultivated crops is crucial for the timing of spray applications. Homemade and commercially available baits and traps were deployed in two vineyards to determine the efficacy and selectivity towards D. suzukii. The homemade and commercially available baits that contained red wine caught the most D. suzukii, but none were exclusively attractive to D. suzukii. Wine grape susceptibility was assessed in laboratory choice and no-choice ovipositional bioassays. Ovipositional susceptibility was determined by measuring the physiological and morphological parameters using six wine grape varieties. More eggs were laid in grapes as penetration force decreased. Penetration force and not skin thickness was the limiting factor for oviposition. Survivorship of eggs laid in intact grapes was analyzed and survivorship to adulthood was dependent upon variety and survivorship usually exceeded 9% survival seen in previous studies. Larval developmental parameters of D. suzukii were affected by grape variety and the density of Z. indianus. D. suzukii mortality was increased in most cases when in competition with Z. indianus, but was less pronounced when reared in Viognier grapes. My Z. indianus oviposition study demonstrated that they will follow injury created by D. suzukii, and then the Z. indianus larvae may outcompete D. suzukii within the berries. These studies greatly improved our understanding of D. suzukii biology and ecology in Virginia vineyards. / Ph. D.

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