THE EFFECTS OF ENVIRONMENTAL TEMPERATURE ON LOCOMOTOR PERFORMANCE AND GROWTH PATTERNS IN SPOTTED SALAMANDER, AMBYSTOMA MACULATUM SEPTEMBER 2010 SUELLEN ALMEIDA, B.A., UNIVERSITY OF MASSACHUSETTS AMEHRST M.A., UNIVERSITY OF MASSACHUSETTS AMHERST Directed by: Professor Duncan J. Irschick Variation in temperature has a profound effect on many aspects of an animal’s physiology, behavior, and performance capacities. Although animals are capable of coping with a range of temperature, they are adapted to specific boundaries of temperature. In an era of global climate change, it is fundamental to comprehend how organisms will react in relation to temperature-related stress and how warmer environmental temperature will affect whole organism performance, as these traits are often crucial to survival. In this study, I examined the effects of temperature on time to hatching period, body length, and larval growth rate. Specifically, I address the following two questions. First, does an increase in temperature affect the duration of time to hatching period? Second, do temperature and the duration of the time to hatching period affect body length at the time of hatching, subsequent growth rate? Furthermore, I investigate the effects of temperature on larval locomotor performance by examining whether or not temperature can result in any impairment of locomotor performance variables (velocity and acceleration). Specifically, I wish to address the following question, does an increase in environmental temperature affect both larval maximum and average velocity and acceleration? In order to answer such questions I raised one egg cluster of Spotted Salamander, Ambystoma maculatum, in two different temperatures (15°C and 21°C). I maintained both the eggs and the resulting larvae in these different temperature regimes until the larvae had reached two weeks of age. I then examined the effects of temperature on body length, growth rate, and locomotor performance. I found that temperature does not have a direct significant effect on body length in A. maculatum. However, I found that temperature has a significant effect on the length of time to hatching period and that the length of time to hatching period is directly correlated to body length. I also found that temperature does not have a significant effect on larval velocity but does have a significant effect on larval acceleration. I argue here that an increase in the mean environmental temperature could result in a decrease in locomotor performance and consequent higher predation susceptibility.

Pesticides are commonly used around the world for a multitude of different purposes and on diverse habitats, including agricultural fields, wetlands, and personal lawns and gardens. Currently, acetylcholinesterase (AChE)-inhibiting pesticides are among the most prevalently used chemical pesticides in the United States. A wealth of information exists on sub-cellular responses of organisms, primarily birds, mammals, and fish, exposed to these compounds. However, the effects of AChE-inhibiting pesticides at the whole-organism level, most importantly effects relevant to an individual's fitness, have received less attention. My Master's research focused on describing the effects of carbaryl, an AChE-inhibiting pesticide, on several fitness-related traits in the western fence lizard (Sceloporus occidentalis). Reptiles are the least studied vertebrate taxon in ecotoxicological studies even though contaminants are suspected in contributing to recent population declines. Using multiple dose concentrations within the range expected to occur in nature (based on EPA application rates and published pesticide residues on insects), I quantified the effects of carbaryl on sprint performance energy acquisition, and energy allocation, traits which could have important implications for the animal's ability to avoid predators, capture prey, and grow and reproduce. I found that at the highest dose concentration, lizards experienced a decrease in arboreal and terrestrial locomotor performance, a decrease in energy acquisition, and alterations in energy allocation. My findings suggest that acute exposure to high concentrations of carbaryl can have important sublethal consequences on fitness-related traits in S. occidentalis. Future studies should examine the consequences of multiple-pulse exposures to AChE-inhibiting pesticides on reptiles. / Master of Science

One of the main objectives of evolutionary biology is to understand the reasons behind the maintenance of individual differences in a multitude of traits that influence fitness such as locomotor performance and behaviour. Because locomotor performance sets an "envelope" within which behaviour is expressed, it is likely that a multitude of co-adaptations exists between these two suites of traits. In recent years, a growing number of studies have identified associations of different strength and directions between performance and behaviour. Two main hypotheses have received support, on one hand locomotor performance could be "co-specialized" with behaviour in a manner that behaviour reduces predation risk, such that shyer, less active, less explorative animals should be the best sprinters and the most endurant. On the other hand, locomotor performance could "compensate" for behaviours that lead to increased predation risk, in a way that bolder, more active and explorative animals should be able to sprint faster and for longer. In my thesis I provide a review of published studies that successfully identify associations between locomotor performance and behaviour and classify each association as supporting the co-specialization or compensation hypothesis respectively. I further elaborate on the importance of using repeated measurements and (co)variance partitioning when studying correlations between labile traits. I also discuss one of the main challenges that comes with studying locomotor performance, namely the importance of the variation in motivation, both methodologically, by using different performance tests, but also physiologically, by using blood corticosterone measurements as indicators of such variation.

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A evolução da morfologia serpentiforme, caracterizada simultaneamente pelo alongamento do corpo e pela redução de membros locomotores, ocorreu repetidas vezes durante a história evolutiva de Squamata. Alterações em parâmetros morfológicos relacionados à locomoção de um organismo afetam diretamente seu desempenho em atividades essenciais à sobrevivência e à produção de descendentes e, portanto, espera-se que estejam relacionadas a adaptações a características do ambiente ocupado por ele. Estudos ecomorfológicos sugerem que o surgimento de morfologias serpentiformes em Squamata ocorreu frequentemente associado à ocupação de diferentes habitats, resultando em duas ecoformas distintas: espécies epígeas, que geralmente possuem tronco e cauda alongados, e espécies fossoriais, que geralmente possuem tronco alongado e cauda curta. O objetivo deste trabalho foi investigar a existência de relações evolutivas entre ecologia e aspectos morfológicos, como alongamento do corpo e redução dos membros, em espécies de lagartos neotropicais da família Gymnophthalmidae, avaliando como essas mudanças influenciam seu desempenho locomotor. / Evolution of snakelike morphology, characterized by both body elongationand and limb reduction, has ocurred several times during evolutionary history of Squamata. Changes in morphological parameters related to locomotion directly affect organismal performance in several activities that are crucial to survival and descendent produciton. Therefore, these morphological changes are expected to be adaptive to the environment where the organism occurs. Ecomorphological studies suggests that the evolution of snakelike morphologies in Squamata ocurred frequently associated to the ocupation of different habitats, giving rise to two distinct ecomorphs: grass-swimming species, which generally have elongation of trunk and tail, and fossorial species, which generally have elongation of trunk and short tail. The aim of the present study was to investigate the existence of evolutionary relationships between ecology and morphological aspects like body elongation and limb reduction in species of neo-tropical lizard family Gymnophthalmidae, evaluating how these evolutionary changes affect locomotor performance.

A evolução da morfologia serpentiforme, caracterizada simultaneamente pelo alongamento do corpo e pela redução de membros locomotores, ocorreu repetidas vezes durante a história evolutiva de Squamata. Alterações em parâmetros morfológicos relacionados à locomoção de um organismo afetam diretamente seu desempenho em atividades essenciais à sobrevivência e à produção de descendentes e, portanto, espera-se que estejam relacionadas a adaptações a características do ambiente ocupado por ele. Estudos ecomorfológicos sugerem que o surgimento de morfologias serpentiformes em Squamata ocorreu frequentemente associado à ocupação de diferentes habitats, resultando em duas ecoformas distintas: espécies epígeas, que geralmente possuem tronco e cauda alongados, e espécies fossoriais, que geralmente possuem tronco alongado e cauda curta. O objetivo deste trabalho foi investigar a existência de relações evolutivas entre ecologia e aspectos morfológicos, como alongamento do corpo e redução dos membros, em espécies de lagartos neotropicais da família Gymnophthalmidae, avaliando como essas mudanças influenciam seu desempenho locomotor. / Evolution of snakelike morphology, characterized by both body elongationand and limb reduction, has ocurred several times during evolutionary history of Squamata. Changes in morphological parameters related to locomotion directly affect organismal performance in several activities that are crucial to survival and descendent produciton. Therefore, these morphological changes are expected to be adaptive to the environment where the organism occurs. Ecomorphological studies suggests that the evolution of snakelike morphologies in Squamata ocurred frequently associated to the ocupation of different habitats, giving rise to two distinct ecomorphs: grass-swimming species, which generally have elongation of trunk and tail, and fossorial species, which generally have elongation of trunk and short tail. The aim of the present study was to investigate the existence of evolutionary relationships between ecology and morphological aspects like body elongation and limb reduction in species of neo-tropical lizard family Gymnophthalmidae, evaluating how these evolutionary changes affect locomotor performance.

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Nos próximos 85, no Brasil, espera-se um aumento real de até 6°C na temperatura média do ar, além de uma queda de 5−20% nas taxas de precipitação. Neste sentido, o aquecimento do clima deve sobrepujar adaptações locais, e a sobrevivência dependerá da plasticidade fisiológica das espécies, além de sua capacidade de dispersão. Atualmente, a previsão das respostas ecológicas e fisiológicas dos os organismos a estas alterações compreende um dos principais desafios dos ecofisiologistas. Os lagartos são particularmente sensíveis ao aquecimento global, uma vez que alterações de temperatura podem alterar sua performance para níveis sub−ótimos, restringindo os períodos de atividade com impacto direto em sua história natural. Em lagartos de regiões com baixa variabilidade climática (próximas ao Equador), a baixa resiliência às alterações ambientais, associada a opções restritas de dispersão e habitats cuja temperatura do ar (Ta) seja superior aos seus ótimos termais, entre outros fatores, fazem destas populações as mais vulneráveis ao aquecimento. Neste estudo, foram realizadas análises espaciais e temporais no intuito de avaliar a vulnerabilidade de populações de lagartos do complexo Tropidurus torquatus no Cerrado brasileiro, e se a resiliência é influenciada pela magnitude da flexibilidade intrapopulacional de fisiologia termal e de performance. O estudo consta de três abordagens principais: (1) comparações de dados de temperatura corporal (Tb) e temperatura operativa (Te, temperaturas hipotéticas para termoconformadores); temperaturas corporais preferenciais (Tp média e amplitude dos valores de Tset), e índices quantitativos de regulação de temperatura e de qualidade do ambiente termal (db, de e E) de Tropidurus com dados de literatura para espécies dos gêneros Anolis, Liolaemus e Sceloporus, bem como de 60 populações pertencentes a 21 espécies de tropidurídeos dos domínios da Caatinga, Amazônia, Cerrado e Chaco, e outras regiões como a costa do Peru e as ilhas Galápagos; (2) análises dos padrões intra e interespecíficos de variabilidade das capacidades de performance para velocidade e resistência em populações de T. torquatus, T. oreadicus, T. etheridgei e T. catalanenis, e estimação do impacto de um aumento da Ta em 3°C sobre a performance e a atividade destes lagartos num cenário de aquecimento, e (3) examinar as variações temporais e geográficas de idade, taxas de crescimento, maturidade sexual e longevidade em espécimes de T. torquatus em duas regiões a distintas latitudes; a variação temporal foi estimada através do estudo de amostras coletadas em cada uma das regiões em épocas distintas (década de 1960 e 2012), enquanto as comparações geográficas foram feitas apenas com base nas amostras recentes destas regiões (2012). Os resultados confirmam as hipóteses sugerindo que o comportamento termorregulatório aumenta acompanhando os parâmetros de latitude e altitude e que os lagartos tropicais e de áreas situadas a baixas altitudes tendem a se comportar como termoconformadores. Estima-se que populações tropicais com pouco ou nenhum comportamento termorregulatório presentes em ambientes com restrições termais impostas por parâmetros altitudinais (de baixas ou elevadas altitudes) são os mais vulneráveis ao aquecimento do clima. Em contraste, as estepes e montanhãs da Patagônia, bem como outras áreas montanhosas, representam refúgios termais para populações de lagartos que serão progressivamente forçados a se deslocar para estes ambientes. Dentre os tropidurídeos, um padrão geral sugere que o comportamento termorregulatório ambiental diminui na direção do Equador, particularmente devido à menor variabilidade ambiental. Na maioria das linhagens, valores similares e mais elevados de Tb e Tp em relação a valores de Ta apontam para uma condição plesiomórfica, provavelmente relacionada à ocorrência em ambientes florestais. O comportamento termorregulatório limitado ou ausente, combinado com grandes proporções de Tb e Te acima dos ótimos termais aumentam os riscos de superaquecimento e limitam o tempo de atividade especialmente nas regiões central e setentrional do Cerrado. As curvas de performance demonstram que os intervalos termais de desempenho (B80’s) e as margens de segurança aumentaram com a variação de temperatura, mas diminuíram com a variação anual de precipitação. Os resultados das comparações entre os padrões de variação temporal e regional do crescimento das populações de T. torquatus sugerem que o aquecimento do clima afeta o crescimento dos indivíduos, que tendem a ser maiores em regiões de clima mais quente. O aumento nos valores de Ta das últimas décadas aceleraram as taxas de crescimento, anteciparam a maturação sexual e encurtaram a expectativa de vida nas duas regiões estudadas. Embora em curto prazo os efeitos do aumento nos valores de Ta possam parecer vantajosos no que tange o crescimento e a reprodução, é plausível estimar uma queda geral no desempenho de todas as populações a longo prazo. Devido às grandes proporções de valores de Te atualmente superando o limite superior de B80 e das preferenda termais de T. torquatus e T. etheridgei na região Central, à capacidade de dispersão restrita e à baixa variabilidade na biologia termal de T. torquatus nas matas quentes de galeria, espera-se que os maiores impactos devam se concentrar sobre as populações das regiões central e setentrional. / In Brazil, an increase in the mean air temperature (Ta) of up to 6°C and a trend of decreasing rainfall by 5−20% are expected within 85 years. Climate warming is expected to overrun local adaptation and survival will depend on the plasticity and dispersal options and abilities. Predicting how organisms will respond these changes is one of the most critical challenges for contemporary ecophysiologists. Lizards are particularly sensitive to global warming, as temperature changes could shift overall performance to suboptimal levels, restricting time for activity. The low resilience to environmental changes of lineages from regions of low climatic variability (close to the Equator) combined with low dispersal options and current habitats’ Ta that exceeds their thermal optima, among other factors, make these populations the most vulnerable to warming. We conducted spatial and temporal analyses to assess the vulnerability of populations of the Tropidurus torquatus species complex in the Brazilian Cerrado and whether resilience is influenced by the magnitude of flexibility in thermal physiology and performance that exists within populations using three different approaches: (1) we compare data on body (Tb) and operative temperatures (Te, “null temperatures” for nonregulating animals), preferred body temperatures (mean T/p and Tset Tet range), and quantitative indices of temperature regulation and quality of the thermal environment (b, d e and E) for Tropidurus with data from the literature for Anolis, Liolaemus, and Sceloporus, and for 60 populations of 21 species of tropidurids from the Caatingas, Amazonia, Cerrado, Chaco, and other regions as the coast of Peru and Galapagos Islands; (2) We analyze patterns of variability in the performance capacities for velocity and endurance within and among populations of T. torquatus, T. oreadicus, T. etheridgei and T. catalanenis, and estimate the impact of a Ta increase by 3°C on performance and activity of these lizards in a warming scenario; and (3) we examine the geographic and temporal variation of individual age, growth rates, age at sexual maturity and longevity in specimens of T. torquatus at two sites at different latitudes; temporal variation was estimated studying subsamples at each site collected in 1960s and 2012, whereas the geographical comparisons were performed between the two subsamples collected in 2012 both at the two sites. Our results confirm the hypotheses by suggesting that thermoregulatory behavior increases with latitude and altitude and that tropical and lowland lizards behave as thermoconformers. We estimate that tropical populations with poor or no thermoregulatory behavior that inhabit stressful environments (open and low elevation sites) are the most vulnerable to rising temperatures. In contrast, Patagonia steppe and mountains as well as other montane environments represent future thermal refuges for lizards that would eventually be forced to retreat to these environments. Within tropidurids, a general pattern suggests that the thermoregulatory behavior decreases towards the Equator, particularly due to environmental constrains and probably to the low environmental variation. In most lineages, similar and higher Tb and Tp with respect to Ta point to a plesiomorphic condition, probably related to earlier forested environments. Constraint or no thermoregulation combined with the large proportions of Tb and Te above the thermal optima augment the risk of overheating and preclude time of activity particularly in the central and northernmost regions of the Cerrado. Based on the thermal performance curves, thermal breadths (B80’s) and safety margins increased with the thermal variation and decreased with the variation of annual precipitation. The results on the temporal variation and between sites differences on the growth patterns suggest that warming positively affect growth in T. torquatus. The increase of Ta of the last decades accelerated growth rates, anticipated sexual maturity and shortened the life−span at both sites. Although short-term effects of an increasing Ta’s may seem beneficial with respect to growth and reproduction, we predict an overall decay in the fitness response in all populations in the long term. Due to the large proportions of T e ’s currently exceeding the upper limit of the B 80 and thermal preferenda of T. torquatus and T. etheridgei at the Central site and the limited dispersal capacity and low variability on the thermal biology of T. torquatus in the warm gallery forest, the northernmost and Central populations are expected to experience the highest impact.

Fundação de Amparo a Pesquisa no Estado do Rio Grande do Sul / On the last decades, amphibian populations have been suffering a global decline, and different factors can be related to this process. Parallel observations between the decrease of stratospheric ozone concentration in the late 1970s and amphibian decline in early 1980s aroused interest to study the possible association among increased incidence of ultraviolet radiation (UV) and amphibian decline. The UV radiation has important biological impact on living organisms due to their ability to induce lesions in the DNA molecule, which may result in the induction of mutations or cell death. Photoreactivation is an important DNA repair mechanism that promotes the reversal of UV-induced DNA damage by photolyase enzymes after the absorption of UVA and visible light photons. In this study, we evaluated the biolocial effects of UVB and UVA through morphological, histological, locomotor and survival of Hypsiboas pulchellus (Anura: Hylidae) tadpoles. Tadpoles kept in the laboratory were submitted to acute and chronic treatments, composed of different doses of UVB and UVA exposures. The results of survival curves indicate that the H. pulchellus is very sensitive to UVB radiation comparative to UVA. However, despite the high tadpole survival after UVA, they showed serious malformations after metamorphosis. Tadpoles body weight also suffered influence of different UV radiation doses, however the body length was bit affected. The locomotor capacity (horizontal and vertical speed) of UVB-exposed tadpoles has been significantly changed. In addition, UVB radiation had severe impact on the skin (stratum corneum) and mouth (rows of teeth and jaw sheaths) keratin structures of tadpoles, indicating that these should be important impacts of solar UV radiation in reducing the performance of these organisms. In parallel, it was also possible to observe the extreme importance of activation of photolyases for the repair of DNA damage after treatment with UVB but not UVA. Therefore, in this study, we present a wide characterization of the biological effects of solar UVB and UVA on the performance of H. pulchellus tadpoles. / Durante as últimas décadas, as populações de anfíbios vêm sofrendo um declínio generalizado e diferentes fatores são sugeridos como responsáveis por esse efeito. Observações paralelas entre o rápido decréscimo da concentração do ozônio estratosférico no final da década de 1970, com o declínio de anfíbios no início da década de 1980, despertaram grande interesse para se estudar as possíveis associações entre o aumento da incidência de radiação ultravioleta (UV) na superfície e a redução do número de espécies de anfíbios. Sabe-se que a radiação UV solar tem importante impacto biológico na vida dos organismos devido a sua grande capacidade de induzir lesões na molécula de DNA, que podem levar a indução de mutações ou morte celular. Um dos principais mecanismos de reparo de DNA é a fotorreativação que ocorre por meio das enzimas fotoliases, as quais promovem reversão dessas lesões ao absorver fótons de luz UVA e luz visível. Neste projeto, avaliou-se a ação biológica da radiação UVB e UVA a partir de dados morfológicos, histológicos, locomotores e de sobrevivência de girinos da espécie Hypsiboas pulchellus (Anura: Hylidae). Girinos coletados e mantidos no laboratório foram submetidos a tratamentos agudos e crônicos, compostos por exposições a diferentes doses de luz UVB e UVA. Os resultados de sobrevivência indicam que os girinos de H. pulchellus são muito sensíveis à radiação UVB em relação à UVA. Entretanto, apesar da alta sobrevivência dos indivíduos submetidos à radiação UVA, estes apresentaram sérias malformações em longo prazo. A massa corporal dos girinos também sofreu influência das diferentes doses de radiação UV aplicadas, entretanto o comprimento total foi pouco influenciado. A capacidade locomotora (vertical e horizontal) dos organismos expostos à luz UV foi bastante alterada, onde se destaca a grave redução da atividade locomotora dos indivíduos tratados com radiação UVB. Adicionalmente, a radiação UVB teve impacto severo nas estruturas de queratina da pele (estrato córneo) e da boca (queratodontes e mandíbula) dos girinos, indicando que esses devem ser impactos principais da radiação UV solar na redução da performance desses organismos. Em paralelo, também foi possível observar a extrema importância da ativação das enzimas fotoliases para a reparação dos danos de DNA, assim como os seus efeitos após os tratamentos com radiação UVB, mas não com UVA. Portanto, no presente trabalho, foi possível apresentar uma ampla caracterização dos efeitos biológicos da radiação UVB e UVA solar na performance de girinos de H. pulchellus.

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