A aprendizagem social (AS) é a aprendizagem facilitada pela observação ou interação com outro indivíduo ou com produtos produzidos pelo mesmo. Para aprender socialmente, animais, humanos e não-humanos, possuem estratégias para utilizar ou não informações socialmente disponíveis, definindo quando e de quem copiar o comportamento. Um tema discutido atualmente é cultura cumulativa (CC) em animais não-humanos: a capacidade de uma população acumular aperfeiçoamentos de técnicas ao longo do tempo por meio da AS. Este estudo teve como objetivos investigar (1) se os macacos-prego são capazes de aprender socialmente aprimoramentos de técnicas já estabelecidas; (2) quais vieses de transmissão social e estratégias de AS são utilizadas pelos macacos-prego; e (3) examinar a influência de 4 fatores cognitivos (ensino, linguagem, imitação e prossocialidade) e 4 fatores sociais (scrounging, monopolização do recurso pelos dominantes, falta de atenção para o comportamento de inovadores de baixo status social e conservadorismo comportamental) na difusão de novos comportamentos e argumentar como esses fatores afetariam o desenvolvimento de uma CC simples. Para atingir estes objetivos apresentamos duas caixas-problema para um grupo de macacos-prego selvagens: uma com três estágios de dificuldade progressivos (caixa-problema de alimentos) e a outra com dois (caixa-problema de suco). Estas caixas-problema tinham como finalidade introduzir novos comportamentos no grupo e induzir aprimoramentos de técnicas já estabelecidas. Com relação ao primeiro objetivo (1), utilizando a Networkbased diffusion analysis nós identificamos a AS por observação próxima do estágio mais complexo da caixa-problema de suco. Com isso inferimos que os macacos-prego são capazes de adquirir, através da AS, técnicas mais complexas e eficientes de uso de ferramentas. Isso somado com o aprendizado observacional, nos permite afirmar que estes macacos-prego possuem a capacidade de reconhecer que um comportamento sendo produzido por outro indivíduo é mais eficiente que o próprio, e a flexibilidade para mudar para este comportamento alternativo. A respeito do segundo objetivo (2), ao analisar os viéses de transmissão social nós encontramos que os indivíduos tendem a observar preferencialmente os indivíduos mais proficientes e os indivíduos subordinados e que machos subordinados observam mais os coespecíficos que machos dominantes. Por fim (3), a respeito dos fatores sociais que afetam o desenvolvimento da CC, encontramos que os indivíduos dominantes tendem a monopolizar os recursos. A monopolização, contudo, não parece ter interferido negativamente na AS de aprimoramentos de técnicas. É possível que a grande tolerância que os macacos-prego têm com seus coespecíficos compense a influência negativa que a monopolização dos recursos poderia gerar. Não encontramos evidências de que os outros fatores sociais influenciaram negativamente a AS, e com isso, o desenvolvimento da CC. Em relação aos fatores cognitivos, não encontramos evidências de ensino, prossocialidade ou comunicação significativa e não pudemos avaliar a ocorrência de emulação ou imitação. Podemos concluir que esses fatores não são necessários para a AS de aprimoramentos de técnicas. Para aprender socialmente um aprimoramento de técnica que está além da capacidade de inovação individual, contudo, é provável que mecanismos com maior fidelidade de AS, como a emulação, sejam necessários. Acreditamos que caso a emulação seja suficiente para o desenvolvimento de uma CC simples em animais não humanos, os macacos-prego tem o potencial para desenvolvê-la. Já que (i) eles possuem a capacidade de reconhecer um comportamento mais eficiente e a flexibilidade de mudança de comportamento, (ii) evidências em cativeiro apontam que macacos-prego podem emular um comportamento e (iii) as populações tendem a ser tolerantes / Social learning (SL) is learning that is facilitated by the observation of, or interaction with, another individual or its products. When learning socially, animals, both human and non-human, employ strategies to access and use (or not) socially provided information. These strategies define when and from whom to copy a behaviour. A topic that is currently being discussed is the occurrence of cumulative culture (CC) in nonhuman animals: the population capacity to accumulate technical/behavioural improvements over time through SL. The objectives of this study were to investigate (1) whether monkeys are able to socially learn improvements of established techniques; (2) which social transmission biases and SL strategies were used by the capuchin monkeys; (3) the influence of 4 cognitive factors (learning, language, imitation and prosociality) and 4 social factors (scrounging, tendency of dominant individuals to monopolize resources, lack of attention to low-status inventors and conservative behaviour) in the diffusion of new behaviours and then argue how these factors would affect the development of a simple CC. We presented a group of capuchin monkeys with two puzzle boxes, one with three progressively complex stages (food-box) and other with two stages (juice-box). These puzzle boxes were developed to introduce new behaviours into the repertory of the group and induce improvements of established techniques. Regarding our first goal (1), by using the Network-based diffusion analysis we identified the occurrence of SL by close observation of the most complex stage of the juice-box. Thereby we infer that capuchin monkeys can acquire, through SL, more complex and efficient techniques of tool use. This, together with observational learning, allows us to affirm that these monkeys have the capacity to recognize that a behaviour performed by another individual is more efficient than their own, and the flexibility to change to this alternative behaviour. About our second objective (2), the social transmission biases, we found that individuals tend to observe more the most proficient individuals and subordinate individuals and that subordinate males observe more than dominant males. Lastly (3), regarding the social factors, we found that dominant individuals tend to monopolize the resources. Monopolization, however, does not seem to have negatively interfered with the SL of technical improvements. It is possible that the increased tolerance that capuchin monkeys have regarding their coespecifics compensates the negative influence that the monopolization could generate. We found no evidence that the other social factors influenced negatively the diffusion of information, and thus the development of CC. Regarding the cognitive factors, we did not find evidence of teaching, prosociality or significant communication. We could not evaluate the occurrence of emulation or imitation. Thus, we can conclude that these factors are not necessary for the SL of simple technical improvements. Observational learning is enough for this learning to occur. To socially learn a technical improvement that is beyond the capacity of individual innovation, however, it is likely that mechanisms with higher SL fidelity, such as emulation, are necessary. Considering that capuchin monkeys can (i) recognize that a behaviour is more efficient than their own and the flexibility change to that behaviour, (ii) that there is evidence, in captivity, that capuchin monkeys can emulate behaviours and (iii) that populations tend to be tolerant. If emulation is sufficient for the development of a simple CC in non-human animals, we believe that capuchin monkeys have the potential to develop it

Três experimentos foram realizados sobre o uso de ferramentas para quebra de frutos encapsulados por macacos-prego (Cebus apella) em condição de semi-liberdade no Parque Ecológico do Tietê. O primeiro envolveu a introdução de um nova espécie de coco com o objetivo de estudar a disseminação do uso desse fruto no grupo e os mecanismos de transmissão social envolvidos. Essa disseminação, bastante rápida, em alguns casos deveu-se à aprendizagem inteiramente individual, mas também houve casos de consumo somente após observação de outros indivíduos quebrando cocos ou contato com restos dos cocos. Neste último caso, as eventuais influências sociais estariam restritas ao Realce de Estímulo, mas, onde houve observação direta do comportamento, Emulação ou Imitação não podem ser descartadas. Não foi detectado um padrão definido de preferências na escolha dos indivíduos alvos de observação por coespecíficos em função das características mensuradas dos animais observados. O segundo experimento examinou as preferências na escolha de “martelos” de pedra artificialmente produzidos variando de 300g a 1700g, tendo sido encontrada uma preferência pelos dois martelos mais pesados, embora tenha sido observada uma tendência dos juvenis a usar a ferramenta mais próxima, independentemente do peso. O terceiro experimento abordou o transporte das ferramentas, para determinar se este ocorria quando os “martelos” potenciais se encontravam a 5m ou 10m do seu local de uso (“bigorna”). Os resultados confirmam a ocorrência desse comportamento, o qual, no entanto, foi quase sempre acompanhado do transporte concomitante de cocos. / Three experiments were conducted about tool use to nutcracking by capuchin monkey (Cebus apella) at semi-free ranging condition in Tiete Ecological Park. The first involved the introduction of a new species of nut; the aim was to study the dissemination of the use of this new fruit in the group and the involved social transmission mechanism. The quite fast dissemination occurred by individual learning in some cases, but there were instances of consumption only after observation of other monkeys cracking the new nuts or contact with their leftovers.In the latter case, the possible social influences would be restricted to Stimulus Enhacement, but, in the cases where direct behavioral observation took place, Imitation and Emulation cannot be ruled out. There was no correlation between the choice of targets for observation and the measured traits of the targets. The second experiment examined the preferences in the choice of artificial stone hammers ranging from 300g to 1700g. We found a preference for the two heviest hammers, although the juveniles had a tendency to use the nearest tools, independently of weight. The third experiment was about the transport of tools, to determine if the transport of potential tools occurred when these were found at 5m or 10m from the use site (the “anvil”). The results confirms the occurrence of this behavior, always involving the simultaneous transport of nuts.

A presente dissertação dá continuidade às pesquisas que vêm sendo desenvolvidas há mais de uma década com um grupo de macacos-prego (Cebus sp.) do Parque Ecológico do Tietê, e cujo escopo reside na análise dos comportamentos de manipulação de objetos, uso de ferramentas para obtenção de alimento e na transmissão social de informação. Filhotes manipulam cocos e pedras, inicialmente de forma inepta e gradualmente desenvolvem as técnicas necessárias para o uso de pedras como ferramentas percussivas para quebrar cocos posicionados sobre bigornas. Durante o processo de aquisição da técnica de quebrar cocos, os filhotes observam co-específicos executando o comportamento. Os macacos-prego adultos são extremamente tolerantes a infantes e juvenis, permitindo uma observação próxima da atividade, acesso aos cocos e martelos e inclusive a possibilidade de se alimentar de restos de cocos quebrados. Essa tolerância confere oportunidades sociais que podem facilitar a aprendizagem de indivíduos ingênuos, levando à transmissão social do uso de pedras como ferramentas. Um estudo anterior (Ottoni et al 2005) verificou que a escolha de alvos não se correlacionava significativamente com sua idade, proximidade social ou posto hierárquico, mas sim se correlacionava com a proficiência dos alvos potenciais, uma estratégia que otimiza as possibilidades de transmissão social de informação, mas que poderia estar sendo mediada por um mecanismo simples de otimização pelas oportunidades de comer restos (scrounging). Buscamos aqui investigar com mais precisão estas correlações entre os fatores sociais e de desempenho da técnica que estariam associados à escolha dos alvos de observação. Verificamos que a observação de co-específicos durante a quebra de cocos se correlacionou significativamente com diversos fatores: proximidade social, hierarquia social, idade, proficiência e produtividade na quebra. Diferenças em relação ao estudo anterior sugerem que o comportamento de quebra de cocos podia estar, então, se disseminando pelo grupo, estando hoje em sua fase de tradição. Observamos a ocorrência de scrounging em 74,5% dos eventos observacionais, o que dá suporte à hipótese de que o scrounging constitua a motivação proximal para a observação da quebra de cocos, e outras oportunidades de aprendizagem socialmente enviesada que não dependem da observação do comportamento em si: a farta disponibilidade de restos de cocos nos sítios após um episódio de quebra permite aos observadores fazer scrounging e manipular os elementos nos sítios, mesmo em se tratando de indivíduos pouco tolerados socialmente. Foi registrada uma alta freqüência de observações de alvos machos adultos por fêmeas adultas, o que sugere um possível papel de display sexual da quebra de cocos. Uma idiossincrasias foi observada no comportamento atual de quebra de cocos pelos macacos-prego do P.E.T: as fêmeas, usualmente pouco ativas em outros estudos, mostraram-se freqüentes quebradoras e foram alvo de observação no presente estudo A dinâmica das interações sociais que ocorrem no contexto da quebra de cocos com o auxílio de ferramentas, associada aos padrões de desenvolvimento ontogenético da proficiência neste comportamento, favorecem a caracterização do uso de ferramentas na quebra de cocos como uma tradição comportamental. / This dissertation gives continuity to research with a group of Capuchin monkeys (Cebus sp.) from the Tietê Ecological Park, under way for over a decade. The scope of the research includes manipulative behaviours of objects, tool-use and social transmission of information. Infants and juveniles manipulate nuts and stones, initially in a non-proficient way and gradually they develop the necessary skills for the use of the stone as percussive tools for nutcracking on top of anvils. During the acquisition of the nut-cracking technique, infants and juveniles observe conspecifics cracking nuts. Adult capuchin monkeys are extremely tolerant with infants and juveniles, allowing close observation, access to nuts and hammers and even the possibility of scrounging cracked nuts. This tolerance gives way to social opportunities which may facilitate learning for naive individuals, leading to the social transmission of the use of stones as tools. A previous study (Ottoni et al 2005) verified that observation did not significantly correlate to age, social proximity or hierarchy, but it did correlate to the proficiency of observational targets. A simple mechanism such as optimizing scrounging opportunities could hence maximize possibilities of social transmission of information. Here we sought out to investigate more accurately the correlations between the choice of observation targets and social factors and between the former and factors related to the performance of the technique. We verified that the observation of conspecifics during nutcracking significantly correlated to several factors: social proximity, social hierarchy, age, proficiency and productivity in cracking nuts. Differences in relation to the previous study suggest that the nut-cracking behaviour has recently (as of 15 years or so) disseminated through the group, as is presently in the tradition phase. We observed the occurrence of scrounging in 74,5% of the observational episodes, which support the hypotheses that scrounging constitutes the proximal motivation for nut-cracking observation, and other opportunities of socially-biased learning. This does not depend on observing behaviour per se as there is abundant availability of left-over cracked nuts on the anvils after an episode of nutcracking, which allows the monkeys to scrounge and manipulate the elements on site. This is especially relevant for individuals that are less tolerated socially. High frequency of observations by adult females was registered, suggesting a possible role of sexual display in nut-cracking. One idiosyncrasy was observed in the current nut-cracking behavior by Capuchin monkeys at P.E.T: the females, usually less active in other studies, appeared frequent crackers and targets of observation in this study. The dynamics of social interactions which occur in the tool-use-nut-cracking context associated to the patterns of the ontogenetic development of proficiency in this behaviour, favour the characterization of tool use in nutcracking as a behavioral tradition.

Introdução: A urocortina 3 (UCN 3) é um neuropeptídeo pertencente a família CRF, com seletividade de ligação a receptor CRF2. Em roedores as células UCN 3 se localizam principalmente em hipotálamo e amígdala, mas o mapeamento não foi realizado em modelo de primata não-humano. Objetivo: realizar o mapeamento da distribuição da UCN 3 no sistema nervoso central na espécie Cebus apella. Material e métodos: cortes de encéfalo de animais machos foram submetidos aos métodos de imuno-histoquímica e hibridização in situ para UCN 3. Séries adjacentes foram coradas pelo método de Nissl e hematoxilina-eosina. Resultados: Células UCN 3 se localizam principalmente em regiões hipotalâmicas, amigdalóides e límbicas. Há colocalização de UCN 3/CRF no núcleo paraventricular do hipotálamo e UCN 3/insulina em células <font face=\"Symbol\">b do pâncreas. Conclusão: a distribuição de UCN 3 em primata não-humano é semelhante à de roedores. / Introduction: Urocortin 3 (UCN 3) is a neuropeptide with 38-aa and member of the CRF peptide family, it is a selective agonist for the CRF2 receptor. UCN 3 cells in rodents showed containing- neurons found mainly in hypothalamic and amygdaloid regions. However, such mapping was not done in a non-human primate model. Objective: study the UCN 3 distribution in the brain of a monkey. Material and methods: frontal sections (40<font face=\"Symbol\">mm) were subjected to immunohistochemistry technique and in situ hybridization, Nissl and Hematoxylin-eosin staining. Results: UCN 3 cells were found mainly in the amygdaloid, limbic and hypothalamic regions. Double-labeled cells (CRF/UCN 3) were found in the PaMD and, in <font face=\"Symbol\">b cells (UCN 3/insulin) of pancreas. Conclusion: the distribution of UCN 3 in non-human primate is similar to the rodents distribution.

Este trabalho teve como objetivo estudar o desenvolvimento do comportamento manipulativo em macacos-prego (Cebus apella) em semiliberdade, com ênfase na ontogênese do comportamento de quebra de cocos. A coleta de dados foi realizada ao longo de dois anos e meio, o que permitiu um acompanhamento longitudinal dos filhotes com idade inferior a dois anos. As dinâmicas sociais relacionadas à aprendizagem de quebra também foram estudadas. Os resultados mostram que os macacos começaram a manipular objetos com cerca de um mês de idade e conseguiram quebrar cocos com sucesso a partir dos dois anos. Eles observaram seus co-específicos quebrando cocos, sendo que os maiores observadores foram os imaturos, especialmente os juvenis. Os alvos de observação foram preferencialmente aqueles macacos que apresentaram uma maior taxa de quebra. Durante a observação de co-específicos, houve raros registros de agonismo, ou seja, há grande tolerância social. Houve intercalação entre brincadeira e quebra de cocos por macacos imaturos. Grande parte da aquisição do comportamento de quebra de cocos pode ser atribuída às experiências individuais, mas também há oportunidades para que ocorra a aprendizagem social por meio de observação direta do co-específico proficiente, já que os observadores são bem tolerados. / The objective of this work was to study the manipulative behavior of semifree-ranging tufted-capuchin monkeys (Cebus apella), focusing on the ontogenesis of nutcracking behavior. Data collection was done during a period of two years and a half, and so, a longitudinal study with monkeys under two-years old could be performed. Social dynamics related to nutcracking learning were also studied. The results show that the monkeys started manipulating objects when they were around a month of age, but only subjects over two years of age were able to sucessfully crack nuts. They observed conspecific nutcracking: immature monkeys were the main observers, especially juveniles. The main targets of observation were the monkeys who had the highest nutcracking rate. Agonism was rare during conspecific observation, what means that social tolerance was high. There were events in which immature monkeys alternated play and nutcracking behavior. An important part of nutcracking acquisition can be attributed to individual experiences, but there are also opportunities for social learning through direct observation of proficient conspecific, once observers are well tolerated.

O estudo do sistema visual de macacos-prego representa importante questão devido ao aspecto evolutivo que a espécie apresenta. Foram utilizados cinco macacos-prego, 2 kg. Foi efetuda injeção intra-ocular de 100 <font face=\"symbol\">ml de solução aquosa de toxina colérica subunidade B (CTb) a 1%, sendo a perfusão realizada 15 dias após a injeção intra-ocular. As retinas intactas e os encéfalos foram submetidos à procedimento de imunoistoquímica para análise. A caracterização da retina evidenciou dois tipos distintos de células bipolares, além disto, subunidades de receptores gabaérgicos co-localizam em retinas de macacos-prego, diferente dos resultados apresentados em outras espécies. As projeções retinianas foram observadas em todas as estruturas do sistema visual primário, óptico acéssório e de temporização circadiana, além de projeções para áreas adicionais. Os resultados evidenciam diferenças interespecíficas sugerindo que a extrapolação dos resultados adquiridos em diferentes espécies devam ser extrapolados com cautela. / The diurnal habits and its complex SNC, make the tufted capuchin monkey an important subject for the study of the visual system. In the present study, five tufted capuchins received a single intraocular neuronal tracer subunit B of cholera toxin (CTb) injection and perfused 15 days later. The retina and brain were removed from the animals and processed with immunohistochemical techniques. The CTb analysis showed that the retina send projections to several structures, such as primary visual, optical accessory and circadian control systems. The immunohistochemical characterization also showed two different types of bipolar cells in the retina. These cells, differently from other species, were co-localized with gabaergic receptors. Overall our results showed several interspecies differences suggesting that comparison of the visual system between species must be undertaken with great caution.

A quebra de frutos encapsulados por macacos-prego com o auxílio de ferramentas é tipicamente objeto de observação e scrounging por coespecíficos, bastante tolerados e em geral mais jovens e menos proficientes. O presente estudo teve como objetivo examinar o processo de escolha, pelos observadores, dos alvos de observação, e se esta escolha pode otimizar as oportunidades de scrounging. A pesquisa foi realizada com um grupo de macacos-prego selvagens (Cebus libidinosus) na Fazenda Boa Vista (Piauí - Brasil), numa área de ecótono cerrado/caatinga. A partilha de alimento fora dos episódios de quebra de cocos e o uso de ferramentas para a quebra de outros itens alimentares encapsulados também foram abordados. Indivíduos de todas as classes de idade e sexo se envolveram na observação da quebra de cocos, havendo uma grande variação individual. Nossas análises mostram que os macacos preferencialmente escolhidos como alvos de observação foram aqueles que apresentaram maior Freqüência, Proficiência e Produtividade na quebra de cocos. Apesar de haver interações agonísticas durante os eventos de observação, os alvos se mostram muito tolerantes à observação e ao scrounging - 25% dos episódios de quebra são observados e mais da metade destes eventos de observação resultam em scrounging. Os observadores tiveram a oportunidade de comer os restos dos cocos e de manipular os itens do sítio de quebra. Estas observações reforçam a noção de que as condições e possibilidades vivenciadas pelo observador-scrounger otimizam as oportunidades para que ocorram processos de aprendizagem socialmente mediada, ao menos por realce de estímulo. Tal exposição próxima ao comportamento do alvo poderia influenciar aspectos mais finos do comportamento dos observadores, ao longo de sua história de aprendizagem. O presente estudo aborda estas interações entre manipuladores de ferramentas e observadores/scroungers pela primeira vez em uma população selvagem e discute as semelhanças e discrepâncias em relação aos resultados anteriormente obtidos com uma população em semil-liberdade. / The tool-aided cracking of encapsulated fruit by capuchin monkeys is a frequent target of observation and scrounging by conspecifics, well-tolerated and usually younger and less proficient. The present study aimed to examine the process of observational targets choice by the observers, and whether this choice can optimize scrounging opportunities. The research was conducted with a group of wild bearded capuchin monkeys (Cebus libidinosus) in Fazenda Boa Vista (Piauí, Brazil), in an ecotone area between cerrado and caatinga savanna-like environments. Food sharing in contexts other than nut cracking, as well as the use of tools to crack open other food items were also analyzed. Individuals from all age and sex classes were involved in nut cracking observation. Our analyses show that the monkeys preferentially chosen as observational targets were the ones exhibiting the greater Frequency, Proficiency, and Productivity in nut cracking. In spite of a few agonistic interactions during observation events, the targets tend to be very tolerant to observation and to scrounging (25% of the nut cracking events are observed, and more than half of these resulted in scrounging). The observers had the opportunity of eating nuts leftovers and of manipulating items from the cracking sites, both in the presence and in the absence of the targets. These findings strengthen the idea that the conditions and possibilities experienced by the observers-scroungers optimize the opportunities for socially biased learning processes, at least by stimulus enhancement. Such close exposure to the targets behavior could also influence finer details of the observers behavior in the long run. The present study is the first one to deal with these interactions between tool manipulators and observers/scroungers in a wild population and discusses the similarities and differences from previous observations from a semi-free population.

Os macacos-prego são primatas bastante flexíveis quanto à sua alimentação, ocupando ambientes com características diversas e, por isso, possuindo a mais ampla distribuição geográfica entre os primatas do Novo Mundo. Possuem habilidades como o uso de ferramentas e reconhecimento espacial de sua área de uso na busca por alimentos, utilizando sistemas de orientação egocêntrico e alocêntrico. No entanto, estudos sobre o sistema de orientação desses animais em vida livre, com observação naturalística, são raros. Pelas similaridades filogenéticas e convergências adaptativas com humanos, principalmente no que se refere à variabilidade comportamental associada à diversidade dos ambientes ocupados, pesquisas sobre cognição espacial de Cebus nigritus são necessárias e importantes para investigar se a flexibilidade comportamental desse primata observa-se também quanto às capacidades de orientação espacial. O objetivo desse estudo foi contribuir para o entendimento dos sistemas de orientação que podem estar envolvidos quando os macacos-pregos constroem suas rotas. Os sujeitos desse estudo são macacos-pregos (Cebus nigritus) selvagens, vivendo na Mata Atlântica, no Parque Estadual Carlos Botelho (PECB), porção sul do Estado de São Paulo. Os macacosprego foram seguidos durante dias consecutivos em um total de 100 dias (2006, 2007 e 2008) e seus movimentos foram registrados como pontos de coordenadas geográficas com o uso de GPS. As rotas foram então mapeadas e analisadas com o apoio de tecnologia de sistemas de informação geográfica (ArcView 9.2 e 9.3). As rotas foram analisadas em mapas topográficos e modelos em terceira dimensão. Com o uso de sistemas de informação geográfica foram realizadas análises para verificar se os animais deslocam-se por um sistema de mapa de redes preferenciais; se aumentam a velocidade de deslocamento quando se aproximam de uma fonte de alimento ou sítio de dormida, o que seria evidência de memória espacial; se fazem uma trajetória mais linear, quando se aproximam de uma fonte de alimento ou sítio de dormida, o que seria evidência de orientação alocêntrica. Os resultados indicaram que os macacos-prego vivendo no PECB não se deslocam por um sistema de mapa de redes preferenciais e se deslocam em maior velocidade e linearidade para fontes de alimento conhecidas, sugerindo que possuem memória da localização destas fontes. Em metade da amostra, os animais atingem as fontes de alimento por meio de atalhos, sugerindo o uso de um mecanismo de orientação alocêntrico. / Capuchin monkeys are remarkable for their flexible foraging behavior, occupying environments with diverse characteristics, and, because of these elements they have the largest geographic distribution among the New World primates. They have skills such as tool use and spatial recognition of their home range when searching for food, relying on both egocentric and allocentric orientation systems. However, studies about the orientation systems of these animals in the wild, with naturalistic observation, are rare. Because of the adaptive convergence and phylogenetic similarities to humans, mainly with regards to behavioral variability linked to the diversity of occupied environments, research on Cebus nigritus spatial cognition are required and important to investigate whether the behavioral flexibility of these primates is also observed in terms of their spatial orientation skills. The goal of this study was to contribute to the comprehension of the orientation systems that may be involved when the capuchin monkeys build their routes. The subjects of this study are wild capuchin monkeys (Cebus nigritus), living as a group, in the Atlantic Forest, in the Carlos Botelho State Park (PECB), southern portion of the State of Sao Paulo (Brazil). The capuchin monkeys were followed during consecutive days totaling 100 days (2006, 2007, and 2008) and their movements were registered as points of geographic coordinates with the use of GPS. The routes were then mapped and analyzed with the support of geographic information systems (ArcView 9.2 and 9.3). The routes were analyzed in topographic maps and three-dimensional models. Multiple analyses, supported by geographic information systems, were developed to verify if the animals move according to a system of network routes; if they increase their moving speed when closer to a source of food or sleeping site (evidence of spatial memory); if they use a more linear path, when closer to a source of food or sleeping site (evidence of allocentric orientation). Findings suggest that capuchin monkeys living in PECB do not move based on a system of network routes and do move faster and more linearly to know sources of food, suggesting that they have memory of the location of such sources. In half of the cases, the animals reach the sources of food using shortcuts, suggesting the use of an allocentric orientation mechanism.

Este trabalho teve como objetivo estudar o desenvolvimento do comportamento manipulativo em macacos-prego (Cebus apella) em semiliberdade, com ênfase na ontogênese do comportamento de quebra de cocos. A coleta de dados foi realizada ao longo de dois anos e meio, o que permitiu um acompanhamento longitudinal dos filhotes com idade inferior a dois anos. As dinâmicas sociais relacionadas à aprendizagem de quebra também foram estudadas. Os resultados mostram que os macacos começaram a manipular objetos com cerca de um mês de idade e conseguiram quebrar cocos com sucesso a partir dos dois anos. Eles observaram seus co-específicos quebrando cocos, sendo que os maiores observadores foram os imaturos, especialmente os juvenis. Os alvos de observação foram preferencialmente aqueles macacos que apresentaram uma maior taxa de quebra. Durante a observação de co-específicos, houve raros registros de agonismo, ou seja, há grande tolerância social. Houve intercalação entre brincadeira e quebra de cocos por macacos imaturos. Grande parte da aquisição do comportamento de quebra de cocos pode ser atribuída às experiências individuais, mas também há oportunidades para que ocorra a aprendizagem social por meio de observação direta do co-específico proficiente, já que os observadores são bem tolerados. / The objective of this work was to study the manipulative behavior of semifree-ranging tufted-capuchin monkeys (Cebus apella), focusing on the ontogenesis of nutcracking behavior. Data collection was done during a period of two years and a half, and so, a longitudinal study with monkeys under two-years old could be performed. Social dynamics related to nutcracking learning were also studied. The results show that the monkeys started manipulating objects when they were around a month of age, but only subjects over two years of age were able to sucessfully crack nuts. They observed conspecific nutcracking: immature monkeys were the main observers, especially juveniles. The main targets of observation were the monkeys who had the highest nutcracking rate. Agonism was rare during conspecific observation, what means that social tolerance was high. There were events in which immature monkeys alternated play and nutcracking behavior. An important part of nutcracking acquisition can be attributed to individual experiences, but there are also opportunities for social learning through direct observation of proficient conspecific, once observers are well tolerated.

A ordem primata apresenta uma grande diversidade de modos de organização social, desde espécies consideradas solitárias até aquelas em que os indivíduos de um grupo permanecem o tempo todo juntos. Macacos-prego (Cebus spp.) geralmente vivem em grupos estáveis e coesos, sem a formação de subgrupos. No entanto, sua organização social pode ser mais flexível. Dois estudos anteriores, conduzidos com populações de Cebus nigritus da Mata Atlântica, indicaram a divisão de grupos em subgrupos, mas não concluíram se os processos que foram observados eram de divisão permanente de um grupo grande ou se essas populações assumiam a organização social do tipo de fissão-fusão. O objetivo deste estudo foi investigar se os grupos de macacos-prego do Parque Estadual Carlos Botelho (PECB) caracterizam-se como sociedades do tipo fissão-fusão ou se a formação de subgrupos ocorre apenas como um estágio temporário pré-divisão permanente. No período de Janeiro de 2003 a Março de 2006, foram acompanhados dois grupos sociais, com os indivíduos adultos reconhecidos. Dados de outros grupos foram coletados de forma oportunística. Para verificar se o grupo estava forrageando de forma coesa ou dividido em subgrupos, era feito um censo dos membros do grupo a cada hora e, para o registro da composição dos subgrupos foi contado o número de machos adultos, de fêmeas adultas e de juvenis. Para avaliar a disponibilidade de alimento foram distribuídas 153 armadilhas \"pitfall\" ao longo da área de uso dos animais. Os dados sobre comportamento (locomoção, descanso, forrageamento e locomoção mais forrageamento) e dieta (frutos, invertebrados e folhas) foram registrados por amostragem de varredura, a cada 5 minutos. Também foram anotados o tempo de depleção das fontes de frutos (FTFS) e o número de indivíduos que se alimentaram juntos na mesma árvore (tamanho da subunidade de alimentação). Todos os grupos de macacos-prego observados no PECB organizaram-se em sociedades de fissão-fusão, dividindo-se constantemente em subgrupos de tamanho e composição variável, com associações preferenciais entre pares de macho e fêmea, composição multi-macho/multi-fêmea e ausência de dominância entre as fêmeas. Todas essas características observadas se assemelham com as características de chimpanzés e de primatas neotropicais que se organizam em fissão-fusão. A principal diferença entre os macacos-prego e essas espécies é a dispersão sexual do grupo natal. Em macacos-prego os machos migram entre grupos, enquanto em sociedades de fissão-fusão os machos são filopátricos. Em relação aos dados ecológicos, o FTFS e o tamanho das subunidades de alimentação tiveram valores baixos para todos os grupos de macacos-prego, indicando que as fontes de frutos não sustentam todo o grupo por ter recursos de pobre qualidade. Houve uma relação entre tamanho de subgrupo e padrão da oferta de alimento: quanto maiores e mais uniformemente distribuídas as fontes de frutos no habitat das quais os animais estavam se alimentando, maior o subgrupo. Portanto, os macacos-prego do PECB ajustam o tamanho de grupo para reagir às variações ecológicas, em função de baixa disponibilidade de frutos e assim, essa grande flexibilidade permite que eles se adaptem a novos ambientes e se comportem de modo a aumentar sua aptidão. / The primate order presents a great diversity of social organization, from species considered solitary to those where the individuals of a group remain together all the time. Capuchin monkeys (Cebus spp.) generally live in stable and cohesive groups, without the formation of subgroups. However, their social organization can be more flexible. Two former studies on two populations of Cebus nigritus from the Atlantic Forest suggested the occurrence of subgrouping, but the authors could not conclude whether the observed processes were due to a permanent division of a large group or whether these populations were actually fission-fusion societies. The objective of this study was to investigate whether the capuchin monkey groups of the State Park Carlos Botelho (PECB) can be characterized as a fission-fusion society or subgrouping is a temporary strategy prior to a permanent division of a large group. From January 2003 to March 2006, two social groups were followed, with the adult individuals recognized. Data from other groups were collected in an opportunistic way. To verify whether the group was foraging in a cohesive way or divided in subgroups, a census of the group members was performed at each hour and, and the number of adult males, adult females and juveniles were counted to analyze the composition of the subgroups. In order to evaluate the food availability 153 pitfall traps were distributed along the long home range. Data about behavior (locomotion, rest, foraging and locomotion more foraging) and diet (fruits, invertebrates and leaves) were registered by scan sampling every 5 minutes. The depletion time of fruit sources (FTFS) and the number of individuals that fed together in the same tree (size of feeding subunity) were recorded. All the capuchin monkey groups observed in the PECB were organized as a fission-fusion society, splitting into subgroups of variable size and composition, with preferential associations between pairs of male and female, composition multi-male/multi-female and absence of dominance among females. All these observed characteristics are similar to chimpanzees and neotropical primates which present fission-fusion. The main difference among capuchin monkeys and these species are the sexual dispersion from natal group. In capuchin monkeys the males migrate among groups, while in fission-fusion societies the males are philopatric. In relation to the ecological data, the FTFS and the feeding subunity size had low values for all the capuchin monkey groups, indicating that the fruit sources at PECB are poor quality resources and do not support all group members. There was a relation between subgroup size and pattern of food availability: the largerer and more uniformly distributed the fruit sources the animals were feeding, the larger the subgroup. Therefore, capuchin monkeys at PECB adjust their group size in response to the ecological variations, due to the low fruit availability and thus, this great flexibility allows them to adapt to a new environment and to behave in order to increase their fitness.